陳建珍 穆麒麟

摘要：干旱脅迫和高鹽脅迫是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上面臨的兩大主要非生物脅迫，嚴重危害作物的生長生產(chǎn)，導致作物的產(chǎn)量和質(zhì)量顯著降低。因此，提高作物抵抗逆境脅迫的能力已成為當下亟待解決的問題。利用有益菌與作物建立互惠共生關(guān)系，提高作物的抗逆性，已成為幫助作物應對環(huán)境變化、增產(chǎn)增質(zhì)的一種經(jīng)濟有效且綠色環(huán)保的措施。印度梨形孢是一種可以體外培養(yǎng)的根內(nèi)生真菌，寄主范圍廣泛，能與多種作物互作共生。本文系統(tǒng)總結(jié)了干旱和鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖促進作物的營養(yǎng)生長和生殖生長，提高作物的抗氧化能力、維持光合系統(tǒng)的穩(wěn)定性和細胞溶質(zhì)的離子穩(wěn)態(tài)，激活脅迫相關(guān)的基因和蛋白質(zhì)，增強作物的抗逆性，緩解脅迫危害等的研究。該研究可為農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展和印度梨形孢潛在價值的深層次開發(fā)提供參考。

關(guān)鍵詞：印度梨形孢；干旱脅迫；鹽脅迫；內(nèi)生真菌；互惠共生

中圖分類號：S311；S182? 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2023）24-0011-10

印度梨形孢是擔子菌門（Basidiomycota）蠟殼耳目（Sebacinales）的一種根內(nèi)生真菌，可以在室內(nèi)進行純化培養(yǎng)，最初從印度塔爾沙漠灌木的根際土壤中分離摩西球囊霉（Glomus mosseae）孢子時所得，寄主范圍廣泛，可定殖于單子葉植物和雙子葉植物的根部，促進植物生長，增強營養(yǎng)吸收，提高植物抵抗逆境脅迫的能力［1-3］。印度梨形孢采取雙相定殖策略——早期營養(yǎng)生長，之后在植物根部建立菌落，殺死并定殖于活的根細胞，與植物根系建立互惠共生關(guān)系［4］。接種印度梨形孢24～48 h，孢子幾乎遍及檢測根段的所有區(qū)域，主要集中在根毛附近；接種48 h后，孢子成功萌發(fā)，穿透表皮細胞，定殖于根皮層的地上組織，在細胞間和細胞內(nèi)生長，在根皮層和根際區(qū)形成梨形厚垣孢子［5-7］。

1 印度梨形孢與干旱脅迫

氣候變化已成為限制作物生產(chǎn)的一個重要因素，目前已有10%以上的耕地受到不同程度的影響。預計到2050年，平均作物產(chǎn)量將下降50%以上［7］。干旱是制約農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的關(guān)鍵環(huán)境因素，干旱和半干旱地區(qū)40%以上的農(nóng)場都受到不同程度的影響［8］。干旱脅迫不僅影響作物的表觀性狀，抑制生長、降低產(chǎn)量，而且對作物的生理、生化特性和分子特性產(chǎn)生嚴重的負面影響［9-11］。目前，應對干旱脅迫的措施主要有3種：（1）作物通過形態(tài)變化、生理和生化反應來逃避或抵抗干旱；（2）培育節(jié)水抗旱品種；（3）利用有益菌（如印度梨形孢）與植物建立互惠共生關(guān)系。其中，利用真菌-作物的互惠共生提高作物的抗旱能力，既是植物適應環(huán)境脅迫的一種策略，也是幫助作物避旱或抗旱的一種經(jīng)濟、有效措施［12］。本研究從印度梨形孢接種方式、定殖測定時間、干旱處理和對作物的影響等方面系統(tǒng)地歸納和總結(jié)了印度梨形孢定殖于不同的作物，促進其生長、提高其抵抗干旱脅迫能力的研究（表1）。

1.1 印度梨形孢促進作物生長，降低干旱脅迫的負面影響

印度梨形孢能與水稻、小麥、大麥、水稻和指粟（穇子）等多種作物互作共生，促進作物的營養(yǎng)生長和生殖生長，使根長、根體積、根干（鮮）質(zhì)量、莖干（鮮）質(zhì)量、葉片數(shù)量、葉面積、株高和生物產(chǎn)量增加［6，10，13-19］；使番茄的果實質(zhì)量、數(shù)量和總產(chǎn)量增加［3］；使抽穗期提前，株高、穗長、灌漿籽粒的數(shù)量、單株粒質(zhì)量和穗數(shù)增加，產(chǎn)量和品質(zhì)提高［20-21］。

