吉雪茹，劉任濤，趙文智，蔣嘉瑜，常海濤

（1. 寧夏大學生態(tài)環(huán)境學院, 寧夏 銀川 750021；2. 西北退化生態(tài)系統(tǒng)恢復與重建教育部重點實驗室, 寧夏 銀川 750021；3. 中國科學院西北生態(tài)環(huán)境資源研究院, 甘肅 蘭州 730000）

檸條(Caragana korshinskii)為豆科錦雞兒屬灌叢植物，因其根系較為發(fā)達，有較強的抗旱性和適應性，同時具有很好的涵養(yǎng)水源、保持水土以及改良林地土壤等作用，在荒漠草原水土保持和固沙造林實踐中被大面積栽植[1-2]。檸條植物枯落物作為半干旱區(qū)土壤碳含量的主要來源之一[3]，通過分解向土壤中釋放營養(yǎng)元素，維持植物正常生長，是連接地上地下生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)與能量流動的重要生態(tài)界面[4]?？萋湮锓纸膺^程中碳元素釋放已成為檸條灌叢“肥島”形成的重要來源和內(nèi)在機制。

枯落物分解過程中的質(zhì)量損失主要由環(huán)境因素和生物因素共同決定[5]，因而枯落物質(zhì)量損失和養(yǎng)分釋放會隨著微生境變化引起的環(huán)境和生物因素改變而發(fā)生顯著變化。檸條灌叢冠幅大小直接影響枯落物積累量及分解過程[6]，其引起的資源條件變化吸引土壤動物前來生存、定居，為極端環(huán)境條件下土壤動物存活提供了良好的避風港[7]。土壤動物是灌叢群落內(nèi)物質(zhì)循環(huán)過程中重要的消費者和特殊的分解者，其通過生長、繁殖等生命活動直接影響有機質(zhì)的降解速率和營養(yǎng)元素的周轉(zhuǎn)量，其次通過攝食和分泌排泄物等方式改變微環(huán)境，間接促進微生物的生長和對養(yǎng)分元素的利用，以此直接或間接促進灌叢微生境下枯落物分解[8]，從而導致土壤碳收支和土壤肥力也隨之變化[9]。因此，探究基于不同發(fā)育階段的灌叢微生境枯落物分解對土壤碳的影響及土壤動物的分解功能，對于深入理解半干旱區(qū)灌叢的固碳作用機理及碳循環(huán)過程具有重要意義。

已有研究表明，土壤動物參與枯落物分解會促進土壤碳庫含量的增加[10]；劉瑞龍[11]通過研究土壤動物對枯落物質(zhì)量損失和有機碳分解的影響，結(jié)果表明土壤動物對枯落物木質(zhì)素、纖維素降解具有顯著影響且加速了枯落物有機碳的分解；廖姝等[12]通過研究土壤動物對油樟(Cinnamomum longipaniculatum)、馬尾松(Pinus massoniana)、麻櫟(Quercus acutissima)、柳杉(Cryptomeria japonica)枯落物的影響，結(jié)果表明土壤動物顯著影響枯落葉分解過程中可溶性碳、氮動態(tài)。徐國良等[13]通過13C 同位素標記技術(shù)證實跳蟲(Folsomia candida)可以短時間內(nèi)同化大量枯落物新碳，加快碳庫存量的增長。但是，目前關(guān)于檸條灌叢微生境土壤動物參與的枯落物分解對土壤碳含量影響的研究較少，尤其是有關(guān)半干旱區(qū)灌叢生長過程中枯落物分解對土壤碳含量的影響及土壤動物分解功能的研究甚少。

本研究以寧夏鹽池縣荒漠草原檸條灌叢枯落物為研究對象，采用網(wǎng)孔分解袋法限制土壤動物進入，分析不同大小灌叢微生境下枯落物分解和土壤碳含量分布特征，結(jié)合土壤動物變化，闡明土壤動物參與的檸條枯落物分解對土壤碳含量的影響規(guī)律，旨在揭示檸條灌叢微生境土壤碳含量變化和枯落物分解及土壤動物生態(tài)功能的相互關(guān)系，為半干旱荒漠草原區(qū)植被建設及生態(tài)系統(tǒng)恢復提供科學依據(jù)。

