連晉欣，馮藝璇，林東明,2

1. 上海海洋大學(xué) 海洋科學(xué)學(xué)院，上海 201306

2. 大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)省部共建教育部重點實驗室/國家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開發(fā)重點實驗室，上海 201306

組織能量的積累方式及儲備水平與生物體的生活史策略密切相關(guān)，并決定著生物體的繁衍成功率[1-2]。在生長發(fā)育過程中，頭足類的能量積累主要包括肌肉組織和性腺組織能量積累[3]。肌肉組織能量積累主要貯存于胴體、足腕和尾鰭等肌肉組織中[4-5]。性腺開始發(fā)育后，這些個體所攝食和積累的能量均較大部分投入于生殖發(fā)育、配子發(fā)生成熟等[6]。同時，頭足類對海洋環(huán)境波動變化敏感，在不同的棲息環(huán)境壓力下能量積累及生殖投入方式具有相當(dāng)?shù)撵`活性和環(huán)境適應(yīng)性[3,7]。最近研究發(fā)現(xiàn)，棲息海域的水溫和葉綠素a(Chl-a) 質(zhì)量濃度等是主要影響因子，不僅影響著肌肉組織的能量積累過程，還會對生殖發(fā)育的能量投入及分配產(chǎn)生重要影響[3,6]。

莖柔魚 (Dosidicus gigas) 隸屬于柔魚科、莖柔魚屬，廣泛分布在東太平洋海域，棲息水層深度可達(dá)1 200 m[8]。莖柔魚生命周期短、世代更替快，是海洋生態(tài)系統(tǒng)中的重要生態(tài)類群[9]，也是世界上遠(yuǎn)洋魷釣漁業(yè)的重要捕撈對象[10]。作為1～2年生的短生命周期種類，莖柔魚的生長發(fā)育易受棲息海域環(huán)境變化影響，并隨之作用于盈余能量的積累與分配[6,9]。目前初步研究發(fā)現(xiàn)，莖柔魚的肌肉和性腺組織能量積累隨性腺發(fā)育顯著增加[6,11]。然而，莖柔魚營多次產(chǎn)卵策略、產(chǎn)卵結(jié)束后便死去[12-13]，生殖投入為收入-資本混合型 (Mixed income-capital breeding)[14]，如何在生長發(fā)育過程中權(quán)衡攝入盈余能量在肌肉、性腺組織之間的投入分配，并響應(yīng)棲息海域環(huán)境的變化，對其資源生物量及種群穩(wěn)定性有著重要的理論價值和實踐意義。因此，本研究根據(jù)2017—2019年在東太平洋公海莖柔魚資源商業(yè)捕撈期間采集的莖柔魚樣本，結(jié)合采樣海域海表溫度 (Sea surface temperature, SST)、葉綠素a質(zhì)量濃度等環(huán)境因子，對其生長發(fā)育過程中肌肉、性腺等組織的相對能量積累及與環(huán)境因子間的關(guān)系進(jìn)行探討，旨在進(jìn)一步認(rèn)知該種類能量積累的環(huán)境效應(yīng)關(guān)系，為掌握其生長發(fā)育特性提供參考，并為可持續(xù)開發(fā)利用該種類資源提供生物學(xué)基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 材料來源和生物學(xué)測定

莖柔魚樣本采集自我國遠(yuǎn)洋魷釣漁業(yè)漁獲物，采集時間為2017年2—8月，2018年1月、5—8月和2019年1—4月、10—11月，采集海域為東太平洋赤道海域至秘魯外海，采樣站點分布在80°29'W—120°32'W、0°20'S—7°25'N (圖1)。根據(jù)遠(yuǎn)洋魷釣漁船相對流動的作業(yè)特點，在每個采樣站點隨機采集樣本，樣本采集后經(jīng)冷凍保存運回岸上實驗室。

