舒 園 ,居 靜** ,趙海濤 ,郝彥賓 ,李林峰

(1. 揚州大學(xué)環(huán)境科學(xué)與工程學(xué)院 揚州 225127;2. 中國科學(xué)院大學(xué) 北京 100049)

植物-植食性昆蟲相互作用的研究近年來受到越來越多的關(guān)注[1]。研究地上和地下植食性昆蟲之間的相互作用是描述陸地生態(tài)系統(tǒng)中地上-地下聯(lián)系的核心[2]。當(dāng)植食性昆蟲共享一個寄主植物時,兩者的相互作用已被證明是由植物介導(dǎo)的,植食性昆蟲之間可通過誘導(dǎo)植物化學(xué)或生理變化間接相互作用[3-4]。根部植食性昆蟲可以對葉面植食性昆蟲產(chǎn)生積極或消極的影響。植物-地上-地下植食性昆蟲的相互作用受干旱氣候脅迫的影響[5-8]。氣候變化是最重要的全球變化驅(qū)動因素之一[9-10]。隨著全球氣候變化,干旱事件出現(xiàn)的頻率和強度可能會增加,因此通過對干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲之間的相互作用進行研究,對預(yù)測全球氣候變化對生態(tài)系統(tǒng)的影響至關(guān)重要。

目前國內(nèi)外已有大量關(guān)于干旱脅迫下植物與植食性昆蟲的相互作用的研究,而對干旱脅迫下植物與地下食根昆蟲的相互作用研究較少。Zvereva 等[11]的薈萃分析指出近20 年來地下食根昆蟲對植物性能的研究成果并未增長(1991-2000 年和2001-2010 年各發(fā)表15 項研究)。干旱脅迫下植物與地上和地下植食性昆蟲的相互作用研究同樣較少。本文通過查閱大量相關(guān)文獻,從當(dāng)前氣候下地上和地下植食性昆蟲的相互作用、干旱脅迫對植物的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對地上食葉昆蟲(咀嚼類昆蟲、刺吸式昆蟲)的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對地下食根昆蟲的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)的地上食葉昆蟲(咀嚼類昆蟲、刺吸式昆蟲)對地下食根昆蟲的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)的地下食根昆蟲對地上咀嚼類昆蟲、刺吸式昆蟲的影響等方面進行綜述,旨在為預(yù)測未來干旱氣候?qū)ι鷳B(tài)系統(tǒng)的凈影響提供參考依據(jù)。

1 當(dāng)前氣候下地上和地下食根昆蟲的相互作用

1.1 植物脅迫假說和防御誘導(dǎo)假說

目前地上與地下植食性昆蟲的相互作用主要建立在“植物脅迫假說”(plant stress hypothesis,PSH)[12-13]和“防御誘導(dǎo)假說”[14]兩大基礎(chǔ)上。植物脅迫假說認為,地下食根昆蟲損害了植物的水分和養(yǎng)分吸收能力,這可能導(dǎo)致葉片中氮化合物的積累,從而增加植物對地上食葉昆蟲的適口性。然而早期關(guān)于地上和地下食根昆蟲相互作用的研究集中在營養(yǎng)作為地下食根昆蟲對地上食葉昆蟲影響的一種機制上,而沒有考慮誘導(dǎo)植物防御反應(yīng)的可能性[15]。防御誘導(dǎo)假說則認為,地下食根昆蟲將誘導(dǎo)植物次生代謝防御化學(xué)物質(zhì)的系統(tǒng)性增加[16],使地上食葉昆蟲在植物地上部分的定殖變得更加困難[17]。

