龍靖 ，黃耀，劉占鋒，簡(jiǎn)曙光，魏麗萍，王俊*

1. 中國(guó)科學(xué)院海島與海岸帶生態(tài)恢復(fù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/中國(guó)科學(xué)院華南植物園，廣東 廣州 510650；2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京 100049

珊瑚島是海洋中的一種特殊島嶼，由珊瑚蟲(chóng)死后的殘?bào)w堆積而成，在熱帶海域分布廣泛。中國(guó)西沙群島是一群處于南（中國(guó)）海中地質(zhì)史比較年輕的珊瑚島，這些島嶼面積小且遠(yuǎn)離大陸，陸域植被以單種優(yōu)勢(shì)群落為主，生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)簡(jiǎn)單而脆弱（廣東省植物研究所西沙群島植物調(diào)查隊(duì)，1977）?；跓釒汉鲘u獨(dú)特的生境特點(diǎn)及其在開(kāi)發(fā)利用中面臨的生境破碎化、植被退化、有害植物入侵等生態(tài)問(wèn)題，近年來(lái)有關(guān)島嶼植被恢復(fù)與保護(hù)的研究逐漸受到生態(tài)學(xué)者的關(guān)注（黃寶榮等，2009）。

植物養(yǎng)分再吸收是指植物器官（葉片、細(xì)枝和根）在凋落前，將營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)從衰老組織轉(zhuǎn)移到生長(zhǎng)組織的過(guò)程，是植物重要的養(yǎng)分保存策略（Aerts，1996；Aerts et al.，1999）。養(yǎng)分再吸收對(duì)植物的養(yǎng)分收支平衡至關(guān)重要，是植物和生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分經(jīng)濟(jì)的重要決定因素（Zhang et al.，2015）。目前，陸地生態(tài)系統(tǒng)植物葉片養(yǎng)分再吸收模式及其調(diào)控因素在多個(gè)尺度上已得到廣泛研究，包括群落（Pang et al.，2018）、生態(tài)系統(tǒng)（Chen et al.，2021）、區(qū)域（Tang et al.，2013）和全球尺度（Yuan et al.，2009a）等。全球尺度上，大約有62.1%的氮（N）和64.9%的磷（P）被再吸收到植物活組織中（Vergutz et al.，2012）。由于地理位置封閉隔絕、生態(tài)環(huán)境特殊，目前我們對(duì)于海島植物，尤其是熱帶珊瑚島植物的養(yǎng)分再吸收模式尚知之甚少。

植物葉片性狀是易于觀察和度量的植物特征，對(duì)氣候的變化非常敏感，能夠反映植物在復(fù)雜生境下的適應(yīng)能力和自我調(diào)節(jié)能力（劉曉娟等，2015；王晶媛等，2017）。每個(gè)葉片性狀在進(jìn)化選擇下都有其對(duì)應(yīng)的適應(yīng)策略，可用于預(yù)測(cè)植物適應(yīng)環(huán)境變化后所形成的生態(tài)策略（Poorter et al.，2006）。其中，比葉面積、葉片養(yǎng)分濃度和養(yǎng)分再吸收在植物資源獲取和保留的能力中起著關(guān)鍵作用（Niinemets et al.，2003；Wright et al.，2005），并因此影響許多關(guān)鍵生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程。熱帶珊瑚島生境條件惡劣，生長(zhǎng)在該立地條件下的植物必然存在其有效的適應(yīng)機(jī)制。因此，有必要針對(duì)熱帶珊瑚島優(yōu)勢(shì)物種的葉片性狀開(kāi)展研究，以評(píng)估其在熱帶珊瑚島特殊環(huán)境下的生態(tài)策略。

土壤磷是影響植物生長(zhǎng)和功能的重要因素，在熱帶地區(qū)被認(rèn)為是最主要的限制性養(yǎng)分之一（Elser et al.，2007；Ji et al.，2018）。Yuan et al.（2009a）的全球尺度薈萃分析表明，由于磷的限制，熱帶地區(qū)植物磷再吸收效率要高于氮再吸收效率。然而，由于鳥(niǎo)糞的輸入和貝殼類動(dòng)物殘?bào)w的沉積，同屬熱帶氣候條件下的西沙珊瑚島的土壤磷含量顯著高于中國(guó)其他熱帶亞熱帶地區(qū)（龔子同等，2013）。在這種富磷生境下，島嶼上的植被很可能受到氮限制而非磷限制。因此，西沙熱帶珊瑚島植物的養(yǎng)分再吸收特征和養(yǎng)分利用策略可能與同緯度地區(qū)的熱帶植被相比存在很大的差異，相關(guān)研究的開(kāi)展將有助于豐富我們對(duì)植物養(yǎng)分再吸收模式和生物地球化學(xué)循環(huán)的認(rèn)知。

