儲(chǔ) 薇,郭信來(lái),張 晨,周柳婷,吳則焰,林文雄

(福建農(nóng)林大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 福州 350002)

菌根是土壤中部分真菌的菌絲與高等植物根系形成的一種共生體。共生真菌從植物體內(nèi)獲取生長(zhǎng)發(fā)育所必要的碳源與能源物質(zhì),同時(shí)共生真菌擴(kuò)大根系的吸收范圍,增強(qiáng)植物對(duì)水和養(yǎng)分的吸收。菌根真菌在陸地生態(tài)系統(tǒng)中廣泛存在,大部分現(xiàn)存的維管植物和非維管植物均可與之形成菌根,占全球植物種類近80%,其中又以被子植物居多[1]。依據(jù)參與共生的真菌與植物的種類以及所形成共生體系的特點(diǎn),這些菌根主要被分為4 大類:外生菌根(ectomycorrhizas,ECM)、叢枝菌根(arbuscular mycorrhizas,AM)、蘭科菌根(orchid mycorrhizas,ORM)和杜鵑花類菌根(ericoid mycorrhizas,ERM)。

其中AM 分布最為廣泛(72%),自早期陸地植物定殖起就發(fā)揮著重要作用,與植物進(jìn)化史密不可分[2]。AM 的主要特點(diǎn)是在植物根內(nèi)產(chǎn)生“泡囊”(vesicules)和“叢枝”(arbuscles)兩大典型結(jié)構(gòu),因此稱泡囊-叢枝菌根(vesicular-arbuscular mycorrhiza,VAM)。但部分類型的真菌不能在根內(nèi)產(chǎn)生泡囊,卻均可形成叢枝,故此類菌根又稱叢枝菌根,此類真菌便稱為叢枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)。AMF 屬于球形菌門(Glomeromycota),被分為球囊菌綱(Glomeromycetes)、原囊霉綱(Archaeosporomycetes)、類球囊霉綱(Paraglomeromycetes)3 類,截至目前,共發(fā)現(xiàn)11 科25 屬250 種[3]。AMF 與植物之間的相互作用提高了植物對(duì)土壤資源的利用率,能更好地應(yīng)對(duì)各種環(huán)境脅迫,特別是氣候變化[4]、干旱脅迫[5]、鹽堿和重金屬污染[6],也增強(qiáng)了植物對(duì)生物干擾的耐受性[7]。隨著我國(guó)生態(tài)農(nóng)業(yè)的發(fā)展,菌根的研究及應(yīng)用受到了廣泛關(guān)注。本文綜述了AMF 與植物、其他土壤微生物和菌根網(wǎng)絡(luò)的互作研究成果,探討了菌根共生對(duì)植株建立、競(jìng)爭(zhēng)、維持生物多樣性及其在地球環(huán)境生態(tài)中的重要作用,并對(duì)AM 的研究提出了展望,旨在為進(jìn)一步理解AMF 在植物互作中的生態(tài)學(xué)功能提供參考。

1 叢枝菌根真菌與植物互作

1.1 共生機(jī)制

AMF 孢子在土壤中萌發(fā),產(chǎn)生的菌絲通過(guò)扁平的分枝結(jié)構(gòu)接觸宿主植物側(cè)根表皮細(xì)胞,這種結(jié)構(gòu)被稱為“菌基”。菌基和表皮細(xì)胞壁在軟化和交織過(guò)程中附著[8],穿透菌絲,繼續(xù)發(fā)育后穿過(guò)外層根細(xì)胞層,形成松散的細(xì)胞內(nèi)卷曲或分枝菌絲兩種不同的定殖模式,最后到達(dá)內(nèi)皮層細(xì)胞,形成樹(shù)狀的叢枝菌絲[9]。AMF 的菌絲從來(lái)不直接接觸宿主植物細(xì)胞的細(xì)胞質(zhì),而是被限制在質(zhì)外空間的不同共生界面內(nèi)。這個(gè)界面被叢枝周膜(peri-arbuscular membrane,PAM)包裹,并將叢枝從細(xì)胞質(zhì)中分離出來(lái),形成營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)交換的主要場(chǎng)所,因此被認(rèn)為是所有菌根共生體的功能核心[10]。

在AMF 的定殖過(guò)程中,AMF 激活了植物細(xì)胞分裂的相關(guān)機(jī)制[11]。植物根系則通過(guò)合成釋放類胡蘿卜素衍生物、類黃酮等,誘導(dǎo)AMF 的能量代謝,刺激孢子的萌發(fā)和菌絲分枝[12-13]。宿主植物將合成的脂肪酸轉(zhuǎn)移到真菌中以維持AMF 定殖,該轉(zhuǎn)移依賴于RAM2(Required for Arbuscular Mycorrhization 2)和ATP 結(jié)合盒轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白介導(dǎo)的植物脂質(zhì)運(yùn)輸途徑[14]。此外脂肪酸也可誘導(dǎo)AMF 在非共生階段產(chǎn)生次生孢子[15]。從根分泌物中提取的一種純化倍半萜內(nèi)酯—獨(dú)腳金內(nèi)酯(strigolactone,sl)和合成類似物GR24 已被證明能誘導(dǎo)AMF 菌絲分支并激活其線粒體能量代謝[16]。一些非宿主植株根系的分泌物會(huì)抑制AMF產(chǎn)孢和對(duì)宿主植物的侵染。土壤P 的有效性和宿主植物C 含量以及與菌根的根、孢子、孢子果和根外菌絲共生的細(xì)菌也均被證明為激活或抑制AMF 共生的信號(hào)[17-19]。蛋白磷酸酶2A(Protein Phosphatase 2A,PP2A)調(diào)控亞基已被證明參與植物與AMF 之間的信號(hào)傳遞過(guò)程[20]。針對(duì)AMF 共生中N、C、P 等元素吸收、同化和轉(zhuǎn)運(yùn)的具體過(guò)程,研究者們已構(gòu)建了多種模型[18]。