1.2 影響地上和地下植食性昆蟲相互作用的因素

已有薈萃分析得出影響地上和地下植食性昆蟲相互作用的4 個主要因素: 1)植食性昆蟲到達寄主植物的順序[18]: 研究發(fā)現(xiàn)地上食葉昆蟲在第一次到達時對地下食根昆蟲有負面影響,但在同一時間到達或在地下食根昆蟲之后到達時不會對地下食根昆蟲產(chǎn)生負面影響。地下食根昆蟲通常在它們同時共享一種寄主植物時對地上食葉昆蟲有積極的影響,但當(dāng)它們在地上食葉昆蟲之前或之后到達時就不會對地上食葉昆蟲產(chǎn)生積極的影響[2];2)所考慮的植食性昆蟲性能參數(shù): 即相對生長率(RGR)、存活率、繁殖力、發(fā)育時間、豐度、增重、子代質(zhì)量以及壽命;3)植物生活史(一年或多年生)以及是否在實驗室或田間進行研究: 植物對地下食根昆蟲的反應(yīng)可能取決于它是一年生的還是多年生的[19],壽命短的植物一般比壽命長的植物對氣候脅迫的變化更敏感[20-21];4)參與相互作用的植食性昆蟲的類型[2]: 如自由生活的葉面植食性昆蟲可能比其他地上食葉昆蟲種群受到咀嚼根的地下食根昆蟲的影響小,因為它們有能力改變其消耗的葉的數(shù)量,以響應(yīng)植物組織質(zhì)量的變化。

2 干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對地上和地下植食性昆蟲的影響

2.1 干旱脅迫對植物的影響

干旱會引起植物生理和生物化學(xué)的變化[22-23]。不同植物種類、基因型對干旱的適應(yīng)性,以及對不同干旱模式的反應(yīng)不同[24-25]。目前關(guān)于干旱脅迫下的植物營養(yǎng)和防御化合物變化的特異性響應(yīng)的知識有限[26],而在這個領(lǐng)域中產(chǎn)生了“生長-分化假說”(growth-differentiation balance hypothesis,GDB)并得到了一定支持。生長-分化假說根據(jù)植物資源源-匯理論假設(shè)植物次生代謝和生長之間存在生理平衡[27],以及植物處于脅迫下生長速率和光合作用產(chǎn)生差異[28]。預(yù)測植物面臨干旱脅迫時,植物生長受限則用于生長的資源減少[29],而使植物用于防御的資源增加,植物次生代謝物濃度增加,從而增強對植食性昆蟲的防御[30]。根據(jù)生長-分化假說,干旱脅迫程度對植物次生代謝物產(chǎn)量也有影響,預(yù)測強烈干旱脅迫下植物碳水化合物儲存匱乏,次生代謝物含量降低,而中度干旱脅迫下植物生長受限,碳水化合物冗余則次生代謝物產(chǎn)量可能增加。此外,植物氮含量預(yù)計會隨著干旱脅迫的增加而增加[31]。為檢驗生長-分化假說,Gutbrodt 等[26]測量了同時經(jīng)歷不同的干旱脅迫強度和植食性昆蟲作用的植物次生代謝防御化合物和氮含量,得出干旱脅迫增加直接影響植物次生代謝產(chǎn)物,但不影響總氮含量。但此類結(jié)果推廣需考慮上述植物種類等因素的影響[32]。

2.2 干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對地上食葉昆蟲的影響

干旱脅迫可通過植物生理改變植物與昆蟲的關(guān)系[27]。干旱脅迫下植物一般葉片全氮、氨基酸、色氨酸含量增加,有利于地上食葉昆蟲生長發(fā)育[33]。干旱脅迫還可能導(dǎo)致植物質(zhì)量下降,降低植物含水量改變植物的營養(yǎng)含量,增加葉片韌性,降低植物適口性[34-35],不利于地上食葉昆蟲。根據(jù)生長-分化假說干旱改變了植物防御化合物濃度,嚴重干旱脅迫下植物缺乏碳水化合物的存儲來生產(chǎn)防御化合物,造成專食性和廣食性地上食葉昆蟲取食偏好發(fā)生改變。正如Gutbrodt 等[26]指出的,與對照植物相比斜紋夜蛾(Spodoptera littoralis)(廣食性)更喜歡遭受嚴重干旱脅迫的植物,而歐洲粉蝶(Pieris brassicae)(專食性)則更喜歡水分充足的植物。干旱一般通過改變植物養(yǎng)分以及防御化合物濃度使地上食葉昆蟲存活率、發(fā)育時間、質(zhì)量和成蟲體重改變[36]。如Bezemer 等[37]指出干旱脅迫下在葉中生活的潛葉蟲發(fā)育時間延長,而咀嚼葉的昆蟲發(fā)育時間縮短(快速發(fā)育可能使幼蟲不那么容易被捕食和寄生[38])。另外,干旱脅迫以植物為介導(dǎo)對地上咀嚼類昆蟲和刺吸式昆蟲的影響不同。研究表明,地上食葉昆蟲獲取植物氮的能力與葉片水分損失導(dǎo)致的植物適口性變化有關(guān),干旱脅迫下植物葉片相對含水量下降可使咀嚼類昆蟲咀嚼葉片的能力下降,從而減少咀嚼類昆蟲獲取植物葉片中增加的氮[19]。干旱脅迫下植物韌皮部發(fā)生生理變化[39],膨壓降低不利于刺吸式昆蟲取食從而難以獲取氮等養(yǎng)分[40]。如Wade 等[41]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下蚜蟲質(zhì)量與氮或氨基酸濃度之間無顯著相關(guān)性,Hale 等[42]發(fā)現(xiàn)氨基酸的增加并不利于蚜蟲,Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下紫花苜蓿(Medicago sativaL.)上的蚜蟲豐度降低54%。

