王明飛 莊昀筠 葛汝平 陳洪舉 劉光興

夏季南黃海浮游甲殼動物死體比例的初步研究*

王明飛1, 2莊昀筠1, 2葛汝平1, 2陳洪舉1, 2①劉光興1, 2

(1. 中國海洋大學(xué)海洋環(huán)境與生態(tài)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 山東青島 266100; 2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點(diǎn)國家實(shí)驗(yàn)室海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室 山東青島 266200)

浮游動物死體是海洋沉降碳通量的重要組成部分, 研究浮游動物死體對于準(zhǔn)確評估特定海區(qū)生物泵碳通量具有十分重要的意義。為了解夏季南黃海浮游甲殼動物在自然海區(qū)的死亡情況, 采用2019年7～8月在南黃海獲取的浮游動物樣品, 使用中性紅染色法分析了浮游甲殼動物死體的平面分布及其受控環(huán)境因素。結(jié)果表明, 夏季南黃海浮游甲殼動物平均豐度為(1 378.3±929.84) ind./m3, 其死體比例在5.0%～68.8%之間, 平均為33.3%±16.6%。橈足類是浮游甲殼動物的主要類群, 平均豐度為(1 202.9±937.4) ind./m3, 死體比例在3.6%～69.7%之間, 平均為38.6%±17.0%, 與全球海域浮游橈足類的平均死體比例相當(dāng)。不同浮游甲殼動物優(yōu)勢種的死體比例存在差異。其中, 擬長腹劍水蚤()死體比例最高(62.0%), 鳥喙尖頭溞()最低(17.9%)。與環(huán)境因子的相關(guān)性分析結(jié)果表明, 海水溫度和鹽度是影響夏季南黃海浮游甲殼動物死體比例的主要影響因子。小擬哲水蚤()死體比例和表層溫度顯著正相關(guān), 擬長腹劍水蚤和近緣大眼劍水蚤()的死體比例與表底溫差具有顯著的正相關(guān); 而表層鹽度與克氏紡錘水蚤()的死體比例存在正相關(guān)關(guān)系。該研究結(jié)果可為深入認(rèn)識南黃海海洋生態(tài)動力學(xué)過程和海洋碳通量等相關(guān)研究提供重要的參考資料。

南黃海; 浮游動物; 甲殼動物; 橈足類; 死體

浮游動物在海洋生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要作用, 同時(shí)在生物泵中也扮演著重要的角色(Ducklow, 2001)。很多研究顯示, 海洋中的浮游動物并不都是活體, 還存在著大量的死體(Carcasses), 死體比例在5%～90%不等(Terazaki, 1988; Genin, 1995; Haury, 1995)。浮游動物死體是海洋沉降碳通量的重要組成部分, 并且構(gòu)成了總顆粒有機(jī)碳通量的很大一部分(高達(dá)40%)(Sampei, 2009; Frangoulis, 2010, 2011; Sampei, 2012)。而在以往下沉通量的相關(guān)研究中, 浮游動物死體的貢獻(xiàn)被嚴(yán)重低估(Turner, 2002)。因此, 了解自然海區(qū)浮游動物的死體比例及其分布情況, 對于深入認(rèn)識海洋生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)以及物質(zhì)循環(huán)和能量流動都至關(guān)重要。

最初, 研究者通過辨別浮游動物是否具有運(yùn)動性, 或樣品中的個(gè)體是否存在破損、腐爛等情況判斷浮游動物是否為活體(Wheeler, 1967;Weikert, 1977; Genin, 1995; Haury, 1995)。但使用上述方法費(fèi)時(shí)耗力且有較大誤差。Dressel等(1972)指出可以利用中性紅染色區(qū)分海洋浮游動物的死活狀態(tài), 活體將被染成鮮紅色, 而死體不著色或著淺紅色。這種方法可以迅速地定量分析自然海區(qū)浮游動物的死體比例。經(jīng)過不斷地改進(jìn)和完善, 中性紅染色法得到了廣泛地應(yīng)用, 并取得了豐富的研究成果(Fleming, 1978;Tang, 2006; Elliott, 2009; Ivory, 2014; Be?iktepe, 2015;Krautz, 2017; 牟文秀, 2021)。

目前, 國內(nèi)關(guān)于浮游動物死體比例的研究僅有零星的報(bào)道。萬艾勇(2010)和Wang等(2020)對膠州灣及鄰近海域中華哲水蚤()的死體比例進(jìn)行了研究, 發(fā)現(xiàn)中華哲水蚤死體比例較低, 雌體的死體比例為3.8%～11.1%, 雄體的死體比例為2.6%～10.4%, 低于其他海域。陸家昌等(2016)研究發(fā)現(xiàn), 欽州灣浮游動物死體約占總豐度的25%。中國近海浮游動物死體比例相關(guān)研究還很不充分, 這不利于我們對于海洋生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)過程的深入了解。

南黃海是我國重要的陸架邊緣海, 上有季風(fēng)驅(qū)動, 外有太平洋強(qiáng)西邊界流(黑潮), 內(nèi)受黃海沿岸低鹽流和長江沖淡水等影響, 并且還存在季節(jié)性的冷水團(tuán), 形成了復(fù)雜的水文環(huán)境, 也造就了其豐富的生物多樣性(吳德星等, 2006)。關(guān)于南黃海浮游動物的群落組成和分布等的相關(guān)報(bào)道很多(左濤等, 2004; Zhang, 2007; 時(shí)永強(qiáng)等, 2016; 賀雨濤等, 2019; Wang, 2021)。但對于南黃海浮游動物的死體比例、分布情況以及受控因素等的相關(guān)研究尚未見報(bào)道。本研究利用2019年夏季在南黃海獲取的WP2型浮游生物網(wǎng)采樣品, 分析了浮游甲殼動物的種類組成及其死體比例, 并探討了浮游甲殼動物死體比例與環(huán)境因子之間的關(guān)系。了解南黃海復(fù)雜的海洋生態(tài)系統(tǒng)中浮游甲殼動物的死體比例, 對于深入認(rèn)識南黃海海洋生態(tài)動力學(xué)過程和邊緣海碳通量具有重要的意義。