1.2 AMF 與宿主植物的互作

一般認(rèn)為,AMF 主要以糖的形式從植物中吸收營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)。而AMF 通過(guò)多種途徑提高共生植物對(duì)水分、營(yíng)養(yǎng)元素的吸收和重金屬元素的固持,促進(jìn)植株生長(zhǎng)[21],特別是對(duì)脅迫環(huán)境中P、K 等的吸收以及植物干重增加具有重要意義[22-23]。菌根植物還比非菌根植物含有更多的C[24]、N[21]、Fe 和Zn[25],并且隨土壤有機(jī)質(zhì)的增加,養(yǎng)分吸收能力也會(huì)增強(qiáng),但隨著P 的增加會(huì)降低AMF 侵染率和加劇AMF 孢子化[26]。近些年發(fā)現(xiàn)蘭花科(Orchidaceae)和杜鵑花科(Ericaceae)中的一些綠色光合作用植物可以從與其根共生的AMF 中吸收C,這種雙重營(yíng)養(yǎng)能力被稱為混合營(yíng)養(yǎng)[27]。最新研究發(fā)現(xiàn)植物可以依據(jù)自身P 營(yíng)養(yǎng)狀態(tài),通過(guò)P 響應(yīng)網(wǎng)絡(luò)對(duì)直接P 吸收途徑和菌根共生P 吸收途徑進(jìn)行統(tǒng)一調(diào)控[28]。這些真菌通過(guò)土壤中的根外菌絲網(wǎng)絡(luò)吸收P,并將其傳遞給宿主植物。除了這一機(jī)制外,也有人提出AMF 通過(guò)調(diào)節(jié)土壤酶活性來(lái)提高土壤P 的有效性[29],如植酸酶[30]、酸性磷酸酶[31-32]、堿性磷酸酶[33]和脲酶[34]等,但作用強(qiáng)度主要取決于菌絲在土壤中的生長(zhǎng)狀況。一方面,根系會(huì)分泌酸性磷酸酶,在低P 條件下,宿主植物中參與酸性磷酸酶分泌的基因被AMF 共生菌上調(diào),從而增加了菌根中酸性磷酸酶的釋放[35]。另一方面,AMF還能直接從菌絲中釋放酸性磷酸酶到土壤中[36-37]。雖然AMF 會(huì)促進(jìn)P 的總吸收,但AMF 菌絲的P 運(yùn)輸通常比通過(guò)從土壤擴(kuò)散到根部的直接獲取方式更快[23],會(huì)干擾根的直接吸收[38]。

除養(yǎng)分吸收外,AMF 的形成對(duì)于促進(jìn)植物提高植物抗病性、抗逆能力以及提高作物品質(zhì)具有重要意義。AMF 誘導(dǎo)宿主植物細(xì)胞壁加厚、病程相關(guān)蛋白的積累和次生代謝的增強(qiáng)等防御反應(yīng)[39-40]。許多研究表明,接種AMF 可以通過(guò)調(diào)節(jié)脫落酸(ABA)的濃度[41]、產(chǎn)生抗氧化酶(SOD、POD、CAT)和可溶性糖[42]、降低無(wú)機(jī)和有機(jī)溶質(zhì)的凈積累來(lái)提高植株的抗旱性,后者也可能作為滲透保護(hù)劑。AMF 通常還會(huì)誘導(dǎo)植物根系結(jié)構(gòu)發(fā)生改變,特別是根系長(zhǎng)度、密度、直徑和側(cè)根數(shù)量[43-44],在缺水環(huán)境下,菌根植物較好的根系結(jié)構(gòu)使根外菌絲能夠擴(kuò)展到植物根際耗竭區(qū)之外,從而更有效地吸收水分和低流動(dòng)養(yǎng)分(P、Zn、Cu 等)[45](圖1)。據(jù)報(bào)道,接種AMF 可提高西瓜[Citrullus lanatus(Thunb.)Matsum.et Nakai]水分利用率[46]。這表明AMF 不僅能提高水分吸收,還能使寄主植物更有效地利用水分。這也可以歸因于增強(qiáng)了蒸騰和氣孔導(dǎo)度[47],以及增加養(yǎng)分的可用性[48]。AMF 對(duì)重金屬離子有一定的固持作用,從而減輕其對(duì)宿主植物的毒害[49]。以Cd 為例,研究者發(fā)現(xiàn)AMF能夠提高暴露于高Cd 環(huán)境下的菌根植株對(duì)Mg、P的吸收[50],從而提高葉綠素濃度,提高光合產(chǎn)物的產(chǎn)量,繼而增加生物量[51],在很大程度上減輕Cd 對(duì)地上部和根系生物量的有害影響。AMF 接種后植株中Cd 濃度降低的另一個(gè)原因可能是由于皮層細(xì)胞內(nèi)真菌結(jié)構(gòu)中Cd 的積累和生物量增加所產(chǎn)生的稀釋效應(yīng)。Xiao 等[52]證明,AMF 通過(guò)增強(qiáng)酸性磷酸酶以及抗氧化酶(CAT、SOD、NM04A 等)的活性,提高其清除活性氧(ROS)的能力,并通過(guò)稀釋作用緩解Cd 毒性,從而減輕了秸稈還田對(duì)高Cd 污染土壤中白羊草[Bothriochloa ischaemum(L.)Keng]生長(zhǎng)的負(fù)面影響。在Cd 脅迫條件下,AMF網(wǎng)絡(luò)作為一個(gè)屏障,阻止Cd 向地上部轉(zhuǎn)移[6]。有些重金屬離子水平的提高甚至可以增加AMF 侵染率[53]。