此外Jactel 等[43]所做的薈萃分析還發(fā)現(xiàn),干旱脅迫下地上咀嚼類昆蟲和刺吸式昆蟲對植物的影響不同。干旱脅迫下植物膨壓降低,刺吸式昆蟲對植物造成的傷害顯著降低,且植物葉片更堅韌,咀嚼類昆蟲對植物造成的傷害也降低,但未能在薈萃分析中觀察到咀嚼類昆蟲與干旱脅迫程度之間顯著的負相關(guān)性,故干旱脅迫下咀嚼類昆蟲能對植株造成較大的傷害,且與干旱脅迫的程度無關(guān)。

2.3 干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對地下食根昆蟲的影響

目前干旱脅迫下植物與地下食根昆蟲的相互作用研究甚少[44]。已有研究表明,干旱脅迫可使地下食根昆蟲脫水死亡,從而降低它們在土壤中的流行率[45]。地下食根昆蟲對根的傷害會影響植物水分和養(yǎng)分的吸收、植物碳水化合物的儲存、激素的合成和次生化學(xué)物質(zhì)的產(chǎn)生[46]。已有研究還發(fā)現(xiàn)干旱脅迫對植物生理的影響普遍大于地下食根昆蟲對植物的影響[19]。如Morecroft 等[47]發(fā)現(xiàn)夏季干旱可以直接改變植物的分布和豐度。然而干旱等環(huán)境因子是否以相加的方式增加了地下食根昆蟲造成的根系傷害對植物的不利影響,目前未有定論。地下食根昆蟲經(jīng)常與非生物脅迫(如干旱)一起作用于植物[5]。Zvereva 等[11]薈萃分析得出干旱脅迫下地下食根昆蟲對植物的負面影響比兩者單獨作用時平均要強一倍,即干旱等環(huán)境因子與地下食根昆蟲造成的植物根系傷害對植物生長的不利影響是疊加的。Dunn 等[48]研究發(fā)現(xiàn),干旱脅迫下地下食根昆蟲玉米根葉甲(Diabrotica virgifera)幼蟲使植物光合作用降低23%且氣孔導(dǎo)度顯著降低。但也有研究指出干旱脅迫與地下食根昆蟲對植物的影響無明顯交互作用[44]。如Barnett 等[44]發(fā)現(xiàn)地下食根昆蟲造成的植物根系損傷未加劇干旱脅迫的影響。此外研究還發(fā)現(xiàn)干旱和地下食根昆蟲的雙重脅迫作用于植物時,可再生植物受損的組織加強化學(xué)防御,將營養(yǎng)從根分配到地上組織[49-51]。

3 干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲的相互作用

3.1 地上食葉昆蟲對地下食根昆蟲的影響

干旱脅迫下地上和地下植食性昆蟲的相互作用,以干旱脅迫與地下食根昆蟲以植物為介導(dǎo)影響地上食葉昆蟲的研究較多,而地上食葉昆蟲以植物為介導(dǎo)對地下食根昆蟲的影響研究較少。但也有研究指出干旱脅迫下地上食葉昆蟲存在的情況下,地下食根昆蟲的性能降低[12]。Staley 等[19]發(fā)現(xiàn)地上食葉昆蟲通過降低植物生產(chǎn)力來減少其根生物量,從而減少地下食根昆蟲可獲得的食物量,降低地下食根昆蟲生存。地上食葉昆蟲還可抵消地下食根昆蟲對多種植物性狀的影響。如Ryalls 等[40]研究發(fā)現(xiàn)地下象甲科Sitona discoideus的幼蟲破壞紫花苜蓿根瘤和根系,減少根系吸水量,而地上刺吸式昆蟲蚜蟲通過促進土壤吸水抵消地下象蟲對植物土壤水分有效性的影響,以減輕地下食根昆蟲對植物的危害。