1 材料與方法

1.1 調(diào)查海區(qū)及站位設(shè)置

于2019年7月26日至8月2日, 搭載“藍(lán)海101”海洋調(diào)查船在南黃海(121°00′～124°00′E; 32°00′～ 36°00′N)開展綜合大面站調(diào)查, 主要設(shè)置4條緯向斷面, 共16個(gè)站位(圖1)。

圖1 研究海區(qū)及站位

1.2 樣品采集及環(huán)境數(shù)據(jù)的獲取

將兩個(gè)WP2型浮游生物網(wǎng)(網(wǎng)口面積0.25 m2, 篩絹孔徑200 μm)網(wǎng)口固定在同一平面, 以≤0.8 m/s的速度, 底表垂直拖網(wǎng)采集浮游動物。為了避免沖網(wǎng)過程中的劇烈擾動造成浮游動物死亡, 在網(wǎng)口離開水面時(shí), 保持網(wǎng)口超出水面, 緩慢上下拖曳數(shù)次, 將動物樣品收集到網(wǎng)底管中。拖網(wǎng)完成后, 將其中一個(gè)WP2網(wǎng)中的動物樣品收集到1 L的廣口瓶中, 每升加入10 g/L中性紅溶液1.5 mL在黑暗條件下原位海水培養(yǎng)15 min。將培養(yǎng)后的樣品采用200 μm篩絹過濾, 并使用原位海水多次沖洗, 去除動物體表多余染料后, 液氮保存。將另一個(gè)WP2網(wǎng)中的動物樣品保存于5%的福爾馬林海水溶液中。

樣品帶回實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行后續(xù)分析。分析時(shí), 采用相同鹽度的海水解凍液氮中保存的樣品, 每10 mL體積水樣中加入1 mL 鹽酸(1 mol/L), 調(diào)節(jié)pH值小于7使其顯色, 然后在體視顯微鏡(Leica S8APO型, 德國)下鏡檢、計(jì)數(shù)。顏色鮮紅者為活體, 無色或粉紅色者為死體。顯色后的浮游動物采用SONY A 6300相機(jī)拍照。中性紅樣品處理與采集的時(shí)間間隔約12個(gè)月。甲醛樣品, 實(shí)驗(yàn)室內(nèi)在體視顯微鏡下鏡檢計(jì)數(shù)(Li, 2022)。

采集表、底層水樣, 然后將水樣過GF/F膜, 用鋁箔包裹, 液氮保存, 用于葉綠素濃度分析。實(shí)驗(yàn)室內(nèi), 用90%丙酮在4 °C、避光條件下萃取24 h, 然后用紫外熒光分光光度計(jì)(F-4500, Hitachi, 日本)測量葉綠素的濃度。海水的溫度和鹽度由隨船溫鹽深剖面儀CTD (SBE911Plus, 美國)采集。

1.3 數(shù)據(jù)分析與處理

浮游動物的豐度以每立方米水體中的個(gè)數(shù)表示(ind./m3)。浮游甲殼動物的優(yōu)勢種由優(yōu)勢度()確定:

式中:n表示第種浮游甲殼動物的數(shù)量;表示所有浮游甲殼動物的總數(shù)量;f表示第種浮游甲殼動物在總調(diào)查站位出現(xiàn)的頻率。當(dāng)≥0.02時(shí), 即認(rèn)為該物種為優(yōu)勢種(徐兆禮等, 1989)。

各站位水柱平均葉綠素濃度用s表示, 計(jì)算公式(孫偉, 2008)如下:

式中:ρ為第層葉綠素的濃度(單位: μg/L),D為第層的深度(單位: m),為采樣層數(shù), Zmax為最大采樣深度(單位: m)。

采用Ocean Data View 5.2.0軟件繪制站位圖和環(huán)境因子分布圖。應(yīng)用R語言繪制浮游動物死體比例的散點(diǎn)餅圖。使用Canoco 5軟件對主要優(yōu)勢種及類群的死體比例與環(huán)境因子進(jìn)行冗余分析(Redundancy Analysis, RDA)。應(yīng)用SPSS 26中的配對樣本檢驗(yàn)分析中性紅樣品與甲醛樣品之間的類群豐度是否具有顯著性差異。為便于數(shù)據(jù)分析, 物種豐度數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)g(+1)轉(zhuǎn)化。

2 結(jié)果

2.1 研究海區(qū)環(huán)境因子

南黃海表層平均溫度為(26.7±0.9) °C, 總體呈現(xiàn)出由北向南先降低后升高的趨勢, 低值區(qū)位于研究海域西南部。底層平均溫度為(15.2±6.2) °C, 呈現(xiàn)出由近岸向外海、西南向東北部逐漸降低的趨勢。表底溫差呈現(xiàn)由西南向東北增大的趨勢, 最大溫差達(dá)18.3 °C。表層鹽度平均為30.2±2.0, 呈現(xiàn)出由北向南遞減的趨勢。底層鹽度平均為32.3±0.8, 由研究海域西南向東北逐漸升高。表、底層葉綠素平均濃度分別為(2.20±3.9)、(1.80±3.2) μg/L, 均呈現(xiàn)出西南高、東北低的特點(diǎn)(圖2)。