圖1 東太平洋莖柔魚的采樣站點Fig. 1 Sampling stations of D. gigas in East Pacific Ocean

實驗室解凍后進(jìn)行生物學(xué)測定，測定內(nèi)容包括胴長 (Mantel length, ML)、體質(zhì)量 (Body mass, BM)和性腺成熟度 (Maturity stage, MAT)。胴長測定精確至1 mm，質(zhì)量精確至1 g。根據(jù)ICES[15]性腺成熟度劃分標(biāo)準(zhǔn)，結(jié)合實驗觀察，將莖柔魚的性腺成熟度劃分為Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ、Ⅵ、Ⅶ和Ⅷ 8個時期。在發(fā)育等級上，Ⅰ—Ⅲ期為性腺發(fā)育未成熟期 (Ⅰ為未發(fā)育，Ⅱ為開始發(fā)育，Ⅲ為生理性發(fā)育)，Ⅳ—Ⅵ期為性腺發(fā)育成熟期 (Ⅳ—Ⅴ為生理性發(fā)育成熟，Ⅵ為功能性發(fā)育成熟)，Ⅶ和Ⅷ期分別為繁殖產(chǎn)卵期和繁殖后期。本實驗莖柔魚樣本中未見繁殖后期個體。

莖柔魚的性腺發(fā)育滯后于個體生長，且性腺組織在生理性發(fā)育開始后才迅速生長增大[9]。同時，莖柔魚具有全年生長、全年繁殖的生活史特點[9]。因此，本研究以采樣月份和性腺發(fā)育成熟度為參考，隨機挑選每個月份、每個性腺發(fā)育成熟時期(Ⅲ—Ⅶ期) 的雌性樣本 15 尾 (不足則全部挑選) 進(jìn)行組織能量密度的測定分析，共測定分析了112尾(表1)。每尾樣本切取胴體腹部肌肉約10 g，摘取卵巢、纏卵腺、輸卵管復(fù)合體 (含輸卵管和輸卵管腺)，各組織樣品稱取濕質(zhì)量后分別置于離心管中，隨后及時放入?40 ℃冰箱冷凍保存。

表1 莖柔魚雌性實驗樣本的生物學(xué)數(shù)據(jù)Table 1 Biological information of female D. gigas samples for experiment

1.2 采樣海域的海表溫度、葉綠素 a 質(zhì)量濃度

東太平洋海域位于太平洋東部、拉丁美洲西部，海流系統(tǒng)豐富，北部有加利福尼亞寒流、北赤道暖流，南部則受到秘魯寒流、南赤道暖流的影響[16-17]。該海域上升流及營養(yǎng)鹽豐富，是天然的海洋生物棲息場所，也是重要的莖柔魚魷釣漁業(yè)漁場[18-19]。采樣海域的海表溫度和葉綠素a質(zhì)量濃度下載自美國NOAA海洋觀測中心ERDDAP數(shù)據(jù)服務(wù)終端(https://oceanwatch.pifsc.noaa.gov/erddap/index.html)。其中，海表溫度數(shù)據(jù)庫ID為CRW_sst_v1_0_monthly，各采樣站點的海表溫度為17～28 ℃(圖2-a)；葉綠素a質(zhì)量濃度數(shù)據(jù)庫ID為esa-ccichla-monthly-v5-0，各采樣站點的葉綠素a質(zhì)量濃度為 0.16～0.49 mg·m?3(圖2-b)。

圖2 東太平洋莖柔魚采樣站點的海表溫度和葉綠素 a質(zhì)量濃度Fig. 2 Sea surface temperature and Chl-a concentration of D. gigas sampling stations in East Pacific Ocean

1.3 組織能量測定

肌肉、卵巢、纏卵腺、輸卵管復(fù)合體等樣品組織于?40 ℃冷凍24～36 h后，置于冷凍干燥機 (Scientz-10N) ?50 ℃ 下冷凍干燥 24～36 h，之后稱取各組織干質(zhì)量 (Dry mass, DM)，精確至 0.01 g；隨后將各干燥組織于研磨機 (Scientz-48) 中研磨粉碎；最后利用 Parr 6400 型氧彈熱量儀 (Parr Instrument Company, Moline, IL, USA) 測定各組織的能量密度 (Energy density, Ed)。

各組織的能量積累 (Energy accumulation, Ea)和相對能量積累 (Relative energy accumulation, Ra)通過以下公式進(jìn)行計算:

式中:Ea為組織能量積累 (kJ)；Ed為組織能量密度(kJ·g?1)；Tm 為組織的總濕質(zhì)量 (g); Dw 為組織能量密度測定樣品冷凍干燥后的干質(zhì)量(g)；Ww為組織能量密度測定樣品冷凍干燥前的濕質(zhì)量 (g)；Ra為組織相對能量積累(%)；Te為實驗樣本個體的總能量積累，計算實驗樣本個體肌肉、性腺等組織能量積累之和 (kJ)；i為肌肉、卵巢、纏卵腺或輸卵管復(fù)合體。

1.4 統(tǒng)計分析

利用廣義線性混合效應(yīng)模型 (Generalized linear mixed-effects models, GLMM)，擬合分析莖柔魚肌肉、性腺等組織相對能量積累與采樣海域海表溫度、葉綠素a濃度、經(jīng)度和緯度的關(guān)系。為了避免出現(xiàn)過參數(shù)化，模型分析中不考慮解析因子的交互作用。模型分析中以采樣月份嵌套于采樣年份作為隨機效應(yīng)變量，模型方程[20]如下：

式中：Ra為肌肉、性腺(含卵巢、纏卵腺、輸卵管復(fù)合體)、卵巢、纏卵腺或輸卵管復(fù)合體的相對能量積累，模型擬合中進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)化；α0為“采樣年份∶采樣月份”對模型截距的隨機影響，α1、α2、α3、α4分別為海表溫度 (SST)、葉綠素a質(zhì)量濃度 (Chla)、經(jīng)度 (Lon)、緯度 (Lat) 對組織相對能量積累的效應(yīng)，ε為模型誤差項。經(jīng)方差膨脹因子(Variance inflation factor, VIF) 分析顯示，肌肉、性腺和卵巢組織相對能量積累GLMM模型中緯度的VIF>10，故最后模型分析中去除緯度因子；纏卵腺、輸卵管復(fù)合體組織相對能量積累GLMM模型中經(jīng)緯度的VIF>10，最后模型分析中去除經(jīng)緯度因子。

利用R平臺進(jìn)行數(shù)據(jù)的處理分析。實驗數(shù)據(jù)以“平均值±標(biāo)準(zhǔn)差 (SD)”表示。利用單樣本Kolmogorov-Smirnoff分析檢驗肌肉、性腺等組織相對能量積累數(shù)據(jù)的正態(tài)性，若符合正態(tài)分布，利用單因素方差分析 (One-way ANOVA) 檢驗這些組織相對能量積累在不同性腺發(fā)育成熟度之間的差異性，并進(jìn)行Tukey HSD隨后檢驗；若不符合正態(tài)分布則采用Kruskall-Wallis非參數(shù)檢驗分析差異性，利用Games-Howell HSD進(jìn)行隨后的顯著性檢驗。廣義線性混合效應(yīng)模型使用程序包lme4[21]進(jìn)行回歸分析。顯著性水平為P<0.05。

2 結(jié)果

莖柔魚個體的胴長介于160～641 mm，體質(zhì)量介于175～7 293 g，其中性腺發(fā)育成熟個體胴長介于 205～641 mm，體質(zhì)量介于 205～7 293 g (表1)。個體的肌肉組織能量積累介于908.48～25 974.02 kJ;性腺組織能量積累介于10.51～3 530.32 kJ，其中纏卵腺、輸卵管復(fù)合體和卵巢的組織能量積累分別介于 2.29～1 976.96 kJ、6.24～2 592.10 kJ和 7.07～1 511.17 kJ。

2.1 肌肉組織相對能量的積累

結(jié)果顯示，莖柔魚肌肉組織的相對能量積累介于69.75%～99.87%，Ⅲ—Ⅵ期下降顯著 (F=27.97,P<0.01)，在Ⅵ期時相對能量積累最小，平均值為(84.68±6.05)%；隨后在Ⅶ期，肌肉組織相對能量積累有所增加，平均值為 (94.40±1.16)% (圖3-a)。同時，肌肉組織的相對能量積累與胴長呈線性函數(shù)關(guān)系 (R e=100.32?0.022ML，R2=0.15，P=0.000 83，圖3-b)。

圖3 莖柔魚肌肉組織相對能量積累隨性腺發(fā)育的變化及與胴長的關(guān)系Fig. 3 Changes of relative energy accumulation in soma tissue of D. gigas with gonadal maturity and relation to mantle length