3.2 地下食根昆蟲對地上食葉昆蟲的影響

根據(jù)植物脅迫假說,地下食根昆蟲會引起植物水分脅迫,類似于干旱處理。研究植物介導(dǎo)的地上-地下植食性昆蟲的相互作用可能與干旱脅迫下植物-地上食葉昆蟲的相互作用相似,因此地下食根昆蟲對地上食葉昆蟲相互作用的機制是誘導(dǎo)宿主干旱脅迫[52-54]。地下食根昆蟲可在寄主植物內(nèi)誘導(dǎo)與干旱類似的應(yīng)激反應(yīng)[52],使植物氮含量增加或生理受損。如在多年生黑麥草(Lolium perenne)中,地下食根昆蟲移走植物的細根以減少植物水分吸收從而誘導(dǎo)水分脅迫[53]。此時地下食根昆蟲可使植物葉片中氮等初級代謝物積累。類似于干旱脅迫會增加植物初級代謝物,改變植物氮和氨基酸濃度[55]。研究發(fā)現(xiàn)干旱脅迫與地下食根昆蟲對植物氮含量存在交互作用,且其中干旱脅迫水平和地下食根昆蟲密度也影響兩者對植物氮含量的交互作用,僅干旱脅迫下,植物氮濃度增加,而有地下食根昆蟲時植物氮濃度則降低。Soler 等[56]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下地下甘藍根花蠅(Delia radicum)取食蕓苔屬(Brassica)植物時導(dǎo)致氮濃度下降;而植物在高密度的地下食根昆蟲處理下,干旱脅迫則不再提高其葉片氮含量[57]。如Tariq 等[57]發(fā)現(xiàn)植物在高干旱脅迫水平和高密度的地下食根昆蟲甘藍根花蠅的作用下,葉片氮濃度顯著降低。然而僅通過氮含量變化無法準確判斷干旱脅迫下地下食根昆蟲對地上食葉昆蟲的影響,還需結(jié)合干旱脅迫下植物適口性的變化。研究表明干旱脅迫下植物適口性的變化會使地上咀嚼類昆蟲以及刺吸式昆蟲受到不利影響。如Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫雖增加了植物總氨基酸濃度但降低了刺吸式昆蟲蚜蟲的豐度;Huberty 等[58]發(fā)現(xiàn)盡管植物脅迫期間葉片氮含量增加,但植物膨脹率和水分含量同時減少會干擾地上食葉昆蟲獲取和利用氮。此外新提出的脈沖脅迫假說發(fā)現(xiàn)一輪干旱脅迫和植物膨脹率的恢復(fù)會有益于地上刺吸式昆蟲取食并從中獲取增加的植物氮[58]。

研究發(fā)現(xiàn)干旱脅迫可通過改變植物化學(xué)變化改變地上和地下植食性昆蟲之間相互作用的強度[59-61]。干旱脅迫和地下食根昆蟲的結(jié)合可通過增加植物對地上食葉昆蟲的敏感性[62],通過誘導(dǎo)植物防御,加強其對地上食葉昆蟲的負面效應(yīng)。研究表明地下食根昆蟲在一些植物種中對根的傷害可誘導(dǎo)一系列防御機制增加葉片防御[63]。地下食根昆蟲會改變植物地上部分產(chǎn)生防御化合物的濃度[63]以及分布[60]從而對地上食葉昆蟲產(chǎn)生不利影響。如Tindall 等[4]發(fā)現(xiàn)地下食根昆蟲稻水象甲(Lissorhoptrus oryzophilus)幼蟲取食水稻(Oryza sativa)根時可增加植物酚類化合物濃度而減慢地上咀嚼類昆蟲草地貪夜蛾(Spodoptera frugiperda)的生長速度。然而也有研究指出干旱脅迫不影響植物化學(xué)成分,如Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫降低了紫花苜蓿的結(jié)瘤和根系氮含量,而根和地上部化學(xué)成分未受影響。