2.2 浮游動物種類組成及其死體比例

中性紅樣品中共記錄浮游動物成體50種, 浮游幼蟲18種, 合計(jì)68個(gè)種類。其中浮游甲殼動物平均豐度最高[(1 378.3±929.84) ind./m3], 其后依次為浮游幼蟲[(76.1±125.7) ind./m3]、原生動物[(17.0±65.8) ind./m3]、毛顎類[(9.9±9.5) ind./m3]、水母類[(2.1±3.9) ind./m3]和被囊類[(1.3±2.4) ind./m3]。甲醛樣品中記錄浮游動物成體59種, 幼體23種, 合計(jì)82個(gè)種類。各類群的平均豐度, 依次為甲殼類[(1 854.9±1 080.3) ind./m3]、原生動物[(1 245.2±3 125.7) ind./m3]、被囊類[(160.0±360.2) ind./m3]、毛顎類[(159.1±118.8) ind./m3]、浮游幼蟲[(132.4±127.3) ind./m3]和水母類[(4.9±9.0) ind./m3](表1)。配對樣本檢驗(yàn)結(jié)果顯示,水母類、甲殼類和浮游幼蟲在中性紅樣品和甲醛樣品中的豐度無顯著差異; 但中性紅樣品中原生動物、被囊類和毛顎類的豐度顯著低于甲醛樣品(<0.05)。原生動物、被囊類和毛顎類動物等身體含水量高的類群在經(jīng)過液氮凍融, 保存效果不佳。中性紅顯色結(jié)果顯示浮游甲殼動物的保存和染色效果均較好(圖3), 但水母類染色效果不佳。因此, 本文重點(diǎn)關(guān)注浮游甲殼動物的死體比例。不同浮游動物類群的死體比例差異明顯(表1)。

表1 浮游動物的種類組成及其豐度

Tab.1 The community composition and abundance of zooplankton

注: —表示該物種在該樣品中未發(fā)現(xiàn); *表示該物種未被中性紅染色

圖3 顯微鏡下中性紅染色的各類浮游動物

注: A1, A2: 哲水蚤; B: 擬哲水蚤; C: 猛水蚤; D1, D2: 長腹劍水蚤; E1, E2: 大眼劍水蚤; F: 紡錘水蚤; G: 枝角類; H: 端足類; I1, I2: 介形類; J: 磷蝦類; K: 毛顎類; L: 阿利瑪幼蟲; M: 仔魚; N: 魚卵; O: 多毛類幼體

2.3 浮游甲殼動物優(yōu)勢種豐度、死體比例及其平面分布

浮游甲殼動物平均豐度為(1 378.3±929.84) ind./m3, 由近岸向外海呈現(xiàn)出先降低后升高的趨勢?？傌S度在H25站達(dá)到峰值3 701.6 ind./m3, H23站最低, 僅為368.6 ind./m3。浮游甲殼動物死體比例介于5.0%～ 68.8%, 平均值為33.3%。死體比例的平面分布總體呈現(xiàn)出近海低, 東部及東北部外海水域高的趨勢。最高值出現(xiàn)在H6站(68.8%), 最低值出現(xiàn)在H11站(5.0%)(圖4)。

圖4 浮游甲殼動物總豐度和死體比例的平面分布

研究海區(qū)浮游甲殼類動物的優(yōu)勢種包括小擬哲水蚤()、鳥喙尖頭溞()、近緣大眼劍水蚤()、羽長腹劍水蚤()、中華哲水蚤()、擬長腹劍水蚤(.)和克氏紡錘水蚤()等。其中, 小擬哲水蚤的豐度由近岸向外海呈現(xiàn)出先降低后升高的趨勢, 豐度最高值出現(xiàn)在H25站, 為3 648.9 ind./m3, 豐度在H12站最低, 為162.4 ind./m3。小擬哲水蚤平均死體比例為33.0%, 在H6站死體比例最高, 為71.6%。鳥喙尖頭溞、羽長腹劍水蚤、擬長腹劍水蚤和克氏紡錘水蚤僅在個(gè)別站位出現(xiàn)且豐度較高(圖5)。鳥喙尖頭溞在H11站豐度最高為1 299.8 ind./m3, 其平均死體比例最低, 為17.9%。羽長腹劍水蚤、擬長腹劍水蚤和克氏紡錘水蚤分別在H16、H18和H8豐度達(dá)到峰值, 分別為1 082.7、334.0和379.1 ind./m3。羽長腹平均死體比例為52.5%, H18站死體比例最高(98.2%)。擬長腹劍水蚤的平均死體比例最高, 達(dá)62.0%, 在個(gè)別站位死體比例接近100%?？耸霞忓N水蚤豐度較高的站位死體比例也較高。近緣大眼劍水蚤平均死體比例為18.8%, 死體比例分布呈現(xiàn)由南向北遞減的趨勢(圖5)。中華哲水蚤的豐度分布呈現(xiàn)出近岸低, 黃海冷水團(tuán)影響區(qū)域高的特點(diǎn)。中華哲水蚤的死體比例在4.7%～71.0%, 死體比例最高值出現(xiàn)在H18站, 最低值出現(xiàn)在H7站, 平均死體比例為26.2%。