1 研究區(qū)概況與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于寧夏回族自治區(qū)吳忠市鹽池縣，縣境由東南至西北為廣闊的干草原和荒漠草原，地勢南高北低，北接毛烏素沙地，南靠黃土高原，屬典型的過渡地帶。研究樣地位于該縣東北方向10 km處，地理坐標為107°27′30.18″ E，37°49′12.90″ N，海拔1 416 m。日照長，溫差大，四季分明，屬典型的溫帶大陸性季風氣候；年均氣溫8.5 ℃，年降水量281.7 mm，其中全年72%的降水集中在7 月-9 月，年際變化率大；年蒸發(fā)量2 136 mm，年無霜期為165 d，年平均風速為4.89 m·s-1。土壤結(jié)構(gòu)松散，肥力較低，質(zhì)地多為沙壤土、輕壤土和沙土。主要植被類型為人工灌叢-草地鑲嵌復合系統(tǒng)，包括檸條錦雞兒檸條錦雞兒(C. koushinskii)、油蒿(Artemisia ordosica)、牛枝子(Lespedeza bicolor)、花棒(Hedysarum scoparium)等灌叢及豬毛蒿(Artemisia scoparia)、苦豆子(Sophora alopecuroides)、中亞白草(Pennisetum centraticum)等草本植物。

1.2 研究方法

1.2.1試驗設計

于2016 年10 月，在寧夏鹽池縣楊寨子村進行試驗布設，設置不同大小檸條灌叢和不同體徑的土壤動物類型兩個處理因子。首先，按照灌叢大小(高度 × 冠幅)選取生長健碩旺盛的檸條錦雞兒灌叢作為研究對象[6]，分別為大型(A，341 cm × 223 cm)、中型(B，145 cm × 155 cm)、小型(C，519 cm × 122 cm)和極小型(D，115 cm × 71 cm)；每種類型檸條灌叢選擇3 株作為重復，并對樣株進行標記。

其次，在研究樣地內(nèi)收集新鮮檸條錦雞兒葉片(帶葉柄)，帶回實驗室自然風干。根據(jù)地表檸條錦雞兒枯落物的分布特征及標準株下樣方面積，分別稱取6 g 檸條枯落物干樣裝入3 種分解袋中(15 cm ×15 cm)，表面孔徑依次為4 mm (允許所有土壤動物和微生物進入)、2 mm (僅允許中小型土壤動物和微生物進入)和0.01 mm (僅允許微生物進入)，貼地面層網(wǎng)孔大小均為0.01 mm (避免枯落物損失和地下土壤動物的干擾)[14]。在分解袋上標好編碼，并做記錄。在4 類灌叢下分別布設3 種規(guī)格的分解袋，分解袋距灌叢根部＜ 15 cm；每兩個分解袋之間相距10 cm；每株灌叢下均勻布設18 個(3 種規(guī)格 × 6 次取樣)分解袋。

然后，用鐵絲彎鉤固定分解袋，埋藏深度為0-2 cm，使分解袋與土壤緊密接觸。在2016 年12 月初完成分解袋布設，共布設分解袋216 個(即3 種規(guī)格 × 3 個重復 × 4 類灌叢 × 6 次取樣)。于0 (2016 年12 月)、120 (2017 年4 月)、150 (2017 年5 月)、210(2017 年7 月)、510 (2018 年5 月)和570 d (2018 年7 月)分別取回枯落物樣本進行分析處理。

1.2.2枯落物取樣與分析

取樣時，在每株灌叢下取3 袋樣品，每次取出36 袋(3 種規(guī)格 × 3 個重復 × 4 類灌叢)。將取出的枯落物樣品裝入干凈的信封袋，放入保溫箱中帶回實驗室。

首先，用刷子清除枯落物表面附著的泥沙和雜質(zhì)，置于烘箱(65 ℃，48 h)，烘干至恒重，記錄枯落物樣品干重。然后，烘干后的枯落物樣品用于枯落物養(yǎng)分含量的測定。其中，酸性洗滌纖維素(acid detergent fibers，ADF)采用改進的Van Soest 方法[15]測定；酸性洗滌木質(zhì)素(acid detergent lignin，ADL)用范式法[15]測定；全氮采用元素分析儀(意大利DK6，UDK140分析儀)測定[16]；全磷采用氫氧化鈉熔融-鉬銻抗比色法測定[16]。