相比近緯度地區(qū)的熱帶雨林或季雨林頂級(jí)群落，中國(guó)西沙熱帶珊瑚島的自然環(huán)境條件極為惡劣，包括高溫、高鹽、強(qiáng)堿、長(zhǎng)期強(qiáng)烈的紫外輻射以及頻繁的自然災(zāi)害（臺(tái)風(fēng)和潮汐）等，植物很難定居和生長(zhǎng)（Zhang et al.，2019）。這使得西沙珊瑚島天然植物群落中的優(yōu)勢(shì)種少但優(yōu)勢(shì)度突出，形成了以抗風(fēng)桐（Pisonia grandis）、海岸桐（Guettarda speciosa）、橙花破布木（Cordia subcordata）、欖仁樹(shù)（Terminalia catappa）等為主的單優(yōu)喬木群落（任海等，2017）。研究表明，植物可以通過(guò)增加養(yǎng)分再吸收來(lái)提高其自身的整體適應(yīng)性，這種現(xiàn)象在生境惡劣的條件下尤為明顯（Gloser，2005；Marty et al.，2009；Zhang et al.，2015）。例如，劉宏偉等（2015）發(fā)現(xiàn)生長(zhǎng)在條件惡劣的石灰?guī)r地區(qū)的植物具有較高的養(yǎng)分再吸收程度。周麗麗等（2019）發(fā)現(xiàn)木麻黃（Casuarina equisetifolia）和濕地松（Pinus elliottii）會(huì)通過(guò)較高的養(yǎng)分再吸收效率來(lái)適應(yīng)高鹽干旱的濱海沙地生境。因此，研究珊瑚島生境下植物葉片養(yǎng)分再吸收特征及其影響因素，對(duì)于深入理解海島植物適應(yīng)性和海島陸域生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)至關(guān)重要。本研究以中國(guó)西沙海域東島的兩種單優(yōu)喬木樹(shù)種（抗風(fēng)桐和海岸桐）為研究對(duì)象，對(duì)養(yǎng)分再吸收特征和葉片性狀進(jìn)行了測(cè)定分析，旨在揭示西沙珊瑚島典型優(yōu)勢(shì)樹(shù)種的養(yǎng)分保存機(jī)制，明晰熱帶珊瑚島的優(yōu)勢(shì)樹(shù)種是否會(huì)通過(guò)較高的養(yǎng)分再吸收效率來(lái)適應(yīng)熱珊瑚島特殊生境。研究結(jié)果將有助于探討熱帶珊瑚島環(huán)境下植物的養(yǎng)分利用策略，為中國(guó)西沙海島天然植被的保護(hù)與管理提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

本研究地點(diǎn)位于南海西沙海域的東島（112°43′—112°45′E，16°39′—16°41′N(xiāo)），該島長(zhǎng)約2.4 km，寬約0.5 km，面積約為1.7 km2，海拔約3—6 m（劉曉瞳等，2017）。東島屬于典型的熱帶海洋性氣候，年平均氣溫 26—27 ℃，年平均降水量為1500 mm，年平均蒸發(fā)量為2500 mm（Huang et al.，2020）。該島受人類干擾影響較小，且擁有中國(guó)鳥(niǎo)類密度最大的自然保護(hù)區(qū)（主要為紅腳鰹鳥(niǎo)Sula sula）（王森浩等，2019），鳥(niǎo)糞資源豐富。島上的自然森林群落結(jié)構(gòu)簡(jiǎn)單，大多為單優(yōu)種群落，主要由抗風(fēng)桐林（P.grandis）和海岸桐林（G.speciosa）組成?？癸L(fēng)桐和海岸桐均具優(yōu)良的耐鹽堿和耐旱性（王馨慧等，2017；李曉盈等，2021），是當(dāng)?shù)貧夂蚝屯寥罈l件下的頂級(jí)樹(shù)種。其中抗風(fēng)桐為常綠大喬木，生長(zhǎng)速度快、斷枝可再殖，平均樹(shù)高約9.8 m，平均胸徑約10.54 cm，主要分布于島嶼內(nèi)部的平坦區(qū)域，約占島嶼植被面積的50%；海岸桐為常綠小喬木，抗風(fēng)性強(qiáng)，平均樹(shù)高約2.8 m，平均胸徑約3.88 cm，主要分布于島嶼周邊的沙丘區(qū)域，約占島嶼植被面積的 20%。林下植物以海濱木巴戟（Morinda citrifolia）和錐穗鈍葉草（Stenotaphrum micranthum）為主。島上成熟的土壤以石灰質(zhì)腐殖土為主，未成熟土壤以沖積珊瑚砂為主（廣東省植物研究所西沙群島植物調(diào)查隊(duì)，1977）。