近些年人們發(fā)現(xiàn)菌根生菜(Lactuca sativaL.var.ramosaHort.)葉片中花青素、類胡蘿卜素和酚類物質(zhì)的含量高于對(duì)照[54],而在草莓(Fragaria×ananassaDuch.)果實(shí)中,AMF 定殖增加了矢車菊素-3-O-葡萄糖苷(cyanidin-3-O-glucoside chloride)的含量[55]。AMF共生促進(jìn)果實(shí)花青素含量的增加和脫落酸ABA 代謝的調(diào)節(jié),不僅是在不斷變化的環(huán)境中提高漿果品質(zhì)的有效手段[4,56],對(duì)提高多種作物的質(zhì)量和產(chǎn)量也有一定作用[57]。鹽度條件下施用AMF 對(duì)觀賞植物也有積極作用。例如,Gómez-Bellot 等[58]證明在鹽脅迫下,Tenuihypharumsp.nova 能夠增強(qiáng)植株對(duì)P、K、Ca 和Mg 的吸收,同時(shí)減少有毒離子(Na+和Cl—)向莖部的轉(zhuǎn)運(yùn),對(duì)康乃馨(Dianthus caryophyllusL.Kazan)和柃木(Eurya japonicaThunb.)的生長(zhǎng)和觀賞品質(zhì)有改善作用。接種AMF 還可促進(jìn)觀賞植物的生長(zhǎng)和開(kāi)花,特別是在低肥條件下。

與AMF 共生的植物可以在營(yíng)養(yǎng)不良的條件下獲得生長(zhǎng)優(yōu)勢(shì)[59]。但不同屬的AMF 在功能上存在一定差異[60],一些AMF 物種甚至可能會(huì)導(dǎo)致生長(zhǎng)抑制[61]。提高根際養(yǎng)分吸收的有效性,促進(jìn)養(yǎng)分從土壤向植物轉(zhuǎn)移的基礎(chǔ)是AMF 結(jié)構(gòu)和功能的多樣性,包括其侵染繁殖體、囊泡狀脂質(zhì)儲(chǔ)存結(jié)構(gòu)、類似樹(shù)狀結(jié)構(gòu)的叢枝和與根相連的絲狀菌絲等。賦予宿主的不同效益通常與AMF 物種從其宿主身上提取的C量[62]、獲得P 的能力、營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)存策略[63]等有關(guān)。在共生過(guò)程中,AMF 之間的競(jìng)爭(zhēng)往往導(dǎo)致某些物種主導(dǎo)寄主定殖,其結(jié)果取決于環(huán)境條件。不同植物種類對(duì)AMF 具有一定的特異招募性,植株年齡與生長(zhǎng)階段、根系狀況等[64]都會(huì)影響AMF 孢子分布。AMF與植物之間的相互選擇和合理匹配,是影響植物養(yǎng)分獲取和菌絲發(fā)育的關(guān)鍵[65]。

1.3 AMF 與非宿主植物的互作

宿主植物可通過(guò)影響與其共生的菌根真菌而影響其他植物,非宿主植物也可通過(guò)產(chǎn)生化感物質(zhì)和揮發(fā)性有機(jī)化合物,抑制與其他植物共生的菌根真菌[66]。一些與宿主植物共生的AMF 可以進(jìn)入非宿主植物的根系,而不形成典型的菌根結(jié)構(gòu),而這種非典型菌根定殖通常會(huì)抑制非宿主植物的生長(zhǎng),但會(huì)增強(qiáng)誘導(dǎo)系統(tǒng)的抗性[67]。AMF 有時(shí)會(huì)扭曲非共生植物的根組織,阻礙其根的發(fā)育和功能[68]。在輪作中,非寄主植物如十字花科(Brassicaceae)、藜科(Chenopodiaceae)等或定殖能力弱的作物如菠菜(Spinacia oleraceaL.)或辣椒(Capsicum annuumL.)等種植會(huì)對(duì)AMF 群落產(chǎn)生顯著的負(fù)面影響,其對(duì)高度菌根化植物的影響度可能比施用P 或耕作更大[69]。