2.2 性腺組織的相對能量的積累

莖柔魚性腺組織的相對能量積累介于0.24%～30.25%，Ⅲ期的相對能量積累增加顯著 (F=33.46,P<0.05)，至Ⅵ期時達(dá)到最大值，平均值為(15.32±6.04)% (圖4-a)。在Ⅶ期，性腺組織相對能量積累下降顯著，平均值為(5.59±1.16)%。性腺組織相對能量積累與胴長呈顯著的函數(shù)關(guān)系 (Re=?0.32+0.022 ML，R2=0.15，P=0.000 83，圖4-b)。

圖4 莖柔魚性腺組織相對能量積累隨性腺發(fā)育的變化及與胴長的關(guān)系Fig. 4 Changes of relative energy accumulation in gonad tissues of D. gigas with gonadal maturity and relation to mantle length

性腺組織中卵巢組織相對能量積累介于0.13%～12.06%，輸卵管復(fù)合體組織相對能量積累介于0.09%～15.63%，纏卵腺組織相對能量積累介于0.02%～14.70%。卵巢、輸卵管復(fù)合體和纏卵腺相對組織能量積累在不同性腺成熟度均存在顯著差異(卵巢：F=16.16,P<0.05；輸卵管復(fù)合體：F=5.45,P<0.05；纏卵腺：F=10.23,P<0.05)；并且隨著性腺發(fā)育，3個組織相對能量積累不斷增大，在Ⅵ期時達(dá)到最大；隨后在Ⅶ期有所下降 (圖5)。

2.3 肌肉、性腺組織相對能量積累與環(huán)境因子關(guān)系

GLMM模型分析顯示，肌肉組織相對能量積累與葉綠素a質(zhì)量濃度、經(jīng)度存在顯著相關(guān)性 (葉綠素a：t=3.85，P<0.05；經(jīng)度：t=?2.74，P=0.01)，與海表溫度無顯著相關(guān)性 (t=?1.61,P=0.13)，模型的合計方差解析率為56% (R2=0.56，表2)。其中，肌肉組織相對能量積累隨葉綠素a質(zhì)量濃度的升高而增加 (圖6-a)，與采樣經(jīng)度成負(fù)相關(guān)關(guān)系，相對能量積累自東向西逐漸下降(圖6-b)。

表2 莖柔魚肌肉組織相對能量積累與環(huán)境因子、經(jīng)度的廣義線性混合效應(yīng)模型結(jié)果Table 2 Results of generalized linear mixed-effects model of soma relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas

類似于肌肉組織相對能量積累，莖柔魚性腺組織相對能量積累亦與葉綠素a質(zhì)量濃度、采樣經(jīng)度密切相關(guān) (葉綠素a：t=?3.55，P<0.05；經(jīng)度：t=2.52，P=0.03)，與海表溫的相關(guān)性不顯著 (t=1.47,P=0.17)，模型的合計方差解析率為63% (R2=0.63，表3)。GLMM效應(yīng)關(guān)系圖顯示，葉綠素a質(zhì)量濃度對性腺組織相對能量積累產(chǎn)生負(fù)影響效應(yīng)，采樣經(jīng)度則對性腺組織相對能量積累產(chǎn)生正效應(yīng)關(guān)系(圖6-c和圖6-d)。

表3 莖柔魚性腺組織相對能量積累與環(huán)境因子、經(jīng)度的廣義線性混合效應(yīng)模型結(jié)果Table 3 Results of generalized linear mixed-effects model of gonad tissues relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas

2.4 性腺各組織相對能量積累與環(huán)境因子關(guān)系

GLMM 模型分析結(jié)果顯示，莖柔魚卵巢相對能量積累與葉綠素a質(zhì)量濃度和采樣經(jīng)度密切相關(guān)(葉綠素a：t=?3.40，P<0.05；經(jīng)度：t=2.41，P=0.03)，模型的合計方差解析率為49% (R2=0.49，表4)。GLMM效應(yīng)關(guān)系圖顯示，卵巢組織相對能量積累與葉綠素a質(zhì)量濃度呈負(fù)相關(guān)，隨葉綠素a質(zhì)量濃度的增加而降低；與經(jīng)度呈正效應(yīng)關(guān)系，隨著經(jīng)度的增加而增大 (圖7)。然而，莖柔魚纏卵腺和輸卵管復(fù)合體的相對能量積累均與海表溫度、葉綠素a質(zhì)量濃度無顯著相關(guān)性 (表5)。

