田彩紅, 張俊逸,2, 徐存翊, 李國平, 黃建榮, 劉 毅,王根松, 封洪云, 尹新明, 封洪強*

(1.河南省農(nóng)業(yè)科學院植物保護研究所, 河南省農(nóng)作物病蟲害防治重點實驗室, 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部華北南部作物有害生物綜合治理重點實驗室, 河南省作物保護國際聯(lián)合實驗室, 河南省生物農(nóng)藥工程研究中心, 鄭州 450002; 2.河南省害蟲綠色防控國際聯(lián)合實驗室, 河南農(nóng)業(yè)大學植物保護學院, 鄭州 450002; 3.太康縣農(nóng)業(yè)農(nóng)村局棉花辦公室, 周口 461400)

棉鈴蟲Helicoverpaarmigera(Hübner)隸屬鱗翅目Lepidoptera,夜蛾科Noctuidae,是棉花、玉米、蔬菜等作物上的重要害蟲[1]。轉(zhuǎn)Bt基因抗蟲棉的大面積商業(yè)化種植,有效遏制了該蟲對棉花的為害[2]。然而,Bt殺蟲蛋白經(jīng)過長期的選擇,勢必會造成棉鈴蟲產(chǎn)生抗性[3],長期監(jiān)測表明,長江流域和黃河流域棉區(qū)棉鈴蟲種群對Cry1Ac的敏感性顯著下降[4]。近些年來,由于我國棉花種植戰(zhàn)略性轉(zhuǎn)移至新疆地區(qū),在黃河流域與棉花同期種植的玉米、花生、大豆、蔬菜及果樹等為棉鈴蟲提供了自然庇護所,導致了棉鈴蟲種群數(shù)量的回升[5]。利用捕食性昆蟲進行田間生物防治是調(diào)控害蟲種群的一種有效、經(jīng)濟和環(huán)境友好的途徑,已被廣泛應用于害蟲綜合治理策略中[6]。要制定強制性的棉鈴蟲等靶標害蟲抗Bt棉花抗性管理計劃,就必須從單個農(nóng)田的蟲害控制轉(zhuǎn)向全區(qū)域景觀協(xié)調(diào)調(diào)控[7]。捕食者與獵物的關系是棉田生態(tài)系統(tǒng)中普遍存在的食物鏈層級的交互關系,可層級地決定生態(tài)系統(tǒng)的屬性與功能。明確捕食性昆蟲與獵物之間的聯(lián)系,是生物多樣性資源保護和利用捕食性昆蟲控制害蟲的前期基礎,而充分發(fā)揮自然天敵的控害作用來綜合治理棉鈴蟲也是促進抗蟲棉持續(xù)利用、維護棉田生態(tài)平衡和推進棉花綠色發(fā)展的重要途徑[8]。

蠼螋LabiduraripariaPallas,隸屬于革翅目Dermaptera,蠼螋科Labiduridae,因其前胸板上有兩條暗黑色的縱向條紋,也稱為溪岸蠼螋、堤岸蠼螋、河灘螋[9]。早在1974年,該蟲就被認為是典型的陸生節(jié)肢動物捕食者,可以捕食棉田斜紋夜蛾Spodopteralitura(Fabricius)的卵和幼蟲、棉蚜AphisgossypiiGlover和扶桑棉粉蚧PhenacoccussolenopsisTinsley,另外也捕食黏蟲Mythimnaseparata(Walker)的幼蟲、小蔗螟Diatraeasaccharalis(Fabricius)和粉紋夜蛾TrichoplusianiHübner的蛹等,該蟲廣泛分布在熱帶、亞溫帶地區(qū)[10],本課題組前期調(diào)查發(fā)現(xiàn),該種昆蟲在我國黃淮海地區(qū)田間皆有分布[11]。

溪岸蠼螋對棉鈴蟲的捕食作用截至目前尚未見報道,為探究其對棉鈴蟲的捕食能力,本文研究了溪岸蠼螋若蟲和成蟲對棉鈴蟲幼蟲、蛹和成蟲的捕食行為和能力,并進一步測定了溪岸蠼螋5齡若蟲和雌雄成蟲對棉鈴蟲幼蟲、蛹和成蟲的取食選擇性,以期為保護和開發(fā)利用該類昆蟲用于控制棉鈴蟲為害,提供數(shù)據(jù)支持。