AMF 在保護(hù)宿主植物免受化感物質(zhì)的有害影響的同時(shí),會(huì)將影響延伸到根際以外[70]。有研究發(fā)現(xiàn)AMF 可將除草劑和化感物質(zhì)運(yùn)輸?shù)脚c之競(jìng)爭(zhēng)的植物體內(nèi),阻礙宿主植物附近15～20 cm 其他植物的生長(zhǎng)[71]。

2 AMF 與其他根際生物的互作

菌根真菌還介導(dǎo)植物與其他根際生物的互作。菌根圈內(nèi)的主要成員(根系、細(xì)菌、真菌、線蟲(chóng)等)之間往往通過(guò)協(xié)同和/或拮抗作用影響土壤群落的組成、相互作用和物種多樣性,達(dá)到動(dòng)態(tài)平衡。

2.1 AMF 與菌根輔助菌(mycorrhizae helper bacteria ,MHB)的互作

長(zhǎng)期以來(lái),菌根共生關(guān)系被認(rèn)為是兩類物種之間的相互作用,然而,研究發(fā)現(xiàn)AMF 孢子壁內(nèi)、孢子壁上或細(xì)胞質(zhì)中承載著多種細(xì)菌。這些細(xì)菌類群通常嵌在孢子壁的外層或由包圍在各種球囊霉(Glomerales)孢子周圍的菌絲形成的微孔中(圖2)。屬于不同屬的細(xì)菌構(gòu)成一個(gè)密集的、活躍的細(xì)菌群落,表現(xiàn)出不同的功能能力,特別是促進(jìn)AMF 孢子萌發(fā)和非共生菌絲生長(zhǎng)。幾丁質(zhì)分解細(xì)菌占從摩西管柄囊霉(F.mosseae)孢子壁分離的所有幾丁質(zhì)分解微生物的72%[71],表明它們有能力消化AMF 孢子的外壁,在AMF 孢子萌發(fā)過(guò)程中發(fā)揮著重要的功能作用,因此被稱為MHB。一些AMF 的孢子在MHB的存在下,孢子萌發(fā)率和萌發(fā)程度更高。從菌根際分離的類芽孢桿菌(Paenibacillusspp.)和芽孢桿菌(Bacillusspp.)也同樣促進(jìn)了AMF 的生長(zhǎng)[72]。并且在體外培養(yǎng)條件下,強(qiáng)壯類芽孢桿菌(Paenibacillus validus)也能誘導(dǎo)根內(nèi)球囊霉-Sy167 產(chǎn)生可育孢子[73]。因此MHB 被認(rèn)為是AMF-植物共生中的第3 部分,然而,關(guān)于細(xì)菌活動(dòng)對(duì)孢子萌發(fā)和菌絲生長(zhǎng)的作用機(jī)制的信息很少。

MHB 還通過(guò)觸發(fā)各種植物生長(zhǎng)因子,顯示出促進(jìn)植物生長(zhǎng)的特性。MHB 已被報(bào)道參與生產(chǎn)抗生素對(duì)抗真菌植物病原體[74]、合成生物活性化合物[75]以及供應(yīng)營(yíng)養(yǎng)[76]等,包括吲哚乙酸(IAA)的產(chǎn)生、固N(yùn)、磷酸鹽和植酸鹽的溶解[77]等功能活動(dòng)。這些功能對(duì)于AMF 及MHB 作為生物肥料的可能用途是非常重要的,使AMF 更有效地促進(jìn)植物對(duì)土壤中養(yǎng)分的吸收,因此也被稱為AMF 生物增強(qiáng)劑[78]。

值得注意的是,由于AMF 是一種專性植物共生體,具有土壤基菌絲和孢子,嚴(yán)格與孢子共生的細(xì)菌群落組成可能會(huì)因特定的孢子壁組成和根系分泌物[79],或培養(yǎng)基質(zhì)和寄主植物特性[80]等環(huán)境變量而變化。

菌根輔助菌(MHB)可以位于孢子和菌絲內(nèi)部和/或周圍,在菌絲消化后釋放到根和細(xì)胞中。IP:不溶性磷;P:可溶性磷;N2:大氣氮;:銨。Mycorrhizae helper bacteria(MHB)can be located inside and/or around spores and hyphae and released into roots and cells after hyphae digestion.IP:insoluble phosphorus;P:soluble phosphorus;N2:atmospheric nitrogen;:ammonium.