表4 莖柔魚卵巢組織相對能量積累與環(huán)境因子、經(jīng)度的廣義線性混合效應(yīng)模型結(jié)果Table 4 Results of generalized linear mixed-effects model of ovary relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas

圖7 莖柔魚卵巢組織相對能量積累與葉綠素 a質(zhì)量濃度、采樣經(jīng)度的關(guān)系Fig. 7 Relationships between relative energy accumulation of ovary tissues and Chl-a mass concentration and sampling longitude for D. gigas

表5 莖柔魚輸卵管、纏卵腺組織相對能量積累與環(huán)境因子的廣義線性混合效應(yīng)模型的固定效應(yīng)結(jié)果Table 5 Results of generalized linear mixed-effects models fixed effects of relative energy accumulation in oviducts and nidamental glands performed on environmental factor for D. gigas

3 討論

3.1 肌肉、性腺組織相對能量積累

通常大洋性頭足類的性腺發(fā)育滯后于個體生長[4-5]，在生長發(fā)育前期以體細(xì)胞生長為主，性腺組織發(fā)育相對緩慢，攝食能量更多地用于肌肉組織生長[22-24]；在生理性發(fā)育開始后，性腺組織發(fā)育迅速，攝食能量的投入分配增加，能量積累隨之增大[22-23,25]。本研究發(fā)現(xiàn)，莖柔魚在生長發(fā)育過程中肌肉組織相對能量積累占比在70%及以上，性腺組織相對能量積累占比較低。然而，自生理性發(fā)育期至功能性發(fā)育成熟期，莖柔魚肌肉組織相對能量積累顯著下降，性腺組織相對能量積累迅速增加，且前者與胴長呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，后者隨著胴長的增加而增大。此結(jié)果與大洋性頭足類性腺發(fā)育滯后于個體生長的生活史策略[4-5]相一致。

本研究還發(fā)現(xiàn)，莖柔魚肌肉組織相對能量積累在Ⅵ期達(dá)到最低值，隨后在Ⅶ期顯著增加，說明繁殖產(chǎn)卵個體保持能量積累對肌肉組織的投入分配，可能與其產(chǎn)卵策略密切相關(guān)。莖柔魚為多次產(chǎn)卵者，繁殖期可持續(xù)3～4個月，最少產(chǎn)卵次數(shù)為8～12次[12-13]，在生殖能量需求較大時其肌肉組織存儲能量可轉(zhuǎn)化供給性腺組織發(fā)育和配子發(fā)生成熟[14,23]。在其他頭足類中，比如澳洲雙柔魚 (Nototodarus gouldi)[26]、鳶烏賊 (Sthenoteuthis oualaniensis)[24,27]等營多次產(chǎn)卵策略的種類也表現(xiàn)出在繁殖產(chǎn)卵期間保持較好的肌肉組織質(zhì)量，而營終端產(chǎn)卵策略種類如強壯桑椹烏賊 (Onykia ingens)[28-29]、南極黵烏賊 (Gonatus antarcticus)[29]等則較快速地轉(zhuǎn)化肌肉組織存儲能量供給性腺組織發(fā)育及配子發(fā)生成熟?？梢?，在繁殖產(chǎn)卵期間保持肌肉組織能量積累以維持組織質(zhì)量特征，可能是營多次產(chǎn)卵策略種類的共有特征，以實現(xiàn)其生殖價值的最大化[30]。

此外，營多次產(chǎn)卵策略的生物種類保持繁殖產(chǎn)卵期間的攝食行為，但是攝食強度會因生殖活動呈下降趨勢，隨之?dāng)z入能量減少，攝食能量在肌肉、性腺等組織間的投入分配將重新權(quán)衡[31]。已有研究表明，莖柔魚在繁殖產(chǎn)卵期間的攝食強度會有所下降[32-33]，故而其攝食能量積累將減少。本研究顯示，莖柔魚卵巢、輸卵管復(fù)合體和纏卵腺3組織的相對能量積累自生理性發(fā)育期至功能性發(fā)育成熟期增加顯著，結(jié)果與這些組織絕對能量積累隨著性腺發(fā)育的變化趨勢相一致[6]。然而在Ⅶ期，卵巢、輸卵管復(fù)合體和纏卵腺3組織的相對能量積累均顯著下降，說明繁殖產(chǎn)卵個體的生殖能量投入分配在減少。值得注意的是，莖柔魚在繁殖產(chǎn)卵后卵黃卵母細(xì)胞及成熟卵子數(shù)量逐漸下降[12]，這可能影響其生殖能量積累的占比。因此，后續(xù)研究中仍需要加強該種類能量積累途徑及能量積累在肌肉、性腺組織之間的投入分配研究，以確定組織間的相對能量積累變化過程，深入闡明能量積累的產(chǎn)卵策略特殊性。