2.4 浮游甲殼動物死體比例與環(huán)境因子的關(guān)系

浮游甲殼動物主要優(yōu)勢種死體比例的去趨勢對應(yīng)分析(Detrended Correspondence Analysis, DCA)結(jié)果顯示, 第一軸梯度長度為0.38, 長度小于3, 選用冗余分析更為準(zhǔn)確。為防止低豐度種類死體比例偶然性的影響, 在進(jìn)行RDA分析時(shí)剔除了豐度<10 ind./m3的站位。因表底溫差與底層溫度兩個(gè)變量存在強(qiáng)共線性, 當(dāng)解釋變量矩陣中存在表底溫差變量而再引入底層溫度變量時(shí), 總解釋度將不再增加, 所以Canoco5軟件自動剔除了底層溫度變量而保留了貢獻(xiàn)度更大的表底溫差變量。分析結(jié)果顯示, 第一主軸特征值為0.64, 第二個(gè)主軸特征值為0.21, 前兩個(gè)主軸的累計(jì)解釋變化率達(dá)85.1%。其中, 表底溫差對浮游甲殼動物死體比例差異性的解釋度最高, 為52.9% (<0.01)。RDA雙序圖顯示, 近緣大眼劍水蚤、擬長腹劍水蚤、小擬哲水蚤以及浮游甲殼動物總的死體比例與表層葉綠素具有較強(qiáng)的負(fù)相關(guān)性, 與水深、表層溫度以及表底溫差呈明顯正相關(guān)。表層鹽度與克氏紡錘水蚤死體比例呈明顯正相關(guān), 與鳥喙尖頭溞、中華哲水蚤死體比例有明顯負(fù)相關(guān)性(圖6)。

圖5 浮游甲殼動物優(yōu)勢種豐度和死體比例的平面分布

注: 右下角圖例表示豐度, 單位: ind./m3

圖6 浮游甲殼動物優(yōu)勢種死體比例與環(huán)境因子RDA分析

注: MAc: 克氏紡錘水蚤死體比例; MCa: 近緣大眼劍水蚤死體比例; MOs: 擬長腹劍水蚤死體比例; MPp: 小擬哲水蚤死體比例; MPa: 鳥喙尖頭溞死體比例; MCs: 中華哲水蚤死體比例; Mtotal: 浮游甲殼動物總死體比例

3 討論

全球范圍內(nèi), 浮游動物死體比例的相關(guān)研究主要是以橈足類為主。研究主要集中在北半球的中、低緯度海區(qū)?；谟邢薜挠^測數(shù)據(jù)和不同海區(qū)之間水文環(huán)境的差異, 尚不能準(zhǔn)確解析橈足類死體比例在空間尺度上變化的受控規(guī)律(表2)。從全球尺度來看, 在封閉的海灣水域, 橈足類的死體比例大多低于受強(qiáng)烈洋流影響的開闊大洋海域(Wheeler, 1967; B?ttger-Schnack, 1995; Yahel, 2005; Tang, 2006; Kimmel, 2009; Homma, 2010; 萬艾勇, 2010; Ivory, 2014; Be?iktepe, 2015; Tang, 2019a), 其主要的原因可能是海灣具有與開闊大洋相比更為穩(wěn)定的生存環(huán)境。高緯度海域浮游橈足類死體比例與低緯度海域相比呈現(xiàn)出更大的差異性, 可能與高緯度海域極端光照氣候?qū)е碌募竟?jié)性資源限制有關(guān)。研究指出, 斯瓦爾巴特群島(Svalbard)和南極宇航員海(Cosmonaut Sea)浮游橈足類死體比例變化較大, 極夜時(shí)期死體比例明顯高于其他時(shí)期, 而且不同水層差異較大, 一些水層死體比例高達(dá)94%和100% (Daase, 2014; Daase, 2021; 牟文秀, 2021)。而中低緯度海域浮游橈足類死體比例大多不超過60% (Haury, 1995; Tang, 2006; Kimmel, 2009; Ivory, 2014; Giesecke, 2019)。本研究結(jié)果顯示, 夏季南黃海浮游橈足類死體比例在3.6%～69.7%之間, 平均為38.6%, 與全球浮游橈足類的平均死體比例(12%～60%)大致相符(Tang, 2014)。在本研究還發(fā)現(xiàn)不同生物類群之間死體比例也存在差異。枝角類平均死體比例為19.1%; 漣蟲類、磷蝦類、端足類和十足類死體比例較低(3.1%～5.1%); 而糠蝦類無死體記錄。另外, 等足類死體比例為100%, 這可能與其低豐度(<0.1 ind./m3)導(dǎo)致的偶然性有關(guān)(表1)。

浮游甲殼動物死亡是諸多生態(tài)因素影響的結(jié)果, 如溫度、鹽度、餌料、寄生性疾病、有害藻類等(Delgado, 1999; Gómez-Gutiérrez, 2003; Sopanen, 2006; Tang, 2019b)。研究認(rèn)為, 溫度越高, 浮游甲殼動物的死亡風(fēng)險(xiǎn)越高, 較高的溫度會增加自然種群中的疾病和寄生性疾病, 同時(shí)較高的溫度還會提高浮游甲殼動物的代謝水平, 使浮游甲殼動物面臨饑餓的風(fēng)險(xiǎn)增加, 并降低其最大壽命(Gophen, 1976; Tsuda, 1994; Harvell, 2002; Ki?rboe, 2008)。此外, 溫度通過影響捕食者的數(shù)量和捕食率從而對浮游甲殼動物的死亡率產(chǎn)生影響(Myers, 1983)。躍層中溫度的突變也是導(dǎo)致浮游甲殼動物大量死亡的原因(Terazaki, 1988)。鹽度的變化也會導(dǎo)致某些耐鹽性差的物種死亡(Isinibilir, 2011)。浮游植物作為甲殼類浮游動物的餌料, 對浮游甲殼動物的生長和繁殖起著重要作用。研究指出, 夏季黃海平均葉綠素濃度較低(田洪陣等, 2020)。因此, 夏季餌料的短缺加上捕食者的捕食可能會對浮游甲殼動物的死亡產(chǎn)生影響。還有研究顯示, 在航運(yùn)繁忙的海域, 船舶產(chǎn)生的湍流也是導(dǎo)致浮游動物死亡的重要原因(Bickel, 2011)。