2.2 AMF 與植物促生菌的互作

一些根際微生物通過(guò)產(chǎn)生植物激素或酶等促進(jìn)植物生長(zhǎng)的物質(zhì)[81]、增溶必需營(yíng)養(yǎng)素[82]或抑制植物病原體[83]來(lái)促進(jìn)植物生長(zhǎng),被稱為植物促生菌(plant growth promoting bacteria,PGPB)。菌根的形成有利于PGPB 的生長(zhǎng)和繁殖[84],提升根際PGPB 數(shù)量及種類來(lái)緩解脅迫[75]。同樣,許多促生菌對(duì)AMF 菌絲生長(zhǎng)、根部定殖和產(chǎn)孢量也有著顯著的積極影響[85-86]。PGPB、AMF 與其寄主植物之間存在著復(fù)雜的信號(hào)通路關(guān)系[87]。有發(fā)現(xiàn)[88-89]指出AMF 和PGPB 的雙重接種降低了Al-P、Ca-P 和Fe-P 在土壤基質(zhì)中的固定,增強(qiáng)了養(yǎng)分吸收,提高了楊梅的抗旱性和精油含量。AMF 與根瘤菌具有顯著的協(xié)同作用,可顯著提高植株的結(jié)瘤、固氮、營(yíng)養(yǎng)、種子產(chǎn)量和生物量[29],植物的抗逆性和抗病性也遠(yuǎn)優(yōu)于單接種[90]。因此,植物-PGPB-AMF 聯(lián)合共生研究在實(shí)踐應(yīng)用方面具有廣闊前景。然而雙接種的正效應(yīng)也受到不同組合AMF、PGPB 和植物的匹配關(guān)系與環(huán)境條件的影響,具有一定局限性。

2.3 AMF 與致病菌的互作

植物病害中,真菌導(dǎo)致農(nóng)作物減產(chǎn)的影響最大,其次是植物病原性細(xì)菌和病毒。其中多種致病真菌可通過(guò)個(gè)體發(fā)育在AMF 共生樹(shù)種中積累[91],而AMF可以增強(qiáng)宿主植物對(duì)許多土傳真菌病原體的防御能力[92]。例如減輕鏈格孢屬(Alternaria)[93]、絲核菌屬(Rhizoctonia)[94]等多種病原菌的侵襲,還可調(diào)節(jié)易感枯萎病香蕉(Musa nanaLour.)幼苗中防御相關(guān)基因的表達(dá)[95]。AMF 誘導(dǎo)植物對(duì)病原物防御能力的增加或感病性下降的前提條件是在病原菌污染前就形成菌根并發(fā)育良好,而且其潛在的拮抗作用的有效性還有賴于土壤中病原物的侵染勢(shì)和致病性[96]。這可能與植物免疫系統(tǒng)的研究所揭示的病原菌感染和AM 定植之間的相似性有關(guān),導(dǎo)致了AMF 共生和抗病之間的權(quán)衡。

此外,AMF 定殖可以增強(qiáng)宿主對(duì)葉面病原菌的抵抗力,例如稻瘟病菌(Magnaporthe)[97]。植物對(duì)病毒感染的抗性可由多種生物和非生物制劑誘導(dǎo)。在許多針對(duì)植物病害的病毒的研究中,AMF 作為生物誘導(dǎo)劑的應(yīng)用已經(jīng)觀察到大量與誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性(induced systemic resistance,ISR1)有關(guān)的化學(xué)和生理變化,這些化學(xué)和生理變化包括細(xì)胞死亡和氧化破裂,胼胝質(zhì)的沉積和木質(zhì)素,植物抗毒素的合成和新蛋白質(zhì)等[98]。

目前能夠解釋AMF 抑制土傳病原物提高植物抗病性的作用機(jī)制主要包括:改善植物營(yíng)養(yǎng)、改變根系形態(tài)結(jié)構(gòu)[68]、與病原物競(jìng)爭(zhēng)光合產(chǎn)物、病原菌定殖所必需的植物脂肪酸和侵染位點(diǎn)[14]、調(diào)節(jié)菌根圍內(nèi)微生物區(qū)系[99]、組成激活植物防御機(jī)制[100]等方面。土壤負(fù)反饋和差異化菌根效應(yīng)有利于AMF 植物的共存,導(dǎo)致植物、土壤微生物和動(dòng)物的高度多樣性。目前AMF 已被廣泛應(yīng)用于各種植物病原菌的生物防治方面。

2.4 AMF 與土壤動(dòng)物的互作

植物與菌根和固氮細(xì)菌的共生關(guān)系會(huì)促進(jìn)植物生長(zhǎng),提高作物產(chǎn)量,幫助植物抵抗一些有害昆蟲(chóng)[101]。例如,AMF 還可降低大豆胞囊線蟲(chóng)(Heterodera glycinesIchinohe,SCN)[102]、南方根結(jié)線蟲(chóng)(Meloidogyne incognitaKofoid)[103]等病原線蟲(chóng)對(duì)植物所造成的危害程度,甚至抑制線蟲(chóng)繁殖。但在另一項(xiàng)研究中,接種AMF 12 周后,綠豆[Vigna radiata(L.)Wilczek]根中根結(jié)線蟲(chóng)的種群密度增加,且與植株?duì)I養(yǎng)狀況呈正相關(guān)[104]。蚯蚓、螞蟻、馬陸、白蟻等土壤動(dòng)物對(duì)AMF 的傳播存在一定影響,它們所攜帶的真菌繁殖體活力也不盡相同[105]。但有一些小型節(jié)肢動(dòng)物,如螨和一些彈尾目昆蟲(chóng)常以AMF 的孢子和菌絲為食,因此對(duì)AMF 的生存不利。

3 菌根網(wǎng)絡(luò)(mycorrhizal networks,MNs)