3.2 肌肉、性腺組織相對能量積累的環(huán)境效應(yīng)

頭足類的海域分布具有一定的生長發(fā)育特殊性，并且影響肌肉和性腺等組織的能量積累[4]。有研究顯示，莖柔魚肌肉和性腺組織能量積累與棲息海域地理位置之間的關(guān)系存在組織特殊性[6,11]。本研究發(fā)現(xiàn)，莖柔魚肌肉組織相對能量積累自高經(jīng)度海域向低經(jīng)度海域增加，而性腺組織相對能量積累與海域經(jīng)度的關(guān)系則相反，自高經(jīng)度海域向低經(jīng)度海域呈下降趨勢，原因可能與莖柔魚索餌育肥洄游及隨后的產(chǎn)卵洄游習(xí)性有關(guān)。研究表明，秘魯附近海域是莖柔魚的重要產(chǎn)卵孵化場，孵化仔魚往往隨秘魯海流向西北向的赤道海域索餌洄游，性腺發(fā)育成熟后再次反向洄游至秘魯外海繁殖產(chǎn)卵[34-36]。索餌育肥洄游期既是大洋性頭足類組織能量積累的重要時期，也是這些種類肌肉組織生長、性腺發(fā)育的關(guān)鍵時期[4]。因此，本研究結(jié)果進(jìn)一步佐證了該種類組織能量積累的海域分布特殊性及組織間能量積累的差異性。

頭足類作為典型的機會主義者，其生長快、生命周期短，且生長發(fā)育對棲息環(huán)境波動變化的敏感性高[4]。已有研究表明，棲息海域水溫是影響大洋性頭足類生長發(fā)育的重要環(huán)境因子，并對能量積累產(chǎn)生重要影響[3,7]。韓飛等[6]也報道了莖柔魚肌肉、性腺組織絕對能量積累與海表溫度存在顯著的效應(yīng)關(guān)系。但本研究發(fā)現(xiàn)莖柔魚雌性個體的肌肉、性腺組織的相對能量積累均與海表溫?zé)o顯著相關(guān)性，這也可能是兩者與棲息海域環(huán)境因子的GLMM模型合計方差解釋率 (56%和63%) 均較低的原因。這種差異性可能由生物種類在一定的適溫范圍內(nèi)具有相對穩(wěn)定的生殖能量投入占比[37]所致。在適宜的棲息環(huán)境溫度下，生物個體的基礎(chǔ)代謝率較穩(wěn)定，能量積累對機體生長和性腺發(fā)育的投入分配處于動態(tài)平衡狀態(tài)，從而引起組織間相對能量積累的穩(wěn)定性[38]。Moltschaniwskyj和 Mart??nez[39]、Pecl和Moltschaniwskyj[40]分別報道了橢烏賊 (Sepia elliptica) 和澳大利亞擬烏賊 (Sepioteuthis australis)在適溫范圍內(nèi)肌肉、性腺組織間的相對能量積累較為穩(wěn)定。本研究采樣站點的表層水溫為17～28 ℃，處于莖柔魚的溫度耐受范圍內(nèi) (4.0～32 ℃)[9]，故導(dǎo)致能量積累在其肌肉、性腺組織間的相對投入分配與棲息海域水溫?zé)o顯著相關(guān)性，但具體原因有待后續(xù)深入研究。