1.2 樣品采集與測(cè)定分析

1.2.1 植物樣品采集與分析

在抗風(fēng)桐林和海岸桐林群落內(nèi)，設(shè)置 5個(gè) 15 m×15 m的樣方進(jìn)行采樣。在每個(gè)樣方中選取3—5株大小、長(zhǎng)勢(shì)相同且生長(zhǎng)良好的個(gè)體作為取樣植株并進(jìn)行標(biāo)記。2017年8月，從各樣株的樹(shù)冠中上部采集 10—20片左右的成熟葉片，同一樣方內(nèi)的樣品混合作為1個(gè)混合樣。將采集的葉片密封在聚乙烯袋中以保持水分，并盡快運(yùn)往實(shí)驗(yàn)室用于葉片養(yǎng)分含量和相關(guān)葉片性狀的測(cè)定。同年10月，通過(guò)輕輕搖晃標(biāo)記植株的樹(shù)干和樹(shù)枝收集新近衰老葉片，衰老葉片可以通過(guò)葉片顏色進(jìn)行辨認(rèn)（通常為黃色）。衰老葉的處理方法同成熟葉。

采用葉面積儀（LI-3000C，LI-COR，USA）來(lái)測(cè)定成熟葉片的葉面積，并計(jì)算平均葉片面積（Mean leaf area，MLA）。測(cè)定完畢后，將其置于烘箱內(nèi)105 ℃殺青30 min，然后在65 ℃下烘干72 h后測(cè)定干質(zhì)量，比葉面積（Specific leaf area，SLA）即為葉片面積與葉片干質(zhì)量之比。將烘干后的成熟葉片磨碎，用重鉻酸鉀法、改良的凱氏定氮法和鉬銻抗比色法分別測(cè)定成熟葉片的碳含量（Green leaf carbon content，w(C)gr）、氮含量（Green leaf nitrogen content，w(N)gr）和磷含量（Green leaf phosphorus content，w(P)gr），用范式洗滌纖維分析法測(cè)定成熟葉片酸性洗滌纖維（Green leaf acid detergent fiber content，ADFgr）、纖維素（Green leaf cellulose content，Cellulosegr）和木質(zhì)素（Green leaf lignin content，Ligningr）的含量（Rowland and Roberts，1994）。衰老葉片養(yǎng)分的測(cè)定方法同成熟葉片。

養(yǎng)分再吸收通常用養(yǎng)分再吸收效率來(lái)量化和檢驗(yàn)，即植物在衰老過(guò)程中葉片再吸收的養(yǎng)分百分比，其計(jì)算公式如下（Vergutz，2012）：

式中：

R——養(yǎng)分再吸收效率，%；

ws——成熟葉養(yǎng)分含量，mg·g?1；

wg——衰老葉養(yǎng)分含量，mg·g?1；

F——葉片衰老過(guò)程中的質(zhì)量損失校正因子，本研究中兩物種的F值為 0.784（Vergutz et al.，2012）。

另外，用養(yǎng)分再吸收程度來(lái)描述植物的養(yǎng)分再吸收能力，其定義為葉片徹底衰老后的養(yǎng)分最終含量（mg·g?1），能反映養(yǎng)分再吸收的生理極限（Killingbeck，1996）。