菌絲的再侵染是指根外菌絲體接觸到其他植物根系時(shí),由于菌根共生中植物和真菌之間普遍缺乏特異性,AMF 自由基菌絲可通過(guò)菌絲之間自我識(shí)別高度調(diào)控菌絲間的融合程度以及融合后的作用強(qiáng)度,再次侵染定殖,在相同或不同種的植物之間形成聯(lián)系。這種真菌菌絲在較近的距離或較短的時(shí)間內(nèi)聚集并將兩種或兩種以上植物的根連接在一起所形成的結(jié)構(gòu),就是菌根網(wǎng)絡(luò)。除單株AMF 菌絲體的再侵染外,形成MNs 的另一條重要途徑是菌絲間的融合。但并非所有的菌絲之間相互接觸都會(huì)發(fā)生融合,AMF 具有很強(qiáng)的自我識(shí)別機(jī)制,非自交不親和[106],但不同基因型的AMF 在吻合度上可能存在顯著差異[99]。Croll 等[107]研究來(lái)自根內(nèi)根生囊霉(Rhizophagus irregularis)的多株菌株發(fā)現(xiàn),遺傳上不同的AMF 之間存在細(xì)胞質(zhì)連接,通過(guò)這些連接,AMF 之間發(fā)生了遺傳交換,且混交明顯。

MNs 存在于所有主要的陸地生態(tài)系統(tǒng)中。通常彼此融合的兩者的菌絲通過(guò)產(chǎn)生橋狀結(jié)構(gòu)融合在一起。短于50 μm 被稱為“短橋”,而長(zhǎng)于50 μm 被稱為“長(zhǎng)橋”。原生質(zhì)通過(guò)菌絲橋在兩個(gè)菌絲之間流動(dòng),證實(shí)了菌絲體的連續(xù)性。研究還發(fā)現(xiàn)一種獨(dú)特的融合行為,不涉及菌絲尖端或突起的菌絲。細(xì)胞壁和膜融合發(fā)生在一些菌絲生長(zhǎng)非常接近的地方,以至于沒(méi)有形成橋梁,在直接接觸的菌絲壁已經(jīng)溶解的區(qū)域也觀察到原生質(zhì)流,從而證實(shí)菌絲間已經(jīng)發(fā)生了融合。MNs 存在的最強(qiáng)有力的證據(jù)來(lái)源于維管植物[108]和非維管苔類,因其具有很強(qiáng)的共生特異性[109],且已被發(fā)現(xiàn)其利用菌根網(wǎng)絡(luò)從鄰近的自養(yǎng)植物中獲取C、N[110]。菌根真菌網(wǎng)絡(luò)的功能強(qiáng)度取決于宿主植物C分配模式、菌根特性、不同種類植物與真菌的組合,以及土壤中N、P 濃度、溫度等土壤環(huán)境因素[111]。

3.1 菌根網(wǎng)絡(luò)對(duì)單株植物的影響

通過(guò)對(duì)植物間營(yíng)養(yǎng)轉(zhuǎn)移及信號(hào)傳遞的影響,MNs 已被證明在廣泛的生態(tài)系統(tǒng)中促進(jìn)單株植物的萌發(fā)、存活、生長(zhǎng)或防御調(diào)節(jié)[112]。有研究[113]發(fā)現(xiàn)AMF 介導(dǎo)的資源的地下競(jìng)爭(zhēng)是營(yíng)養(yǎng)不良系統(tǒng)中幼苗定植成功的重要因素。一些研究表明MNs 連接起來(lái)的植物中,任何一方的根系開(kāi)始分解時(shí),AM 在其間的N 和P 的流動(dòng)中起重要作用,即根內(nèi)AMF 的定殖能極大地提高受體植物從垂死的供體植物根部獲得N 和P 的能力[17],增強(qiáng)幼苗的地下競(jìng)爭(zhēng)能力,從而促進(jìn)幼苗的建立。種內(nèi)成熟個(gè)體-幼苗相互作用既有促進(jìn)性又有競(jìng)爭(zhēng)性,分離土壤、AMF 和根系途徑的研究發(fā)現(xiàn),MNs 的積極作用部分被根系競(jìng)爭(zhēng)所抵消[114]。Tedersoo 等[1]認(rèn)為菌根真菌通過(guò)穩(wěn)定和平衡土壤養(yǎng)分分配、反饋給土壤拮抗劑、不同菌根效益和養(yǎng)分交易等機(jī)制來(lái)調(diào)節(jié)幼苗的建立和物種共存。

3.2 菌根網(wǎng)絡(luò)對(duì)植物間聯(lián)系的影響

菌根菌絲體為物質(zhì)在土壤中的流動(dòng)提供了廣泛的途徑,極大地促進(jìn)了植物間的相互作用,特別是養(yǎng)分循環(huán)和信息傳遞[115],且這種促進(jìn)作用隨著養(yǎng)分脅迫勢(shì)的增加而增加[116]。MNs 在植物間的影響并不對(duì)稱[117],完全或部分真菌異養(yǎng)植物可通過(guò)MNs 從優(yōu)勢(shì)植物個(gè)體獲得部分或全部能量[118]。一般情況下,通過(guò)MNs 的C 轉(zhuǎn)移對(duì)根系較小、活性較低、生長(zhǎng)快速的植物可能更有利[111],而轉(zhuǎn)移量與供體植株苗生長(zhǎng)速率無(wú)關(guān)[119]。但有研究表明,連接到周圍植物的MNs 對(duì)建立雜類草和禾本科(Poaceae)植物幼苗的生物量有負(fù)面影響[120]。當(dāng)聯(lián)系起來(lái)的宿主植物中有一方被寄生時(shí),MNs 優(yōu)先向未寄生的宿主植物分配更多礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng),這對(duì)寄生者的生長(zhǎng)產(chǎn)生負(fù)反饋[121](圖3)。