小擬哲水蚤為調(diào)查海域的絕對優(yōu)勢種。本研究結(jié)果也顯示, 小擬哲水蚤的死體比例與表層溫度顯著正相關(guān)(圖6)。研究指出, 小擬哲水蚤主要分布在上層水體中, 且夏季形成的溫躍層會阻礙小擬哲水蚤的下移(王真良等, 1989)。萬艾勇(2010)研究了膠州灣橈足類優(yōu)勢種的死體比例與環(huán)境因子的關(guān)系, 發(fā)現(xiàn)夏季海水的高溫是造成小擬哲水蚤死體比例升高主要環(huán)境因子。Krautz等(2017)在洪堡海流系統(tǒng)(Humboldt Current System)南部的研究中指出, 擬哲水蚤屬的死體比例與最高溫度呈顯著正相關(guān)。并且發(fā)現(xiàn)小擬哲水蚤豐度的峰值區(qū)出現(xiàn)在表層溫度相對更低的區(qū)域, 這說明表層高溫不利于小擬哲水蚤的生存(圖5)。

表2 全球不同海區(qū)浮游橈足類死體比例的比較

Tab.2 Dead body proportion of planktonic copepods in different sea areas

研究指出, 近緣大眼劍水蚤和擬長腹劍水蚤在上下水層分布比較均勻(王真良等, 1989)。溫躍層劇烈的溫度變化可能也會對其生存產(chǎn)生影響(Terazaki, 1988)。蔣翰鵬等(2009)通過室內(nèi)培養(yǎng)試驗(yàn)指出溫度劇烈變化會導(dǎo)致近緣大眼劍水蚤死亡比例的顯著升高, 溫度由28 °C突變至32 °C時(shí), 死亡率由31.9%升高至60.8%。擬長腹劍水蚤在表底溫差最大的站位H7、H8、H18和H20站死體比例最高(98.6%～99.8%), 同時(shí)擬長腹劍水蚤在這些站位豐度也較高, 可能是溫度的劇烈變化導(dǎo)致了其大量死亡(圖5)。而近緣大眼劍水蚤在表、低溫度均較高的H34和H40死體比例較高, 分別為41.7%和45.2%。且該區(qū)域豐度較低, 說明該區(qū)域不適合近緣大眼劍水蚤的生存, 相反在豐度較高的H9和H28死體比例較低, 分別為6.0%和26.8% (圖5)。

克氏紡錘水蚤是一種較適于低溫生活的橈足類, 在溫度大于18 °C時(shí), 幾乎完全消失, 因此在夏季豐度較低(鄭重等, 1965)?？耸霞忓N水蚤在夏季也會向外海的深處移動, 但其垂直移動不顯著, 主要分布在中下層(鄭重等, 1965; 王真良等, 1989)。因此, 表層溫度對克氏紡錘水蚤的死體比例影響較小。Cervetto等(1999)指出克氏紡錘水蚤最適鹽度在24～30之間。調(diào)查發(fā)現(xiàn)克氏紡錘水蚤僅在H7和H8站豐度較高, 在其他站位分布較少, 且在該站位區(qū)域死體比例較高, 分別為91.1%和54.8% (圖5)?？赡芘c該區(qū)域表底鹽度均較高(32～33)有關(guān)。Krautz等(2017)指出在洪堡海流系統(tǒng)南部受季節(jié)性淡水輸入影響的區(qū)域, 紡錘水蚤屬的死體比例與最低鹽度呈負(fù)相關(guān)關(guān)系?？梢婝}度對克氏紡錘水蚤的生存影響較大。

本研究發(fā)現(xiàn), 中性紅樣品中浮游動物的種類組成和豐度與甲醛樣品相比有差異。其中, 在甲醛樣品中記錄到的水螅水母并未在中性紅樣品中出現(xiàn), 這是因?yàn)樗Ｋ附?jīng)過凍融酸化后裂解, 而管水母憑借厚實(shí)的中膠層能夠保存下來。由于水螅水母的豐度很低, 其損失未對中性紅樣品和甲醛樣品中水母類豐度的差異性產(chǎn)生顯著影響。低溫同樣也不利于毛顎類和被囊類等動物的保存, 低溫使其破碎導(dǎo)致記錄到的豐度偏低, 且其身體的破損會導(dǎo)致中性紅染料浸出, 對記錄到的死體比例結(jié)果產(chǎn)生影響。另外, 有研究表明個(gè)體較小的橈足類染色后褪色較快(Krautz, 2017), 樣品長時(shí)間保存也可能導(dǎo)致褪色, 導(dǎo)致死體比例的統(tǒng)計(jì)值偏高。本研究中, 長腹劍水蚤較高的死體比例(圖5)也可能也與此有關(guān)。這需要在今后的研究中留意。目前, 與糞便通量相比, 作為碳輸出載體的浮游動物死體受到的關(guān)注仍然較少, 盡管浮游動物死體對碳通量很重要, 這值得我們進(jìn)一步跟蹤調(diào)查研究。