棲息海域生產(chǎn)力也是大洋性頭足類生長發(fā)育的重要影響因子，并對其組織能量積累過程和生殖投入產(chǎn)生重要影響。比如，在海域生產(chǎn)力較高時，阿根廷滑柔魚的組織能量積累可達(dá)到最大值[3]，槍烏賊 (Loligo vulgaris) 和澳大利亞擬烏賊則表現(xiàn)出較高的生殖投入和較大的生殖價值[7,40]。本研究中莖柔魚雌性個體肌肉、性腺組織相對能量積累均與棲息海域葉綠素a質(zhì)量濃度呈顯著的效應(yīng)關(guān)系，結(jié)果與韓飛等[6]的相近。然而，莖柔魚雌性個體肌肉組織相對能量積累與葉綠素a質(zhì)量濃度呈正相關(guān)關(guān)系，而性腺組織相對能量積累則隨著葉綠素a質(zhì)量濃度的增加呈下降趨勢，說明兩者肌肉和性腺組織相對能量積累對海域生產(chǎn)力的效應(yīng)關(guān)系存在組織特殊性。值得注意的是，莖柔魚與其他頭足類也表現(xiàn)出“活在今天”的機會主義型生活史策略，食性貪婪，攝食強度與海域生產(chǎn)力密切相關(guān)[9,34]。同時，在繁殖產(chǎn)卵期間，該種類保持?jǐn)z食行為和體細(xì)胞生長，生殖能量以現(xiàn)場食物攝食轉(zhuǎn)化投入為主，以實現(xiàn)多次產(chǎn)卵行為[12-14,23]。因此，可推測莖柔魚在葉綠素a質(zhì)量濃度較高的海域具有較好的攝食能量積累，以優(yōu)化能量積累在肌肉、性腺組織間的相對投入分配。

此外，GLMM模型結(jié)果顯示輸卵管、纏卵腺組織相對能量積累均與海域環(huán)境因子 (海表溫度、葉綠素a質(zhì)量濃度) 無顯著效應(yīng)關(guān)系，說明兩者相對能量積累相對獨立于棲息海域環(huán)境的波動變化。這可能與輸卵管、纏卵腺兩組織的絕對能量積累形式密切相關(guān)，前者起著暫存成熟卵子的作用，性腺發(fā)育成熟之后絕對能量積累的多寡更多決定于成熟卵子存儲量的多少[6]；后者的絕對能量積累則與其組織大小相關(guān)，且其組織生長在性腺發(fā)育成熟期基本處于平穩(wěn)水平[41]。相反，卵巢組織相對能量積累與葉綠素a質(zhì)量濃度呈顯著的效應(yīng)關(guān)系，與性腺組織相對能量積累的環(huán)境效應(yīng)關(guān)系結(jié)果相一致。這可能是由于卵巢組織能量營養(yǎng)物質(zhì)積累容易受到棲息海域生產(chǎn)力波動變化的影響[3,7]所致。然而，這種單個性腺組織相對能量的環(huán)境效應(yīng)關(guān)系仍需后續(xù)深入研究。

4 結(jié)論

本研究利用組織能量密度測定技術(shù)對東太平洋莖柔魚肌肉、性腺組織相對能量積累進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)其在生長發(fā)育過程中以肌肉組織的能量積累為主，性腺組織相對能量積累自生理性發(fā)育期至功能性發(fā)育成熟期增加顯著，肌肉組織在繁殖產(chǎn)卵期保持較好的積累狀態(tài)。同時，應(yīng)用廣義線性混合模型，分析了莖柔魚肌肉、性腺組織的相對能量積累與棲息海域環(huán)境因子的效應(yīng)關(guān)系，發(fā)現(xiàn)這兩種組織相對能量積累與棲息海域葉綠素a質(zhì)量濃度存在顯著的效應(yīng)關(guān)系，而與海表溫度無顯著相關(guān)性。上述結(jié)果表明，東太平洋莖柔魚在生理性發(fā)育開始后能量積累逐漸傾向于性腺組織發(fā)育，在繁殖產(chǎn)卵期保持較好的肌肉組織狀態(tài)以完成多次繁殖產(chǎn)卵行為。能量積累在肌肉、性腺組織間的相對投入分配不受棲息海域水溫波動變化的影響，而可能更多地取決于棲息海域生產(chǎn)力，但具體原因還需要加強能量積累途徑及其在組織間投入分配的環(huán)境效應(yīng)研究，以確定組織間的相對能量積累變化過程。