檸條灌叢枯落物養(yǎng)分初始含量為：全磷0.22%，全氮2.12%，酸性洗滌纖維34.85%，酸性洗滌木質(zhì)素9.66%。

1.2.3土壤取樣與處理

每次取出分解袋的同時，用鐵鏟取出枯落物分解袋下0-10 cm 的土壤樣品裝入密封袋中，帶回實驗室自然風干，過2 mm篩，去除其中的雜質(zhì)，用于測定土壤pH 和電導率、土壤粒徑分析和土壤全碳含量(表1)。然后用鋁盒取剖面土壤，用于土壤含水量的測定。

表1 4 類檸條灌叢生境的土壤初始理化性質(zhì)Table 1 Initial physical and chemical properties of soil in four Caragana korshinskii shrub microhabitat types

土壤含水量采用烘干稱重法測定(105 ℃，24 h)。土壤pH (2.5 ∶ 1 水土比浸提液)和電導率(5 ∶ 1 水土比浸提液)分別采用酸度計法和電極法進行測定。土壤粒徑組成采用Mastersizer3000 激光衍射粒度分析儀進行其粒徑體積百分含量的測定。土壤全碳通過元素分析儀(意大利DK6，UDK140 分析儀)來測定[16]。

1.3 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計分析

1.3.1各孔徑內(nèi)枯落物質(zhì)量損失率[17]

式中：W0為枯落物袋埋置前干枯落物質(zhì)量；Wt為當次取樣時各孔徑內(nèi)干枯落物殘留量。

1.3.2土壤動物對枯落物分解的貢獻率[18]

式中：Cf為全部土壤動物對枯落物分解的貢獻率；Cma為大型土壤動物對枯落物分解的貢獻率；Cme-mi為中小型土壤動物對枯落物分解的貢獻率；Df為全部土壤動物引起的枯落物損失，即4 和0.01 mm 孔徑中枯落物質(zhì)量損失率之差；Dt為整個過程中生物因素與非生物因素引起的枯落物質(zhì)量損失，即4 mm孔徑枯落物袋損失率；Dma為大型土壤動物引起的枯落物損失，即4 和2 mm 孔徑中枯落物質(zhì)量損失率之差；Dme-mi為中小型土壤動物引起的枯落物損失，即2 和0.01 mm 孔徑中枯落物質(zhì)量損失率之差。

1.3.3數(shù)據(jù)處理

采用SPSS 20.0 軟件進行數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析。采用單因素方差分析和多重比較法分析不同數(shù)據(jù)組間的差異。采用多因素方差分析網(wǎng)孔、分解時間和灌叢大小及其交互作用對土壤碳含量的影響。采用Pearson 相關(guān)系數(shù)分析不同指標間的相關(guān)性。顯著水平為0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 土壤動物對檸條枯落物分解的平均貢獻率

全部土壤動物參與枯落物分解時，B 類灌叢在分解至210 和570 d 時土壤動物貢獻率表現(xiàn)為負效應(圖1)。A 類和D 類灌叢在分解至570 d 時土壤動物貢獻率均表現(xiàn)為負效應，在其他分解階段均表現(xiàn)為正效應。C 類灌叢在整個分解階段土壤動物貢獻率均表現(xiàn)為正效應。

僅大型土壤動物參與枯落物分解時，A 類和D 類灌叢在分解至120 d 時土壤動物貢獻率均表現(xiàn)為正效應，在其他分解階段均表現(xiàn)為負效應(圖1)。B 類灌叢在分解至120、150 和210 d 時土壤動物貢獻率表現(xiàn)為正效應，在其他分解階段均表現(xiàn)為負效應。C 類灌叢在分解至150 和210 d 時土壤動物貢獻率表現(xiàn)為正效應，在其他分解階段均表現(xiàn)為負效應。

圖1 不同微生境下不同體型土壤動物隨枯落物分解的貢獻率Figure 1 Contribution of different sizes of soil fauna to litter decomposition in different microhabitats

中小型土壤動物參與枯落物分解時，B 類灌叢在分解至120 和210 d 時土壤動物貢獻率表現(xiàn)為負效應，在其他分解階段均表現(xiàn)為正效應(圖1)。C 類灌叢在分解至150 d 時土壤動物貢獻率表現(xiàn)為負效應，在其他分解階段表現(xiàn)為正效應。A 類和D 類灌叢在整個分解階段土壤動物貢獻率均表現(xiàn)為正效應。