1.2.2 土壤樣品采集與分析

在抗風(fēng)桐林和海岸桐林群落的各樣方中，隨機(jī)選取5個(gè)點(diǎn)，用內(nèi)徑為4 cm的土鉆采集深度為0—20 cm和20—40 cm的土壤樣品，同層混合，作為一個(gè)混合樣。每個(gè)土壤樣品在去除砂石和植物殘?bào)w后過(guò)2 mm的篩網(wǎng)，最后將土壤樣品裝入聚乙烯袋后帶回實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行分析。

采集的土壤樣品在室內(nèi)進(jìn)行風(fēng)干以后，采用玻璃電極pH計(jì)測(cè)定土壤pH值，土水體積比為1?2.5。采用溶解-烘干法測(cè)定土壤含鹽量（Soil salinity content，Salinity）。采用重鉻酸鉀氧化-外加熱法、改良的凱氏定氮法和鉬銻抗比色法分別測(cè)定土壤樣品的有機(jī)質(zhì)（Soil organic matter，SOM）含量、總氮（Soil total nitrogen，TN）含量和總磷（Soil total phosphorus，TP）含量。采用NaHCO3浸提-鉬銻抗比色法測(cè)定土壤有效磷（Soil available phosphorus，AP）含量（劉光崧，1996）。

1.3 數(shù)據(jù)分析

統(tǒng)計(jì)分析前使用Shapiro-Wilk檢驗(yàn)和Levene’s檢驗(yàn)來(lái)檢驗(yàn)數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差齊性，并在分析前對(duì)不符合條件的數(shù)據(jù)進(jìn)行了log 10轉(zhuǎn)換。利用t檢驗(yàn)比較抗風(fēng)桐林和海岸桐林土壤化學(xué)性質(zhì)的差異，以及抗風(fēng)桐和海岸桐葉片性狀和養(yǎng)分再吸收之間的差異。利用Pearson相關(guān)性分析和線性回歸分析法分析養(yǎng)分再吸收效率與土壤養(yǎng)分和葉片性狀之間的關(guān)系。數(shù)據(jù)分析和作圖均使用R 3.6.1完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 抗風(fēng)桐林和海岸桐林的土壤化學(xué)性質(zhì)

抗風(fēng)桐林和海岸桐林的土壤養(yǎng)分含量總體上隨著土壤深度的增加而顯著減少（表1）?？癸L(fēng)桐林中不同深度土層的pH值均顯著低于海岸桐林，但二者的土壤含鹽量（Salinity）無(wú)顯著差異。抗風(fēng)桐林的土壤有機(jī)質(zhì)（SOM）和全氮（TN）含量在不同深度土層均顯著高于海岸桐林。就 0—20 cm土層而言，抗風(fēng)桐林土壤全磷（TP）和有效磷（AP）含量顯著高于海岸桐林，但土壤氮磷比（N?Psoil）顯著低于海岸桐林。抗風(fēng)桐林和海岸桐林間20—40 cm土層的全磷、有效磷及氮磷比差異不顯著?？傮w來(lái)看，抗風(fēng)桐林的土壤肥力高于海岸桐林。

表1 抗風(fēng)桐林和海岸桐林的土壤化學(xué)性質(zhì)Table 1 Soil chemical properties of P. grandis and G. speciosa forests

2.2 抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片性狀

抗風(fēng)桐的平均葉面積（MLA）顯著低于海岸桐，而抗風(fēng)桐的比葉面積（SLA）則顯著高于海岸桐（表2）?？癸L(fēng)桐的成熟葉氮含量w(N)gr和氮磷比w(N)gr?w(P)gr顯著高于海岸桐，而成熟葉碳含量w(C)gr、磷含量w(P)gr、碳氮比w(C)gr?w(N)gr和木質(zhì)素與氮含量之比w(lignin)gr?w(N)gr均顯著低于海岸桐。另外，抗風(fēng)桐在成熟葉片和衰老葉片中的木質(zhì)素含量和纖維素含量均顯著低于海岸桐，并且抗風(fēng)桐的衰老葉氮含量顯著高于海岸桐（圖1d），說(shuō)明抗風(fēng)桐的凋落物質(zhì)量?jī)?yōu)于海岸桐。

表2 抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片性狀Table 2 Leaf traits of P. grandis and G. speciosa