4 結(jié)論

南黃海夏季浮游甲殼動物死體比例在5.0%～ 68.8%之間, 平均死體比例為33.3%, 與全球浮游橈足類的平均死體比例大致相符。不同浮游甲殼動物類群及優(yōu)勢種之間的死體比例存在差異。溫度和鹽度是影響南黃海夏季浮游甲殼動物死體比例分布的重要環(huán)境因子。表層溫度是驅(qū)動小擬哲水蚤死亡比例分布的主要環(huán)境因素, 擬長腹劍水蚤和近緣大眼劍水蚤的死體比例受表底溫差影響較大。而鹽度是影響克氏紡錘水蚤死體比例分布的重要環(huán)境因子。

致謝 本研究的數(shù)據(jù)及樣品采集得到國家自然科學(xué)基金委員會共享航次計(jì)劃項(xiàng)目(41849901號)的支持。該航次(航次編號: NORC2019-01)由“藍(lán)海101”號科考船實(shí)施, 在此一并致謝。傅書南、王寧等協(xié)助采樣, 謹(jǐn)致謝忱。

萬艾勇, 2010. 膠州灣橈足類優(yōu)勢種死亡比例的研究[D]. 青島: 中國科學(xué)院研究生院: 10-46.

王真良, 劉曉丹, 1989. 北黃海浮游動物晝夜垂直移動的初步研究[J]. 黃渤海海洋, 7(4): 50-54.

左濤, 王榮, 王克, 等, 2004. 夏季南黃海浮游動物的垂直分布與晝夜垂直移動[J]. 生態(tài)學(xué)報(bào), 24(3): 524-530.

田洪陣, 劉沁萍, GOES J I, 等, 2020. 基于2002—2018年MODIS數(shù)據(jù)的黃海葉綠素時(shí)空變化研究[J]. 海洋通報(bào), 39(1): 101-110.

孫偉, 2008. 青島近岸海域葉綠素a與初級生產(chǎn)力調(diào)查研究[D]. 青島: 中國海洋大學(xué): 22-25.

牟文秀, 2021. 南極宇航員海浮游動物群落結(jié)構(gòu)及其被動沉降對碳通量的貢獻(xiàn)[D]. 青島:中國科學(xué)院大學(xué)(中國科學(xué)院海洋研究所): 35-39.

時(shí)永強(qiáng), 孫松, 李超倫, 等, 2016. 初夏南黃海浮游動物功能群豐度年際變化[J]. 海洋與湖沼, 47(1): 1-8.

吳德星, 蘭健, 2006. 中國東部陸架邊緣海海洋物理環(huán)境演變及其環(huán)境效應(yīng)[J]. 地球科學(xué)進(jìn)展, 21(7): 667-672.

陸家昌, 姜發(fā)軍, 許銘本, 等, 2016. 2015年冬季欽州灣浮游動物死體對海洋生態(tài)系統(tǒng)的影響[J]. 廣西科學(xué), 23(4): 325-330.

鄭重, 鄭執(zhí)中, 王榮, 等, 1965. 煙、威鮐魚漁場及鄰近水域浮游動物生態(tài)的初步研究[J]. 海洋與湖沼, 7(4): 329-354.

賀雨濤, 劉光興, 房靜, 等, 2019. 2008年夏季南黃海浮游動物群落特征[J]. 海洋環(huán)境科學(xué), 38(4): 494-502.

徐兆禮, 陳亞瞿, 1989. 東黃海秋季浮游動物優(yōu)勢種聚集強(qiáng)度與鮐鲹漁場的關(guān)系[J]. 生態(tài)學(xué)雜志, 8(4): 13-15, 19.

蔣翰鵬, 孫雪峰, 張輝, 等, 2009. 溫度和鹽度突變對近緣大眼劍水蚤存活率的影響[J]. 水產(chǎn)科學(xué), 28(6): 347-349.

BE??KTEPE ?, TANG K W, MANTHA G, 2015. Seasonal variations of abundance and live/dead compositions of copepods in Mersin Bay, northeastern Levantine Sea (eastern Mediterranean) [J]. Turkish Journal of Zoology, 39(3): 494-506.

BICKEL S L, HAMMOND J D M, TANG K W, 2011. Boat-generated turbulence as a potential source of mortality among copepods [J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 401(1/2): 105-109.

B?TTGER-SCHNACK R, 1990. Community structure and vertical distribution of cyclopoid copepods in the Red Sea [J]. Marine Biology, 106(3): 473-485.

B?TTGER-SCHNACK R, 1995. Summer distribution of micro- and small mesozooplankton in the Red Sea and Gulf of Aden, with special reference to non-calanoid copepods [J]. Marine Ecology Progress Series, 118(1/3): 81-102.

B?TTGER-SCHNACk R, 1996. Vertical structure of small metazoan plankton, especially noncalanoid copepods. I. Deep Arabian Sea [J]. Journal of Plankton Research, 18(7): 1073-1101.

CERVETTO G, GAUDY R, PAGANO M, 1999. Influence of salinity on the distribution of(Copepoda, Calanoida) [J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 239(1): 33-45.

DAASE M, S?REIDE J E, 2021. Seasonal variability in non-consumptive mortality of Arctic zooplankton [J]. Journal of Plankton Research, 43(4): 565-585.