AMF 胞外菌絲體發(fā)生融合和交換細(xì)胞核的能力表明,除了營(yíng)養(yǎng)流之外,植物激素和其他信號(hào)流也可能在網(wǎng)絡(luò)中活躍[122]。MNs 可作為植物與植物之間的地下通信管道,在健康和病原菌感染的相鄰植物之間傳遞抗病信號(hào)以及化感物質(zhì)[71]。Alaux 等[123]發(fā)現(xiàn)菌絲直接參與了從患病馬鈴薯(Solanum tuberosumL.)幼苗到未感染馬鈴薯幼苗的防御信號(hào)的傳遞,激活未感染植物中的防御反應(yīng)。

3.3 菌根網(wǎng)絡(luò)對(duì)生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的影響

Engelmoer 等[124]利用人工根系(玻璃根器官培養(yǎng)),研究了兩種近緣AMF 物種(Rhizophagus irregularis、Glomus aggregatum)在不同P 脅迫下的根內(nèi)和根外競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系。結(jié)果發(fā)現(xiàn)在根內(nèi)定殖過(guò)程中,宿主內(nèi)部AMF 物種間的競(jìng)爭(zhēng)尤其激烈,這兩個(gè)物種對(duì)彼此的豐度都產(chǎn)生了負(fù)面影響。這可能是因?yàn)樵诟H定殖時(shí),根內(nèi)生長(zhǎng)空間更加有限[125]。P 的有效性并沒(méi)有改變這些相互作用的結(jié)果。在植物群落水平上,MNs 被認(rèn)為可通過(guò)影響植物間的相互作用、植物群落多樣性以及有可能通過(guò)放大或平衡植物競(jìng)爭(zhēng)來(lái)調(diào)節(jié)植物共存[126]。在干擾后,保護(hù)幸存的成年植株對(duì)次生林的建立很重要。從生態(tài)系統(tǒng)的角度來(lái)看,在物種豐富的生態(tài)系統(tǒng)中,MNs 可通過(guò)促進(jìn)干擾幼苗的建立,促進(jìn)森林的自我更新,并對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的變化起到負(fù)反饋?zhàn)饔?。在極端情況下,MNs 促進(jìn)作用可能僅限于單一植物物種,通過(guò)MNs 進(jìn)行養(yǎng)分轉(zhuǎn)移可能僅增強(qiáng)該物種的競(jìng)爭(zhēng)能力[95]。在這種情況下,它將破壞植物群落結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定,并對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的變化起到正反饋的作用,從而維持生態(tài)系統(tǒng)的狀態(tài)。

MNs 及真菌多樣性直接或間接地影響植物的擴(kuò)散和競(jìng)爭(zhēng),從而形成植物種群和群落,并調(diào)節(jié)局部尺度上的植物共存和多樣性。多種類型菌根共存時(shí),所有菌根類型的真菌都在爭(zhēng)奪礦物質(zhì)營(yíng)養(yǎng),但它們對(duì)有機(jī)營(yíng)養(yǎng)吸收能力的不同,使資源得到了一定程度的垂直生態(tài)位分配。樹(shù)木β 多樣性的緯度格局也主要由AM 樹(shù)種決定[13]。土壤養(yǎng)分的細(xì)尺度干擾和空間異質(zhì)性可進(jìn)一步促進(jìn)與不同真菌類群共生的植物共存[127]。植物菌根類型之間的生態(tài)位分化潛在增加了菌根類型之間的競(jìng)爭(zhēng),同時(shí)促進(jìn)了屬于不同菌根類型的植物之間的共存。

植物-真菌菌根系統(tǒng)本身和相互連接的菌絲網(wǎng)絡(luò)協(xié)同決定了宿主植物的功能特性,從而決定了宿主植物的個(gè)體生態(tài)。近年來(lái)人們?cè)絹?lái)越認(rèn)識(shí)到MNs 在養(yǎng)分和水循環(huán)中的重要性,及其反饋全球變化的潛力[128]。