圖1 海岸桐和抗風(fēng)桐葉片養(yǎng)分再吸收效率和養(yǎng)分再吸收程度Figure 1 Leaf nutrient resorption efficiency and proficiency of P. grandis and G. speciosa

2.3 抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片養(yǎng)分再吸收效率和養(yǎng)分再吸收程度

抗風(fēng)桐和海岸桐的氮再吸收效率（NRE）之間沒(méi)有顯著差異（圖1a），而抗風(fēng)桐的磷再吸收效率（PRE）顯著高于海岸桐（圖1b）。海岸桐的氮再吸收效率顯著高于磷再吸收效率，抗風(fēng)桐的氮再吸收效率高于磷再吸收效率但不顯著。抗風(fēng)桐的氮磷再吸收效率比（NRE?PRE）顯著低于海岸桐（圖1c），兩者的氮磷再吸收效率比均大于 1，說(shuō)明兩者傾向于再吸收更高比例的氮。另外，抗風(fēng)桐的氮再吸收程度（NRP）顯著高于海岸桐（圖1d），而磷再吸收程度（PRP）則顯著低于海岸桐（圖1e），抗風(fēng)桐的氮磷再吸收程度比（NRP?PRP）也顯著高于海岸桐（圖1f）。

2.4 養(yǎng)分再吸收與葉片性狀和土壤因子之間的關(guān)系

Pearson相關(guān)性分析結(jié)果表明，絕大多數(shù)葉片性狀與養(yǎng)分再吸收效率之間不存在顯著相關(guān)關(guān)系。土壤化學(xué)性質(zhì)對(duì)養(yǎng)分再吸收存在不同程度的影響，尤其是土壤養(yǎng)分含量的影響更大（表3）。為此，我們采用了線性回歸模型來(lái)進(jìn)一步分析養(yǎng)分再吸收效率與成熟葉養(yǎng)分含量和土壤養(yǎng)分含量之間的關(guān)系。結(jié)果表明，抗風(fēng)桐和海岸桐的氮再吸收效率與葉片氮含量沒(méi)有顯著相關(guān)性，磷再吸收效率與葉片磷含量呈顯著正相關(guān)（圖2a，b）。抗風(fēng)桐的氮再吸收效率與土壤全氮呈顯著正相關(guān)，海岸桐的氮再吸收效率與有機(jī)質(zhì)呈顯著負(fù)相關(guān)（圖2c，d）。抗風(fēng)桐的磷再吸收效率與土壤全磷和有效磷之間均不存在顯著相關(guān)關(guān)系，而海岸桐的磷再吸收效率與土壤全磷呈顯著正相關(guān)，與土壤有效磷不存在顯著相關(guān)關(guān)系（圖2e，f）。

表3 抗風(fēng)桐和海岸桐葉片養(yǎng)分再吸收效率與成熟葉片性狀和土壤性質(zhì)之間的相關(guān)性分析Table 3 Pearson correlations between leaf nutrient resorption efficiencies and mature leaf traits, soil properties in the P. grandis and G. speciosa forests

圖2 抗風(fēng)桐和海岸桐養(yǎng)分再吸收效率與葉片養(yǎng)分含量和土壤養(yǎng)分含量之間的線性回歸分析Figure 2 Linear regression between leaf nutrient resorption and leaf nutrient content and soil nutrient content in the P. grandis and G. speciosa