1 材料與方法

1.1 供試昆蟲

棉鈴蟲3齡幼蟲于2020年6月-7月采集自河南省周口市太康縣常營鎮(zhèn)前河村(114.63°E,34.14°N)棉田,棉花品種為‘中棉所99F1’。在溫度(26.0±0.5)℃、相對濕度(65±10)%、光周期L∥D=16 h∥8 h條件下于實驗室內(nèi)用人工飼料繼代飼養(yǎng)。

溪岸蠼螋雌雄成蟲于2020年6月-7月采集自河南省周口市太康縣常營鎮(zhèn)前河村棉田農(nóng)用微噴帶下面,在萊福PQX型人工氣候箱(寧波萊?？萍加邢薰?內(nèi)用人工飼料繼代飼養(yǎng)[12]。飼養(yǎng)條件為溫度(27.2±0.5)℃、相對濕度(80±5)%、光周期L∥D=16 h∥8 h。選擇齡期一致、健壯的第6代試蟲進行試驗。試驗所用的各發(fā)育階段溪岸蠼螋,在捕食試驗前均饑餓24 h。

1.2 試驗方法

1.2.1溪岸蠼螋對棉鈴蟲幼蟲、蛹和成蟲的捕食能力觀察和測定

在實驗室條件下,選取生長健壯、齡期一致的溪岸蠼螋1～5齡若蟲和交配前的雌雄成蟲,單頭放置于圓形養(yǎng)蟲盒(上口長×下口長×高=150 mm×170 mm×90 mm,下同)中饑餓24 h,饑餓期間放入僅浸潤了滅菌蒸餾水的脫脂棉球為試蟲補充水分。第2天,放入不同發(fā)育階段的棉鈴蟲(幼蟲、蛹和成蟲)。經(jīng)過室內(nèi)預試驗,分別于每養(yǎng)蟲盒內(nèi)放置不同階段棉鈴蟲40頭,對棉鈴蟲幼蟲獵物，同時放入棉鈴蟲幼蟲人工飼料為其提供食物,對棉鈴蟲成蟲獵物，同時放置裝有5%蜂蜜水的燈芯狀蜜罐為其補充營養(yǎng)[13],每個處理設置對照,對照的捕食者為僅放置浸潤了滅菌蒸餾水的脫脂棉球的饑餓處理的溪岸蠼螋,對照的獵物為不接入溪岸蠼螋的處理,分別用以檢查捕食者和獵物的自然死亡數(shù)量,試驗重復20次,記錄捕食的蟲數(shù),自相殘殺的棉鈴蟲幼蟲數(shù)。利用視頻顯微鏡(奧斯微3DM-HD202WF,深圳市奧斯微光學儀器有限公司)觀察溪岸蠼螋對棉鈴蟲的捕食行為,24 h后記錄不同處理下溪岸蠼螋自然死亡數(shù)量，棉鈴蟲被捕食量、自然死亡和自相殘殺的數(shù)量。各獵物校正被捕食量=(處理組棉鈴蟲死亡數(shù)—對照組棉鈴蟲死亡數(shù))。

1.2.2溪岸蠼螋5齡若蟲和雌雄成蟲對棉鈴蟲幼蟲、蛹和成蟲的捕食喜好性測定

分別選取健壯的溪岸蠼螋5齡若蟲和雌雄成蟲單頭置于養(yǎng)蟲盒內(nèi)饑餓24 h,養(yǎng)蟲盒規(guī)格同上,經(jīng)預試驗,將棉鈴蟲不同齡期的幼蟲(含幼蟲人工飼料)、蛹、雌雄成蟲(含裝有成蟲營養(yǎng)液的蜜罐)各10頭,將它們混合喂養(yǎng)在長方形養(yǎng)蟲盒(長×寬×高=250 mm×180 mm×100 mm)內(nèi),之后放入饑餓24 h的溪岸蠼螋,每盒接入1頭,置于溫度為(27.2±0.5)℃、光周期為L∥D=16 h∥8 h、相對濕度為(80±5)%的人工氣候箱內(nèi)飼養(yǎng),于次日8:00～12:00觀察記錄每盒內(nèi)溪岸蠼螋對不同發(fā)育階段棉鈴蟲的取食量,每處理重復20次,試蟲對照處理同1.2.1。溪岸蠼螋對不同發(fā)育階段棉鈴蟲的捕食喜好性采用捕食者對不同獵物的喜好性指數(shù)Ci判定[14],公式為:Ci=(Qi—Fi)/(Qi+Fi),式中Ci為捕食者對獵物的喜好性指數(shù),Qi為捕食者對第i種獵物的捕食比例,Fi為第i種獵物在環(huán)境中所占的比例。Fi=Ni/∑Ni, 其中Ni為環(huán)境中第i種獵物的數(shù)量；Qi=Nai/∑Nai，其中Nai為捕食者捕食第i種獵物的數(shù)量。捕食者對第i種獵物有正喜好性時,0