4 討論與展望

本文綜述了AMF 在菌根生物學(xué)和生態(tài)學(xué)方面的最新進(jìn)展。AMF 是全球養(yǎng)分循環(huán)的主要驅(qū)動(dòng)力,在陸地生態(tài)系統(tǒng)中起著關(guān)鍵作用。AMF 為植物提供礦物質(zhì)營(yíng)養(yǎng)以及逆境條件下給予保護(hù),進(jìn)而對(duì)種子的傳播、幼苗的建立、種間和種內(nèi)的競(jìng)爭(zhēng)、土壤生態(tài)位的分化以及植物多樣性產(chǎn)生特定的影響。研究發(fā)現(xiàn):1)開(kāi)展菌根真菌和PGPB 雙接種研究對(duì)改善作物生長(zhǎng)具有重要意義。2)獲得殘留成熟樹(shù)木的MNs 和菌根對(duì)植物群落受到干擾后幼苗的建立十分關(guān)鍵,對(duì)于因立地退化、外來(lái)AM 雜草入侵或氣候變化脅迫區(qū)域再造林至關(guān)重要。由于根系具有許多以前被忽視的潛在基因變異,許多科學(xué)家開(kāi)始把根系視為生產(chǎn)高產(chǎn)作物的核心,并將注意力轉(zhuǎn)向根系以期提高作物產(chǎn)量,并認(rèn)為根系是第二次綠色革命的關(guān)鍵[129]。然而,這場(chǎng)地下革命仍處于初級(jí)階段。作物基因型、現(xiàn)實(shí)農(nóng)藝實(shí)踐、作物-AMF 關(guān)聯(lián)和作物產(chǎn)量之間的關(guān)系較為復(fù)雜,因此,當(dāng)科學(xué)提倡將AMF 用作可持續(xù)農(nóng)業(yè)集約化的主要手段時(shí),就需要強(qiáng)有力的系統(tǒng)農(nóng)藝方法。

菌圈相互作用的新圖景具有以前無(wú)法想象的復(fù)雜性。其中不同的組合:宿主植物-AMF-MHB 可能存在不同的相互作用,并提供新的多功能效益,改善植物和真菌的性能。例如,MHB 可以沿著菌絲移動(dòng)到相關(guān)的土壤(菌絲圈),在那里它們可以提高養(yǎng)分的有效性(例如溶P、固N(yùn) 和幾丁質(zhì)分解細(xì)菌)[130],抑制植物病原體(如鐵載體和產(chǎn)生抗生素的細(xì)菌),促進(jìn)植物生長(zhǎng)(如產(chǎn)生IAA 的細(xì)菌)等。為了解MHB 的不同組成是否決定了AMF 分離株在傳染性和效率方面的不同性能,破譯MHB 的關(guān)鍵代謝信號(hào)通路,并闡明其作為菌根輔助菌的功能意義顯得尤為重要。接下來(lái),應(yīng)該從表現(xiàn)最好的群落中分離單個(gè)菌株,以研究其功能意義,并選擇最佳的AMF-MHB 組合來(lái)用作生物肥料和生物增強(qiáng)劑。

其次,植物和AMF 之間的分子串?dāng)_才剛剛開(kāi)始被揭示,與其他植物-微生物相互作用的知識(shí)[如根瘤菌-豆科(Fabaceae)植物、疫霉-茄科(Solanaceae)作物]相比明顯滯后,目前還不清楚哪些基因調(diào)控菌根共生的建立和維持。因此,探索植物與真菌分子對(duì)話中的共生基因網(wǎng)絡(luò)和掌握轉(zhuǎn)錄因子是理解植物與真菌共存和菌根共生的關(guān)鍵因素。

另一個(gè)重大問(wèn)題是將分子數(shù)據(jù)和代謝途徑與生態(tài)生理和生態(tài)過(guò)程聯(lián)系起來(lái),例如獲取營(yíng)養(yǎng)、抵御壓力和疾病的保護(hù)。盡管AMF 與植株共生已經(jīng)表現(xiàn)出良好的生產(chǎn)效益,然而,由于大多數(shù)科學(xué)文獻(xiàn)報(bào)道的研究都是在受控條件(生長(zhǎng)室或溫室、無(wú)菌基質(zhì))下進(jìn)行的,AMF 在自然環(huán)境中的響應(yīng)可能會(huì)發(fā)生顯著變化,因?yàn)榇罅康纳锖头巧锩{迫會(huì)與這些真菌相互作用,并可能影響它們的性能。這使得評(píng)估田間條件下AMF 提高作物生產(chǎn)力的能力顯得尤為重要。

此外,以真菌結(jié)構(gòu)特別是孢子的形態(tài)特征為依據(jù)仍是目前AMF 菌種鑒定的主要依據(jù)[131],但這種方法很大程度上依賴于經(jīng)驗(yàn)和資料的掌握。盡管分子鑒定可以為其進(jìn)行補(bǔ)充和完善,獲得各種菌根真菌的個(gè)體基因組,與植物根系相關(guān)的真菌群落的元基因組也正在被揭示,但完整的植物微生物群在很大程度上是缺失的[132]。要了解菌根真菌與菌根網(wǎng)絡(luò)的其他成員之間的相互作用,以及菌根如何與其他土壤生物群相互作用來(lái)驅(qū)動(dòng)生態(tài)系統(tǒng)的功能,仍然是一個(gè)重大挑戰(zhàn)。測(cè)序技術(shù)和生物信息學(xué)的進(jìn)步將有可能解決這個(gè)問(wèn)題。最后,在全球環(huán)境變化的背景下,人類活動(dòng)對(duì)菌根生長(zhǎng)和功能的影響還沒(méi)有得到充分的理解,仍需進(jìn)一步探索。