3.3 影響干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲相互作用的因素

干旱脅迫下地上和地下植食性昆蟲的相互作用可能的幾種機制如圖1 所示: 根據(jù)植物脅迫假說地下食根昆蟲引起的植物水分脅迫增加了植物的氮含量,且研究表明干旱脅迫與地下食根昆蟲對植物氮含量還存在交互作用,但是否有益于地上食葉昆蟲還需結(jié)合干旱脅迫下植物適口性的變化。根據(jù)防御誘導(dǎo)假說地下食根昆蟲誘導(dǎo)植物地上部分產(chǎn)生防御化合物不利于地上食葉昆蟲生存。目前已知干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲的相互作用,除受植物氮等營養(yǎng)元素的含量、適口性的變化以及防御化合物濃度的影響外,還會受到多種因素干擾:

圖1 干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲相互作用可能的幾種機制Fig.1 Several possible mechanisms of plant mediated interaction between aboveground and underground herbivores under drought stress

1)植物群落組成: 研究發(fā)現(xiàn)以根和枝葉為食的植食性昆蟲能夠通過改變其共享寄主植物的化學(xué)成分來相互影響,通過改變鄰近植物的養(yǎng)分礦化和吸收速率,影響植物間的競爭。Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)雜草和豆類混合種植時,地下食根昆蟲象甲科Sitona discoideus的幼蟲取食豆科植物根瘤時可以增加伴生禾草對氮的吸收,提高生產(chǎn)力,豆科植物個體氨基酸濃度下降,導(dǎo)致地上刺吸式昆蟲蚜蟲種群數(shù)量降低[40]。

2)植物防御化合物分布均勻度: 研究發(fā)現(xiàn)植物地上部分防御化合物是否分布均勻?qū)Φ厣鲜橙~昆蟲的影響也很重要[60]。如研究發(fā)現(xiàn)十字花科(Brassicaceae)植物中最突出的次生代謝物硫代葡萄糖苷,它在植物防御中起著中心作用[64],干旱脅迫和地下食根昆蟲不僅會影響植物中硫代葡萄糖苷的濃度還影響其分布[65-67]。如Tariq 等[57]研究發(fā)現(xiàn)十字花科植物在干旱脅迫和地下食根昆蟲取食的共同作用下,硫代葡萄糖苷濃度增加且分布也較均勻時對地上刺吸式昆蟲蚜蟲的影響是最顯著的,而僅濃度最高對蚜蟲的影響卻不是最顯著;又如Bezemer 等[60]發(fā)現(xiàn)有地下食根昆蟲Agriotes lineatus時會誘導(dǎo)植物地上部分防御,此時棉花(Gossypium herbaceum)葉片中萜類化合物的濃度增加且分布均勻,使地上咀嚼類昆蟲甜菜夜蛾(Spodoptera exigua)的相對增長率下降。

3)植食性昆蟲種類: 因為植物防御通常更有效地對抗廣食性植食性昆蟲而不是專食性植食性昆蟲[68],因此這些影響也隨地上食葉昆蟲以及地下食根昆蟲取食種類(廣食性和專食性)的專業(yè)化程度而不同[69]。

4)植物激素: 干旱脅迫對植物介導(dǎo)的地上和地下食根昆蟲的相互作用存在干擾[70-72]和加強效應(yīng)[8]。干旱脅迫下植物可能因激素干擾或因干旱脅迫和植食性昆蟲取食產(chǎn)生代謝產(chǎn)物的冗余而對植食性昆蟲產(chǎn)生更強烈的反應(yīng)[73]。研究發(fā)現(xiàn)植物次生代謝產(chǎn)物激素也會調(diào)控地上和地下植食性昆蟲的相互作用[74]。植物在識別植食性昆蟲作用之后,通過改變植物激素網(wǎng)絡(luò)來重新調(diào)整它們的新陳代謝[75]。例如,已知植物激素中主要通過茉莉酸防御植食性昆蟲,而水楊酸可抑制茉莉酸分泌;此外研究發(fā)現(xiàn)地下食根昆蟲取食植物時僅誘導(dǎo)植物茉莉酸而不誘導(dǎo)水楊酸,故植物有地下食根昆蟲取食時能增加植物茉莉酸分泌且不受水楊酸抑制,從而進一步提高植物對地上食葉昆蟲的防御[5]。