1.3 數(shù)據(jù)處理

試驗數(shù)據(jù)為平均值±標準差,相同齡期的溪岸蠼螋對棉鈴蟲幼蟲、蛹和成蟲的捕食和不同發(fā)育階段溪岸蠼螋對相同齡期棉鈴蟲的平均捕食量采用ANOVA單因素方差分析,多重比較采用 Duncan’s 新復極差法。所有統(tǒng)計均在IBM SPSS Statistics 20軟件中進行。

2 結(jié)果與分析

2.1 溪岸蠼螋對棉鈴蟲的捕食行為和捕食能力

2.1.1溪岸蠼螋對棉鈴蟲的捕食行為

在實驗室條件下,溪岸蠼螋1～5齡若蟲和雌雄成蟲對棉鈴蟲1～6齡幼蟲均具有較強的捕食能力,在捕食時依次經(jīng)過快速爬行和觸角上下左右抖動搜尋、利用口器和附足試探、尾鋏猛烈攻擊后鉗夾固定和撕咬捕食4個階段(圖1a～f)。捕食時,對1～3齡棉鈴蟲低齡幼蟲,溪岸蠼螋直接利用其口器取食,將整頭幼蟲全部取食完后,再去尋找捕食其他棉鈴蟲幼蟲(圖1a);對4～6齡高齡幼蟲,先躲避一側(cè),之后輕輕試探,并迅速利用尾鋏固定,捕食時避開棉鈴蟲幼蟲的頭部并利用其咀嚼式口器撕破獵物表皮,先嚼食其體液,再取食蟲體,僅余幼蟲頭部堅硬部分(圖1b～e),之后再去搜尋其他棉鈴蟲幼蟲。溪岸蠼螋雌雄成蟲的捕食行為無明顯差異。

圖1 溪岸蠼螋雌雄成蟲捕食棉鈴蟲幼蟲

試驗中觀察到,在捕食4～6齡棉鈴蟲幼蟲時,溪岸蠼螋也有被棉鈴蟲幼蟲攻擊的情況,此時溪岸蠼螋5齡若蟲和雌雄成蟲均會噴射腐肉氣味的氣體以驅(qū)趕獵物。在飽食情況下,溪岸蠼螋雌雄成蟲在咬破棉鈴蟲幼蟲體壁后只取食少量棉鈴蟲體液和內(nèi)容物直至棉鈴蟲幼蟲不再掙扎,隨即放棄該蟲又去尋找其他獵物。

2.1.2溪岸蠼螋對棉鈴蟲幼蟲、蛹和成蟲的捕食能力

試驗發(fā)現(xiàn),各發(fā)育階段的溪岸蠼螋均不取食棉鈴蟲完整的蛹體,溪岸蠼螋1～5齡若蟲和雌雄成蟲均可取食棉鈴蟲幼蟲,相同齡期的溪岸蠼螋對不同發(fā)育階段的棉鈴蟲幼蟲的捕食量隨著棉鈴蟲齡期的增長捕食量逐步減少。雌性溪岸蠼螋成蟲的捕食能力最強,對棉鈴蟲1齡幼蟲日捕食量最大,為(31.3±1.1)頭,是對棉鈴蟲6齡幼蟲捕食量的5.05倍;其次為雄性溪岸蠼螋成蟲,對棉鈴蟲1齡幼蟲日捕食量為(29.2±0.9)頭。1齡溪岸蠼螋若蟲也具有一定的捕食能力,對棉鈴蟲1齡幼蟲日捕食量為(1.7±0.7)頭;綜上結(jié)果表明,溪岸蠼螋對棉鈴蟲幼蟲和成蟲均具有控制能力,且控制低齡幼蟲的效果較好(表1)。