3 討論

3.1 熱帶珊瑚島典型單優(yōu)喬木樹(shù)種的生態(tài)策略

西沙熱帶珊瑚島抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片性狀和養(yǎng)分再吸收特征存在較大差異，主要原因可能是這兩個(gè)單優(yōu)種林分間的土壤養(yǎng)分狀況存在較大差異（表1）?？癸L(fēng)桐林的表層土壤有機(jī)質(zhì)含量是海岸桐林的4倍，全氮、有效磷含量是海岸桐林的6倍，全磷含量更是達(dá)到了10倍以上。張宏達(dá)（1974）通過(guò)野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)，海鳥(niǎo)更傾向于在高大郁閉的抗風(fēng)桐林中棲息。海鳥(niǎo)是世界上許多沿海地區(qū)和海島陸域生態(tài)系統(tǒng)的主要驅(qū)動(dòng)力（Wardle et al.，2009），這些海鳥(niǎo)通過(guò)鳥(niǎo)糞的形式將大量的海洋資源輸入至抗風(fēng)桐林的土壤中，極大地提高了抗風(fēng)桐林的土壤肥力。以往基于島嶼的研究表明，生長(zhǎng)在海鳥(niǎo)群體附近的植物擁有更高的δ15N值、養(yǎng)分濃度和生產(chǎn)力，從而可能導(dǎo)致植物功能性狀和植被功能組成發(fā)生重要轉(zhuǎn)變（Maron et al.，2006）。植物為了最大化實(shí)現(xiàn)其對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性，通常會(huì)在葉片的各項(xiàng)功能性狀之間進(jìn)行權(quán)衡（Lohbeck et al.，2013）。本研究中，抗風(fēng)桐的比葉面積和成熟葉氮含量顯著高于海岸桐，而成熟葉碳含量、木質(zhì)素含量、碳氮比以及木質(zhì)素氮比顯著低于海岸桐（表2），表明在適應(yīng)海島極端環(huán)境的過(guò)程中，海岸桐會(huì)將更多的生長(zhǎng)資源分配給基于碳的防御化合物，以更好地適應(yīng)珊瑚島邊緣相對(duì)貧瘠的土壤條件。而生長(zhǎng)在珊瑚島內(nèi)部高土壤肥力條件下的抗風(fēng)桐則會(huì)將更多的生長(zhǎng)資源分配給光合蛋白等含氮化合物來(lái)增加光獲取以支持其快速生長(zhǎng)，這與Cornelissen et al.（2006）在瑞典北部的研究結(jié)果一致。植物的資源快速獲取策略通常與較高的比葉面積、葉片氮含量相關(guān)，而高碳含量、木質(zhì)素含量和碳氮比則反映了植物的資源保護(hù)策略?？癸L(fēng)桐在西沙熱帶珊瑚島上的適應(yīng)策略偏向于資源獲取，而海岸桐則偏向于資源保護(hù)。

3.2 熱帶珊瑚島典型單優(yōu)喬木樹(shù)種的養(yǎng)分再吸收特征

本研究中，抗風(fēng)桐和海岸桐的成熟葉氮磷比均明顯低于目前普遍認(rèn)為的氮限制閾值（N?P<14；Koerselman et al.，1996），表明西沙熱帶珊瑚島上這兩種單優(yōu)喬木樹(shù)種的生長(zhǎng)主要受到氮素限制。與近緯度但普遍受到磷限制的馬來(lái)西亞（Tsujii et al.，2017）、斯里蘭卡（Suriyagoda et al.，2018）、墨西哥（Renteria et al.，2011）、哥斯達(dá)黎加（Tully et al.，2013）和夏威夷（Cordell et al.，2001）等熱帶地區(qū)的植被相比，西沙抗風(fēng)桐和海岸桐都表現(xiàn)出了相對(duì)較高的氮再吸收效率和較低的磷再吸收效率。其中，氮再吸收效率（60.28%和52.64%）高于Vergutz et al.（2012）報(bào)告的熱帶地區(qū)常綠喬木的平均值（49.5%），磷再吸收效率（分別為49.75%和30.73%）低于熱帶地區(qū)常綠喬木的平均值（59.3%）。這一現(xiàn)象可能與熱帶珊瑚島的土壤年齡有關(guān)，因?yàn)殚L(zhǎng)期的土壤成土作用會(huì)導(dǎo)致土壤養(yǎng)分有效性發(fā)生重要變化。例如，Laliberte et al.（2012）的研究證實(shí)了植物生產(chǎn)力會(huì)隨著土壤年齡的增長(zhǎng)從氮限制轉(zhuǎn)變?yōu)榱紫拗?，這說(shuō)明熱帶珊瑚島的土壤比絕大部分熱帶地區(qū)的風(fēng)化土更為年輕，其生態(tài)系統(tǒng)的發(fā)展程度可能還停留在早期的氮限制階段。抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片氮磷再吸收比均大于 1，表明熱帶珊瑚島上的喬木種在受到氮限制時(shí)，會(huì)再吸收更多比例的氮，符合Han et al.（2013）提出的“相對(duì)再吸收假說(shuō)”。因此，我們認(rèn)為西沙熱帶珊瑚島上的植物總體上表現(xiàn)出較為保守的氮利用策略。