在枯落物分解的整個過程中，4 類灌叢微生境土壤動物貢獻率均無顯著差異（P＞ 0.05）。

2.2 土壤動物參與檸條枯落物分解中土壤碳含量變化

檸條灌叢微生境土壤碳含量既受灌叢大小和分解時間的極顯著影響(P＜ 0.001)，亦受兩者交互作用的顯著影響(P＜ 0.05) (表2)。

表2 土壤動物參與檸條灌叢微生境枯落物分解過程中碳含量的方差分析Table 2 Analysis of variance between soil carbon content and experimental treatment

全部土壤動物參與枯落物分解時，當分解至120、210 和510 d，土壤碳含量表現(xiàn)為A 類灌叢顯著高于C 類和D 類灌叢(P＜ 0.05) (圖2)。但是，當分解至150 和570 d 時，土壤碳含量表現(xiàn)為4 類灌叢間均無顯著差異(P＞ 0.05)。

圖2 3 種網(wǎng)孔內(nèi)不同大小灌叢下土壤碳含量隨時間變化Figure 2 Changes in soil carbon content with time for three-mesh litter bags across different shrub sizes

僅大型土壤動物參與、僅中小型土壤動物參與以及僅有微生物參與枯落物分解時，土壤碳含量均表現(xiàn)為4 類檸條灌叢間無顯著差異(P＞ 0.05) (圖2)。

2.3 土壤碳含量與枯落物養(yǎng)分和土壤動物貢獻率間的相關(guān)性

土壤碳含量與枯落物木質(zhì)素含量呈極顯著正相關(guān)關(guān)系(P＜ 0.01)，但與土壤動物貢獻率無顯著相關(guān)性(P＞ 0.05) (表3)。

表3 土壤碳含量與枯落物養(yǎng)分和土壤動物貢獻率間的相關(guān)性Table 3 Correlation coefficient between soil carbon content and litter nutrients and soil fauna contribution rate

3 討論

3.1 檸條灌叢微生境土壤動物對枯落物分解的影響

土壤動物作為連接地上、地下物質(zhì)循環(huán)和能量流動的紐帶，對地上枯落物分解過程、結(jié)構(gòu)和功能起著重要的反饋調(diào)控作用，是地下生態(tài)系統(tǒng)最活躍的部分[19]。本研究發(fā)現(xiàn)，全部土壤動物參與分解時，枯落物分解至120、150 和510 d，4 類檸條灌叢微生境土壤動物貢獻率均為正值且無顯著差異。這是因為該階段檸條灌叢均處于非生長季，土壤凍融，氣溫回升，土壤動物休眠期結(jié)束，競爭壓力小，且灌叢微生境下食物資源豐富，養(yǎng)分元素充足，吸引大量的土壤動物至灌叢下生存、繁衍，促進了枯落物的分解[20]。

但在枯落物分解至210 d，中型檸條灌叢微生境土壤動物貢獻率為負值，其他3 類灌叢均為正值，且4 類灌叢間無顯著差異。這是因為該時期檸條灌叢處于生長季，研究區(qū)降水較多，中型灌叢因冠幅較大，可以有效截留降水，從而抑制了枯落物的分解[21]。而其他3 類灌叢，枝葉相對稀疏，導致降水所產(chǎn)生的穿透雨量和樹干莖流量加大，灌叢微生境下淋溶作用加強，從而加速枯落物的分解。但由于干旱區(qū)氣候干旱少雨，所以降水的影響不足以引起灌叢間土壤動物貢獻率有顯著差異[22]。

當枯落物分解至570 d 時，小型灌叢土壤動物貢獻率表現(xiàn)為正效應，而其他3 類灌叢均表現(xiàn)為負效應。這是因為小型灌叢處于生長初期，還沒有建立起較為完整的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)。隨著灌叢增大，食物網(wǎng)逐漸完整和穩(wěn)定，微生物的種類和數(shù)量增多，加速難分解物質(zhì)的分解進程[23]，從而導致土壤動物的作用相對減弱。