DAASE M, VARPE ?, FALK-PETERSEN S, 2014. Non-consumptive mortality in copepods: occurrence ofspp. carcasses in the Arctic Ocean during winter [J]. Journal of Plankton Research, 36(1): 129-144.

DELGADO M, ALCARAZ M, 1999. Interactions between red tide microalgae and herbivorous zooplankton: the noxious effects of(Dinophyceae) on(Copepoda: Calanoida) [J]. Journal of Plankton Research, 21(12): 2361-2371.

DRESSEL D M, HEINLE D R, GROTE M C, 1972. Vital staining to sort dead and live copepods [J]. Chesapeake Science, 13(2): 156-159.

DUCKLOW H W, STEINBERG D K, BUESSELER K O, 2001. Upper ocean carbon export and the biological pump [J]. Oceanography, 14(4): 50-58.

ELLIOTT D T, TANG K W, 2009. Simple staining method for differentiating live and dead marine zooplankton in field samples [J]. Limnology and Oceanography: Methods, 7(8): 585-594.

FLEMING J M, COUGHLAN J, 1978. Preservation of vitally stained zooplankton for live/dead sorting [J]. Estuaries, 1(2): 135-137.

FRANGOULIS C, PSARRA S, ZERVAKIS V,, 2010. Connecting export fluxes to plankton food-web efficiency in the Black Sea waters inflowing into the Mediterranean Sea [J]. Journal of Plankton Research, 32(8): 1203-1216.

FRANGOULIS C, SKLIRIS N, LEPOINT G,, 2011. Importance of copepod carcasses versus faecal pellets in the upper water column of an oligotrophic area [J]. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 92(3): 456-463.

GENIN A, GAL G, HAURY L, 1995. Copepod carcasses in the ocean. II. Near coral reefs [J]. Marine Ecology Progress Series, 123(1/3): 65-71.

GIESECKE R, H?FER J, VALLEJOS T,, 2019. Death in southern Patagonian fjords: copepod community structure and mortality in land-and marine-terminating glacier-fjord systems [J]. Progress in Oceanography, 174: 162-172.

GóMEZ-GUTIéRREZ J, PETERSON W T, DE ROBERTIS A,, 2003. Mass mortality of krill caused by parasitoid ciliates [J]. Science, 301(5631): 339.

GOPHEN M, 1976. Temperature effect on lifespan, metabolism, and development time of(Claus) [J]. Oecologia, 25(3): 271-277.

HARVELL C D, MITCHELL C E, WARD J R,, 2002. Climate warming and disease risks for terrestrial and marine biota [J]. Science, 296(5576): 2158-2162.

HAURY L, FEY C, GAL G,, 1995. Copepod carcasses in the ocean. I. Over seamounts [J]. Marine Ecology Progress Series, 123: 57-63.

HOMMA T, YAMAGUCHI A, 2010. Vertical changes in abundance, biomass and community structure of copepods down to 3000 m in the southern Bering Sea [J]. Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers, 57(8): 965-977.

ISINIBILIR M, SVETLICHNY L, HUBAREVA E, et al, 2011. Adaptability and vulnerability of zooplankton species in the adjacent regions of the Black and Marmara Seas [J]. Journal of Marine Systems, 84(1/2): 18-27.

IVORY J A, TANG K W, TAKAHASHI K, 2014. Use of Neutral Red in short-term sediment traps to distinguish between zooplankton swimmers and carcasses [J]. Marine Ecology Progress Series, 505: 107-117.

KIMMEL D G, BOICOURT W C, PIERSON J J,, 2009. A comparison of the mesozooplankton response to hypoxia in Chesapeake Bay and the northern Gulf of Mexico using the biomass size spectrum [J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 381 Suppl 1: S65-S73.

KI?RBOE T, HIRST A G, 2008. Optimal development time in pelagic copepods [J]. Marine Ecology Progress Series, 367: 15-22.

KRAUTZ M C, HERNáNDEZ-MIRANDA E, VEAS R,, 2017. An estimate of the percentage of non-predatory dead variability in coastal zooplankton of the southern Humboldt Current System [J]. Marine Environmental Research, 132: 103-116.

LI Y X, GE R P, CHEN H J,, 2022. Functional diversity and groups of crustacean zooplankton in the southern Yellow Sea [J]. Ecological Indicators, 136(7): 108699.

MAUD J L, HIRST A G, ATKINSON A,, 2018. Mortality of: sources, differences between the sexes and consumptive and nonconsumptive processes [J]. Limnology and Oceanography, 63(4): 1741-1761.

MYERS R A, RUNGE J A, 1983. Predictions of seasonal natural mortality rates in a copepod population using life-history theory [J]. Marine Ecology-Progress Series, 11(2): 189-194.

ROE H S J, 1988. Midwater biomass profiles over the Madeira Abyssal Plain and the contribution of copepods [J]. Hydrobiologia, 167(1): 169-181.

SAMPEI M, SASAKI H, FOREST A,, 2012. A substantial export flux of particulate organic carbon linked to sinking dead copepods during winter 2007–2008 in the Amundsen Gulf (southeastern Beaufort Sea, Arctic Ocean) [J]. Limnology and Oceanography, 57(1): 90-96.

SAMPEIH M, SASAKI I, HATTORI H,, 2009. Significant contribution of passively sinking copepods to downward export flux in Arctic waters [J]. Limnology and Oceanography, 54(6): 1894-1900.