海岸桐的葉片氮磷比顯著低于抗風(fēng)桐，說(shuō)明海岸桐比抗風(fēng)桐經(jīng)歷更為嚴(yán)重的氮限制。這可能是因?yàn)楹ｘB(niǎo)糞大量輸入增加了土壤的氮含量，進(jìn)而改善了抗風(fēng)桐林的養(yǎng)分限制狀況（王雪瑩，2020）。然而，對(duì)新西蘭的島嶼研究發(fā)現(xiàn)，海島上的森林群落在鳥(niǎo)糞的影響下，其氮磷再吸收效率分別只有16.3%和11.0%（Wardle et al.，2009）。盡管該研究中的植被生長(zhǎng)也受到了氮限制，但其養(yǎng)分再吸收效率明顯低于本研究中的兩個(gè)喬木種。一方面可能是因?yàn)閱蝺?yōu)種群落的養(yǎng)分需求高于共優(yōu)種群落，另一方面也說(shuō)明養(yǎng)分再吸收除了受土壤養(yǎng)分的調(diào)控外，可能還會(huì)受到當(dāng)?shù)丨h(huán)境條件的強(qiáng)烈影響（Agren et al.，2012）。植物可能會(huì)通過(guò)更高的養(yǎng)分再吸收來(lái)適應(yīng)西沙珊瑚島的惡劣環(huán)境，以維持其在島上的生長(zhǎng)優(yōu)勢(shì)。值得注意的是，在土壤養(yǎng)分含量明顯更高的生境條件下，抗風(fēng)桐的氮磷再吸收效率均高于海岸桐（盡管二者間氮再吸收效率差異不顯著）。通常大多數(shù)單一優(yōu)勢(shì)樹(shù)種都會(huì)發(fā)展出菌根以增加對(duì)土壤養(yǎng)分的獲取（Connell et al.，1989），且菌根策略是植物在相對(duì)年輕的土壤中更為重要的策略之一（Lambers et al.，2008）。本研究中海岸桐可能將更多的生物量用于菌根的投資，使得其從土壤中獲取養(yǎng)分的效率高于抗風(fēng)桐（Newbery et al.，1997）。

養(yǎng)分再吸收程度是評(píng)估多年生植物養(yǎng)分再吸收中的重要指標(biāo)（KillingBeck，1996；McGroddy et al.，2004；Yuan et al.，2009b）。本研究中，抗風(fēng)桐和海岸桐的氮再吸收程度分別為 14.53 mg·g?1和7.53 mg·g?1，磷再吸收程度分別為1.63 mg·g?1和3.76 mg·g?1。參照 KillingBeck（1996）劃分養(yǎng)分再吸收是否充分的標(biāo)準(zhǔn)，抗風(fēng)桐對(duì)氮的再吸收不充分，而海岸桐較為充分的再吸收了葉片中的氮。這支持了我們的觀點(diǎn)，即鳥(niǎo)糞的輸入顯著改善了抗風(fēng)桐林的土壤養(yǎng)分條件及氮限制狀態(tài)，使得抗風(fēng)桐對(duì)氮的再吸收程度顯著低于海岸桐。另外，抗風(fēng)桐和海岸桐對(duì)于磷的再吸收均不充分（>0.5 mg·g?1），表明在富磷的珊瑚島生態(tài)系統(tǒng)中，植物更傾向于從土壤中直接獲取磷。根據(jù)Wright et al.（2003）的理論模型，在低肥力條件下，植物從衰老葉片中再吸收養(yǎng)分的能量成本低于直接從土壤中吸收養(yǎng)分的能量成本。從成本效益的角度來(lái)看，富磷生境下抗風(fēng)桐和海岸桐從土壤中獲取養(yǎng)分的能量成本低于養(yǎng)分再吸收。