分解至510 和570 d 時，在僅有大型土壤動物參與下，土壤動物貢獻率均為負值；在僅有中小型土壤動物參與時，土壤動物貢獻率均為正值，即中小型土壤動物對枯落物分解的貢獻率大于大型土壤動物貢獻率。相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，中小型土壤動物為干旱區(qū)枯落物分解的主要參與者，其在分解過程中能夠調(diào)節(jié)微生物種群、改造大型土壤動物糞便，并對枯落物分解起關(guān)鍵作用的微生物活性產(chǎn)生顯著影響，從而間接影響枯落物的分解進程[24]。

3.2 土壤動物參與檸條枯落物分解對土壤碳含量的影響

本研究顯示，全部土壤動物參與分解時，隨檸條灌叢增大土壤碳含量相對增加，這與崔靜等[25]、曲衛(wèi)東等[26]的研究結(jié)果存在差異，可能是因為本研究灌叢間年限差異較小，時間周期短，不足以說明整個生長年限的變化。此外，枯落物分解至120 和510 d，土壤碳含量表現(xiàn)為小型和極小型灌叢低于大型和中型灌叢，而大型和中型灌叢下土壤碳含量差異較小?？赡苁怯捎谛⌒秃蜆O小型灌叢處于生長初期，根系快速吸收養(yǎng)分和無機鹽，間接改變了土壤的理化性質(zhì)，影響了土壤動物和微生物的生長繁殖，消耗了地表大量有機質(zhì)，導致兩者微生境內(nèi)枯落物分解所產(chǎn)生的土壤碳含量始終處于相對較低的水平。中型灌叢處于生長盛期，檸條灌叢枝葉茂盛，光合作用能力強，對土壤表層的碳元素吸收強度較小，致使地表有機質(zhì)儲量增多，碳含量升高[27]。大型灌叢處于老化期，生態(tài)功能逐步弱化，養(yǎng)分吸收的能力降低，導致地表土壤有機質(zhì)的積累量相對較高[25]。當分解至570 d 時，4 類檸條灌叢下土壤碳含量均無顯著差異。一方面是因為該時期是檸條灌叢的生長期，枯落物經(jīng)過長時間的淋溶作用，可溶性物質(zhì)持續(xù)減少；另一方面，土壤動物聚集，微生物酶活性提高，兩者的共同作用可以加快土壤養(yǎng)分循環(huán)速率[28]。

當僅有大型土壤動物、僅有中小型土壤動物以及僅有微生物參與分解時，4 類灌叢下土壤碳含量間均無顯著差異。且僅有大型土壤動物參與時，隨分解時間的變化土壤碳含量呈不規(guī)則增加或減少，這是因為部分大型土壤動物通過取食、混合土壤及調(diào)節(jié)有機質(zhì)等對土壤碳的固存和礦化產(chǎn)生影響。僅有中小型土壤動物參與時，隨分解時間的變化大型和小型灌叢土壤碳含量均為正值，主要是因為中小型土壤動物在分解過程中的主要作用是調(diào)節(jié)微生物種群和分解大型土壤動物糞便[29]。并且，大型灌叢因生長年限較長，有更加完整的食物網(wǎng)和分解機制，小型灌叢因生長需要，物質(zhì)循環(huán)加快，中小型土壤動物作用加強，因此兩類灌叢下土壤碳含量均為正值。

本研究表明，土壤碳含量受枯落物袋網(wǎng)孔的影響較小，且與土壤動物貢獻率相關(guān)性較小。這是因為枯落物分解的復雜性和野外環(huán)境的多變性等因素可能會引起本研究中土壤動物作用不明顯[30]，且土壤碳的形成和累積是一個長期的過程，短期枯落物的分解和土壤動物的作用并不能引起土壤碳含量發(fā)生顯著變化。

4 結(jié)論

1)中小型土壤動物是枯落物分解的主要參與者，對枯落物分解的貢獻率隨分解時間變化正效應逐漸減弱，而大型土壤動物對枯落物分解的貢獻率在510 d 后轉(zhuǎn)變?yōu)樨撔?/p>

2)土壤碳含量受灌叢大小與分解時間交互作用的顯著影響，且全部土壤動物參與枯落物分解在120、210 和510 d 時，土壤碳含量隨灌叢大小的增加而增加。

3)土壤動物參與能顯著提高枯落物的分解速率，但土壤碳的形成和累積是一個長期的過程，因而短期內(nèi)枯落物分解和土壤動物作用并不能引起土壤碳含量發(fā)生顯著變化。