不同齡期的溪岸蠼螋對相同齡期棉鈴蟲幼蟲的捕食量隨齡期增加而增大,對1～3齡棉鈴蟲幼蟲，溪岸蠼螋雌成蟲捕食能力最強，其次是溪岸蠼螋雄成蟲，再次是溪岸蠼螋5齡若蟲。但是,對棉鈴蟲4～6齡幼蟲和雌雄成蟲，溪岸蠼螋雌雄成蟲和5齡若蟲的捕食量差異不顯著(表1)。

2.2 溪岸蠼螋5齡若蟲和雌雄成蟲對棉鈴蟲的捕食選擇性

在棉鈴蟲不同齡期幼蟲、蛹、雌成蟲和雄成蟲混合飼喂情況下,溪岸蠼螋5 齡若蟲、雌成蟲、雄成蟲均不捕食棉鈴蟲的完整蛹體,但可取食蛹殼破裂的蛹,更喜捕食活動的昆蟲,其中對幼蟲的捕食量較大,以雌成蟲對1齡棉鈴蟲幼蟲的捕食量最大,為 10.00 頭/d。對成蟲的捕食量少于幼蟲,以5齡若蟲對棉鈴蟲雌成蟲的捕食量最小,為 1.1 頭/d。溪岸蠼螋各發(fā)育階段對棉鈴蟲1～4齡幼蟲均表現(xiàn)正喜好性,對5～6齡棉鈴蟲幼蟲和雌雄成蟲表現(xiàn)負喜好性(表 2)。

3 結(jié)論與討論

棉鈴蟲是為害棉花等作物的一種重大致災性害蟲,轉(zhuǎn)基因棉花有效地控制了棉鈴蟲對棉花的為害。雖然我國目前尚未發(fā)現(xiàn)因為棉鈴蟲產(chǎn)生抗性而導致轉(zhuǎn)基因棉花種植失敗的情況,但是抗性演變問題不可忽視,而且本研究所用的3齡棉鈴蟲也是從棉田獲得,說明低齡幼蟲可以在棉田生存,其是否能夠在棉田持續(xù)為害,需要持續(xù)監(jiān)測。由于種植業(yè)結(jié)構的改變,2010年以來,黃河流域棉花種植面積銳減,棉鈴蟲在玉米等作物上為害再次加重[15]。農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中節(jié)肢動物食物網(wǎng)結(jié)構錯綜復雜[16],田間試驗發(fā)現(xiàn),天敵是導致棉鈴蟲低齡幼蟲和卵死亡的主導因素[17]。溪岸蠼螋,作為黃淮海地區(qū)廣泛存在的捕食性昆蟲,目前還處于未開發(fā)利用狀態(tài)。本研究通過明確棉田捕食性昆蟲溪岸蠼螋與棉鈴蟲的捕食關系,在景觀格局和農(nóng)業(yè)集約化種植模式下,為發(fā)揮田間革翅目昆蟲的生物控害功能提供數(shù)據(jù)支持。

本研究發(fā)現(xiàn),經(jīng)室內(nèi)人工飼料飼養(yǎng)的第6代溪岸蠼螋若蟲和成蟲對棉鈴蟲幼蟲和飽食蜂蜜水的成蟲仍然具有良好的捕食能力,說明該蟲可作為天敵培育的合適蟲源。試驗發(fā)現(xiàn)溪岸蠼螋成蟲的捕食能力最強,且可以使棉鈴蟲幼蟲低齡幼蟲立即死亡停止為害,這一捕食特點優(yōu)于寄生性天敵和微生物農(nóng)藥制劑,因為采用后者進行防控時,棉鈴蟲仍可活動、繼續(xù)取食為害一段時間,說明溪岸蠼螋若作為天敵昆蟲,具有速效性強的特點。Waddill在玉米田研究發(fā)現(xiàn),雌性溪岸蠼螋對帶斑黃瓜葉甲DiabroticabalteataLe Conte成蟲的捕食能力比雄性溪岸蠼螋強[18],我們在室內(nèi)的研究結(jié)果也與此結(jié)果相吻合。在棉田捕食棉鈴蟲的能力如何,還需要進一步研究。