3.3 葉片性狀和土壤養(yǎng)分對(duì)養(yǎng)分再吸收的影響

抗風(fēng)桐和海岸桐的磷再吸收效率均隨著葉片磷含量的增加而顯著增加（圖2b），這與Kobe et al.（2005）和Vergutz et al.（2012）發(fā)現(xiàn)的葉片中養(yǎng)分含量的升高導(dǎo)致養(yǎng)分再吸收效率下降的研究結(jié)果不一致，可能與西沙熱帶珊瑚島上的極端季節(jié)性干旱氣候有關(guān)?？癸L(fēng)桐和海岸桐均具較強(qiáng)的耐旱性，本研究中的采樣時(shí)間為雨季末期，在間歇性降雨的誘導(dǎo)下，這些耐旱植物會(huì)通過(guò)在一個(gè)生長(zhǎng)季中產(chǎn)生多個(gè)葉片生產(chǎn)周期來(lái)適應(yīng)干旱環(huán)境，進(jìn)而導(dǎo)致養(yǎng)分再吸收效率出現(xiàn)較大的波動(dòng)（Killingbeck，1992；Killingbeck，1993）。這種波動(dòng)可能會(huì)掩蓋植物葉片養(yǎng)分含量對(duì)養(yǎng)分再吸收的影響，未來(lái)仍需通過(guò)長(zhǎng)期觀測(cè)以深入了解西沙熱帶珊瑚島植物養(yǎng)分再吸收動(dòng)態(tài)特征。本研究發(fā)現(xiàn)，養(yǎng)分再吸收效率隨著土壤養(yǎng)分含量的增加而增加，這與前人觀察到的養(yǎng)分再吸收效率隨土壤養(yǎng)分變化模式不一致（Aerts，1996；Achat et al.，2018）。養(yǎng)分再吸收作為植物的養(yǎng)分保存策略，其隨著土壤養(yǎng)分的增加而降低這一推論理應(yīng)具有邏輯性與正確性，但也有其他研究觀察到與本文類似的現(xiàn)象（de Campos et al.，2013；See et al.，2015；Xu et al.，2020）。有趣的是，本研究中與養(yǎng)分再吸收效率呈顯著正相關(guān)的土壤養(yǎng)分含量均顯著高于Cleveland et al.（2007）報(bào)告中的全球平均值，比如抗風(fēng)桐林的土壤全氮含量（12.25 mg·g?1vs 4.56 mg·g?1）以及海岸桐林的土壤全磷含量（3.3 mg·g?1vs 0.72 mg·g?1）。作為植物應(yīng)對(duì)環(huán)境養(yǎng)分脅迫的關(guān)鍵策略，養(yǎng)分再吸收應(yīng)受到影響環(huán)境養(yǎng)分供應(yīng)的因素的影響（Tang et al.，2013），因此我們推斷養(yǎng)分再吸收效率與土壤養(yǎng)分含量之間的正相關(guān)關(guān)系可能與鳥(niǎo)糞的輸入密切相關(guān)。這一證據(jù)也表明，在高土壤肥力的生境中，土壤養(yǎng)分狀況對(duì)植物的養(yǎng)分再吸收效率可能存在積極影響。然而，鳥(niǎo)糞在林下的分布通常具有隨機(jī)性和不均勻性，可能導(dǎo)致了本研究中土壤養(yǎng)分與相應(yīng)葉片養(yǎng)分再吸收效率之間關(guān)系的復(fù)雜性，相關(guān)機(jī)理仍需后續(xù)研究進(jìn)一步探究。

4 結(jié)論

中國(guó)西沙群島喬木植被代表性樹(shù)種抗風(fēng)桐和海岸桐表現(xiàn)出不同的生態(tài)策略，前者傾向于資源獲取而后者則傾向于資源保護(hù)。與近緯度普遍受到磷限制的熱帶地區(qū)相比，西沙熱帶珊瑚島的植物生長(zhǎng)主要受到氮素的限制?？癸L(fēng)桐和海岸桐均表現(xiàn)出相對(duì)較高的氮再吸收效率和較低的磷再吸收效率，趨于較保守的氮利用策略?？癸L(fēng)桐和海岸桐衰老葉的磷再吸收程度均較高，對(duì)磷的再吸收不充分，在富磷珊瑚島生態(tài)系統(tǒng)中更傾向于從土壤中直接獲取磷。總之，抗風(fēng)桐和海岸桐通過(guò)協(xié)調(diào)葉片資源分配、提高葉片氮再吸收效率和降低葉片磷再吸收效率以適應(yīng)熱帶珊瑚島的特殊生境。