5)生境: 由于不同物種對環(huán)境因素的反應(yīng)不同[76],因此不同生境對地上和地下植食性昆蟲的相互作用影響也不同。簡單的生境會比復(fù)雜的生境更不穩(wěn)定[77],簡單生境如干旱和半干旱生態(tài)系統(tǒng)中的植物物種,相互作用的地上和地下植食性昆蟲多樣性相對較低,生態(tài)系統(tǒng)脆弱而對干旱脅迫敏感[78]。推測簡單生境下的地上和地下植食性昆蟲之間相互作用的強度更大。然而也有研究指出干旱和半干旱地區(qū)的植物很好地適應(yīng)了該地區(qū)年降水量的波動[79],植物適應(yīng)性強,簡單生境下的植物-植食性昆蟲之間的相互作用不會對干旱脅迫做出強烈的反應(yīng)。如Holmgren 等[80]發(fā)現(xiàn)干旱和半干旱生態(tài)系統(tǒng)中的短命植物會對該地區(qū)脈沖式降水導(dǎo)致的干旱脅迫迅速反應(yīng),使地上和地下植食性昆蟲之間相互作用的強度降低。

4 研究展望

隨著氣候變化對生態(tài)群落的威脅,結(jié)合多種相互作用的物種進行研究是維持生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的關(guān)鍵。然而由于植物品種和植食性昆蟲種類眾多,以及試驗環(huán)境等影響,研究結(jié)果局限性較大。目前理解和預(yù)測以植物為介導(dǎo)的地上-地下植食性昆蟲相互作用應(yīng)對干旱脅迫仍然是一個巨大的挑戰(zhàn)[81-82]。尤其是嚴重干旱脅迫會導(dǎo)致植物死亡和植物群落多樣性的改變[83],這些過程都應(yīng)考慮在內(nèi)。

1)研究表明干旱脅迫可能會增強或削弱干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲的相互作用,這取決于所研究的系統(tǒng)和兩個群體相互作用的機制[84]。目前還需進一步研究明確以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲之間相互作用的主導(dǎo)機制,才能更好地解釋干旱脅迫下兩者的相互作用。關(guān)于干旱脅迫下植物如何影響地上和地下植食性昆蟲的相互作用已有較多的研究,而干旱脅迫下植物介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲的相互作用是脅迫反應(yīng)還是誘導(dǎo)防御,兩者還沒有確切的定論。也有研究表明兩者可能都不是地上和地下植食性昆蟲相互作用的機制,如Staley 等[19]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫導(dǎo)致的植物葉片總氮和酚類物質(zhì)的濃度都不是地下食根昆蟲減少地上食葉昆蟲潛蛾科(S.brunnichella)的豐度和性能的可能機制。未來應(yīng)更傾向綜合研究并向群落生態(tài)推廣,集中在植物-植食性昆蟲相互作用之間的機制上,以解決營養(yǎng)相互作用將如何響應(yīng)不斷變化的環(huán)境因素的問題[57]。

2)為了避免地上和地下植食性昆蟲相互作用研究的局限性,有一些新方法的提出。如誘導(dǎo)防御理論目前已有兩種新方法: 一是“全植物”方法,即同時測量植物的生長和防御,而且地上和地下部分都要測量[85],此方法更精確、更全面地評估植物防御理論。二是基因組、轉(zhuǎn)錄組和代謝組學(xué)技術(shù),即一種無偏見的化學(xué)分析方法,識別和量化盡可能多的有機體代謝物,更綜合地分析影響相互作用過程中的植物化合物[86]。

3)此外很少有長期的地上和地下植食性昆蟲相互作用的研究[17]。長期實地試驗可能與短期進行的實驗室試驗有不同的結(jié)果[2]。其次關(guān)于地上刺吸式昆蟲物種的許多數(shù)據(jù)來自蚜蟲[17],而多數(shù)地下食根昆蟲物種數(shù)據(jù)來自咀嚼類昆蟲。未來的研究應(yīng)擴大范圍完善試驗結(jié)果。