本研究發(fā)現(xiàn)溪岸蠼螋若蟲和成蟲對棉鈴蟲1～3齡幼蟲具有良好的捕食能力。棉鈴蟲等鱗翅目害蟲的幼蟲通常在夜間出來為害,而蠼螋多在夜間活動[19],該種昆蟲早在1959年就被認為是一種廣譜的夜間捕食者,在棉田1頭溪岸蠼螋一晚上即可取食10～20頭海灰翅夜蛾Spodopteralittoralis幼蟲[20]。Price等的田間試驗表明溪岸蠼螋每天可分別捕食大豆尺夜蛾PseudoplusiaincludensWalker 2齡幼蟲37.9頭,3齡幼蟲4.5頭[21],該蟲也可捕食棉蚜、斜紋夜蛾幼蟲和卵等,捕食范圍廣[22],因此,溪岸蠼螋不僅可以作為棉鈴蟲的天敵,也可以捕食棉田其他害蟲。將來在棉田系統(tǒng)中可以將該種昆蟲作為天敵資源保育,作為生態(tài)控制棉田害蟲的有效組成部分。

本研究發(fā)現(xiàn),隨著棉鈴蟲幼蟲齡期的增長,溪岸蠼螋捕食蟲量也逐步降低,但在飽食情況下,仍四處尋找獵物,撕裂獵物體壁后只取食少量體壁內(nèi)容物,即放棄再去尋找其他獵物幼蟲繼續(xù)用其尾鋏固定撕咬。而在捕食高齡棉鈴蟲幼蟲時,面對比自己身體大的獵物,溪岸蠼螋多次試探,之后猛烈捕食,在獵物做出激烈反抗時,低齡若蟲迅速逃跑以躲避獵物反捕,5齡若蟲和雌雄成蟲均噴射難聞氣體用于防御,之后再用尾鋏迅速固定獵物撕咬其表皮取食其內(nèi)容物。說明即使在遇到比自己體型大的個體時,和多數(shù)捕食性昆蟲類似[23-25],化學防御是溪岸蠼螋的主要防御技能,受到外界刺激時,溪岸蠼螋通過釋放防御氣體之后再將對方制服捕食,說明該蟲適應環(huán)境能力和捕食能力均較強。

通過本研究的強迫試驗發(fā)現(xiàn),溪岸蠼螋并不捕食棉鈴蟲完整的蛹體,但是將蛹的表皮撕破一裂口后,饑餓的溪岸蠼螋會馬上撲上去取食,取食選擇試驗也發(fā)現(xiàn),溪岸蠼螋更喜歡選擇活動的獵物捕食。強迫試驗下,溪岸蠼螋同樣不捕食草地貪夜蛾的蛹[26-27],本研究結(jié)果與其結(jié)果相似。但是,田間試驗發(fā)現(xiàn),溪岸蠼螋可以捕食大豆尺夜蛾的蛹[21];同為革翅目昆蟲的墊跗螋Chelisochesmorio(Fabricius)也能捕食椰心葉甲Brontispalongissima(Gestro)的蛹[28],可能在強迫試驗下,棉鈴蟲蛹表皮太硬不利于溪岸蠼螋啃食。溪岸蠼螋田間是否對棉鈴蟲的蛹有捕食行為,還需進一步研究。

我國中原地區(qū)人多地少,土地多功能利用和農(nóng)業(yè)集約化同時影響天敵群落及其相關的生態(tài)系統(tǒng)服務。革翅目昆蟲在棉田的生物多樣性和其在食物網(wǎng)中的角色目前仍然知之甚少。本研究為開展其生態(tài)學服務功能深入研究提供了前期參考,革翅目昆蟲中的一些捕食性個體是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上重要的害蟲天敵,但不乏一些雜食和植食性個體也取食農(nóng)作物的種子、幼苗、花或者果實,成為農(nóng)業(yè)或者貯糧害蟲[29-33]。溪岸蠼螋是否為害棉花等植株,取食選擇性如何,需要采用分子標記獵物的方法來明確該蟲在田間的取食作用、覓食行為等特性。