SOPANEN S, KOSKI M, KUUPPO P,, 2006. Toxic haptophyteaffects grazing, survival, egestion and egg production of the calanoid copepodsand[J]. Marine Ecology-Progress Series, 327: 223-232.

TANG K W, BACKHAUS L, RIEMANN L,, 2019a. Copepod carcasses in the subtropical convergence zone of the Sargasso Sea: implications for microbial community composition, system respiration and carbon flux [J]. Journal of Plankton Research, 41(4): 549-560.

TANG K W, FREUND C S, SCHWEITZER C L, 2006. Occurrence of copepod carcasses in the lower Chesapeake Bay and their decomposition by ambient microbes [J]. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 68(3/4): 499-508.

TANG K W, GLADYSHEV M I, DUBOVSKAYA O P,, 2014. Zooplankton carcasses and non-predatory mortality in freshwater and inland sea environments [J]. Journal of Plankton Research, 36(3): 597-612.

TANG K W, IVORY J A, SHIMODE S,, 2019b. Dead heat: copepod carcass occurrence along the Japanese coasts and implications for a warming ocean [J]. ICES Journal of Marine Science, 76(6): 1825-1835.

TERAZAKI M, WADA M, 1988. Occurrence of large numbers of carcasses of the large, grazing copepodfrom the Japan Sea [J]. Marine Biology, 97(2): 177-183.

TSUDA A, 1994. Starvation tolerance of a planktonic marine copepodFrost [J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 181(1): 81-89.

TURNER J T, 2002. Zooplankton fecal pellets, marine snow and sinking phytoplankton blooms [J]. Aquatic Microbial Ecology, 27(1): 57-102.

WANG S W, WAN A Y, ZHANG G T,, 2020. Annual occurrence ofcarcasses in the Jiaozhou Bay and the adjacent waters [J]. Journal of Ocean University of China, 19(5): 1163-1168.

WANG X, WANG Z L, ZHANG X L,, 2021. The distribution of zooplankton and the influencing environmental factors in the South Yellow Sea in the summer [J]. Marine Pollution Bulletin, 167: 112279.

WEIKERT H, 1977. Copepod carcasses in the upwelling region south of cap Blanc, N.W. Africa [J]. Marine Biology, 42(4): 351-355.

WHEELER E H JR, 1967. Copepod detritus in the deep sea [J]. Limnology and Oceanography, 12(4): 697-702.

YAHEL R, YAHEL G, GENIN A, 2005. Near-bottom depletion of zooplankton over coral reefs: I: diurnal dynamics and size distribution [J]. Coral Reefs, 24(1): 75-85.

YAMAGUCHI A, IKEDA T, 2001. Abundance and population structure of three mesopelagicspecies (Copepoda: Calanoida) in the Oyashio region, western subarctic Pacific Ocean with notes on their carcasses and epizoic ciliates [J]. Plankton Biology and Ecology, 48(2): 104-113.

YAMAGUCHI A, WATANABE Y, ISHIDA H,, 2002. Community and trophic structures of pelagic copepods down to greater depths in the western subarctic Pacific (WEST-COSMIC) [J]. Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers, 49(6): 1007-1025.

ZHANG G T, SUN S, YANG B, 2007. Summer reproduction of the planktonic copepodin the Yellow Sea: influences of high surface temperature and cold bottom water [J]. Journal of Plankton Research, 29(2): 179-186.

PRELIMINARY STUDY ON CARCASS PROPORTION OF CRUSTACEAN ZOOPLANKTON IN THE SOUTH YELLOW SEA IN SUMMER

WANG Ming-Fei1, 2, ZHUANG Yun-Yun1, 2, GE Ru-Ping1, 2, CHEN Hong-Ju1, 2, LIU Guang-Xing1, 2

(1. Key Laboratory of Marine Environment and Ecology, Ocean University of China, Ministry of Education, Qingdao 266100, China; 2.Marine Ecology and Environmental Science Laboratory, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266200, China)

Zooplankton carcasses are an important indicator to the carbon flux of ocean. The study of zooplankton carcasses is important for the accurate assessment of carbon fluxes in specific sea areas. The carcasses proportion and distribution of planktonic crustaceans and their relationship with environmental factors in the South Yellow Sea in summer 2019 were studied by neutral red staining. The carcasses proportion of crustacean zooplankton ranged from 5.0% to 68.8%, on average of 33.3%±16.6%. Copepods were the main group, on average abundance of (1 202.9±937.4) ind./m3, and the carcasses proportion was between 3.6%～69.7%, on average of 38.6%±17.0%, which is consistent with the average proportion of carcasses in the world’s oceans. The carcasses proportion of different dominant species varied from the highest (62.0%) into the lowest (17.9%) in. The results of correlation analysis with environmental factors show that seawater temperature and salinity were major factors affecting the carcasses proportion of planktonic crustaceans in the South Yellow Sea in summer. There was a significant positive correlation betweencarcasses proportion and seawater surface temperature. And the carcasses proportion ofandwere positively correlated with the temperature difference between the surface and bottom. The correlation analysis shows significantly positive relationships between surface salinity and the percentage of dead individuals of. This study provided an important reference for further understanding of marine ecological dynamics and carbon flux in the South Yellow Sea.

South Yellow Sea; zooplankton; crustaceans; copepods; carcasses

Q958

10.11693/hyhz20211200310

*國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目, 42076146號; 國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目, 41876156號。王明飛, 碩士研究生, E-mail: mfwang@stu. ouc.edu.cn

陳洪舉, 碩士生導(dǎo)師, 副教授, E-mail: hongjuc@ouc.edu.cn

2021-12-06,

2022-02-26