1.2 印度梨形孢調(diào)控干旱脅迫相關(guān)的代謝過程，提高作物的抗旱能力

1.2.1 提高抗氧化能力 干旱脅迫條件下，印度梨形孢能提高抗氧化物酶活性，激活活性氧清除系統(tǒng)，提高對活性氧和其他破壞植物細胞的自由基的脅迫耐受性。印度梨形孢定殖能提高作物葉片的過氧化物酶、過氧化氫酶、超氧化物歧化酶、谷胱甘肽還原酶、抗壞血酸過氧化物酶和愈創(chuàng)木酚過氧化物酶等多種抗氧化物酶的活性，降低丙二醛積累，維持過氧化氫含量的穩(wěn)定，提高作物的解毒能力［3，13，15-16，23-24］。Saddique等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢定殖使脯氨酸合成關(guān)鍵酶——吡咯啉-5-羧酸合成酶（P5CS）的活性上調(diào)，脯氨酸含量增加，葉片總抗氧化能力提升［10］。Tsai等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢定殖促進了過氧化氫酶和谷胱甘肽還原酶的活性升高，使還原型谷胱甘肽和氧化型谷胱甘肽的比值升高，脯氨酸含量增加，提高了稻株的抗氧化能力，減小了膜損傷，降低了丙二醛含量，對超氧化物歧化酶和抗壞血酸過氧化物酶的活性沒有顯著影響［21］。Hosseini等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢定殖促進了小麥根長、根體積、葉片水勢、葉片相對含水量和葉綠素含量顯著升高，過氧化氫酶和抗壞血酸過氧化物酶活性顯著降低，脯氨酸含量無顯著變化；而且接種印度梨形孢改善了小麥的生長發(fā)育，促進了水分和營養(yǎng)物質(zhì)的吸收，降低了脅迫引起的氧化損傷［14］。這可能與印度梨形孢調(diào)節(jié)脅迫誘導的氧化應激，抑制植物細胞中活性氧（ROS）的形成和過度積累，增強作物抗脅迫能力有關(guān)［25-26］。有研究認為，印度梨形孢與作物共生能產(chǎn)生生長素，瞬時提高抗壞血酸過氧化物酶活性，同時降低過氧化氫酶活性［27-28］。

1.2.2 維持光合系統(tǒng)穩(wěn)定 光合作用是植物生長發(fā)育的關(guān)鍵生理過程。干旱脅迫使類囊體膜退化、光合色素降解加速，破壞電子傳遞反應，限制光合作用，導致作物的產(chǎn)量和質(zhì)量顯著降低［29］。印度梨形孢定殖促進了受干旱脅迫影響的小麥、藜麥、水稻、指粟等作物的營養(yǎng)生長，增加了葉綠素含量和光合參數(shù)，延緩了脅迫誘導的光合效率下降以及葉綠素和類囊體蛋白降解，減小了光合損害［3，10，13，15，23］。Tsai等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢接種提高了稻株的葉綠素含量，促進了氣孔關(guān)閉、葉溫升高，F(xiàn)v/Fm增加，葉片萎蔫程度和光合效率損害程度降低［21］。

1.2.3 調(diào)控受干旱脅迫作物的分子特性 干旱脅迫條件下，印度梨形孢定殖使葉片中干旱相關(guān)基因DREB2A、CBL1、ANAC072、RD29A及miR159、miR396的表達水平上調(diào)，使類囊體膜Ca2+敏感調(diào)節(jié)因子（Ca2+-sensing regulator）的CAS mRNA水平和CAS蛋白量增加［22，25］；增加了參與光合作用、抗氧化防御系統(tǒng)和能量運輸?shù)鹊牡鞍踪|(zhì)水平［6］；改變了碳氮代謝，重新分配資源；重新編碼了參與應激反應、氧化還原和信號轉(zhuǎn)導的蛋白質(zhì)合成；增強或維持了干旱脅迫作物中膜相關(guān)蛋白的存在；改變了參與泛素——蛋白酶體途徑和自噬體形成中的蛋白質(zhì)變化，減輕了脅迫危害［19］。Zhang等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢通過增強根部的氧化潛能，重新平衡碳、硫代謝，激活激素功能基因（對脫落酸、生長素、水楊酸和細胞分裂素有反應的基因），提高了作物的抗旱能力［17］。

綜上，干旱脅迫條件下，印度梨形孢定殖激活了抗氧化酶系統(tǒng)，提高了抗氧化能力；減輕了光合器官的受損程度，維持了光合器官的穩(wěn)定性；提高了功能基因和蛋白質(zhì)的表達，協(xié)調(diào)代謝過程，促進作物生長，提高了作物抵抗干旱脅迫的能力（圖1）。

2 印度梨形孢與鹽脅迫

土壤和灌溉水中的高鹽含量是嚴重危害作物生長的全球性問題，根際過量的離子損害作物根系的生長發(fā)育，隨后向地上部分逐漸轉(zhuǎn)移并累積，破壞作物的新陳代謝，導致作物生長受阻、產(chǎn)量降低。預測到2050年，全球超過50%的耕地將鹽堿化［30-31］。高鹽含量對作物的主要危害包括：（1）抑制必需酶的活性，影響細胞分裂和細胞擴張，導致膜紊亂和滲透失衡，使生長受阻、產(chǎn)量下降；（2）引起細胞代謝毒性和離子穩(wěn)態(tài)失衡；（3）降低土壤孔隙度以及水和土壤間的氣體傳導率，改變土壤的完整結(jié)構(gòu)，導致土壤水勢降低，阻礙礦物養(yǎng)分吸收；（4）造成光合作用的氣孔限制、光合速率降低和活性氧過量產(chǎn)生，導致氧化應激損傷［32-38］。研究發(fā)現(xiàn)，大約4/5的農(nóng)作物可以與有益的土壤微生物形成互惠共生關(guān)系，為緩解鹽分脅迫提供一種更快、更具成本效益和環(huán)保效益的解決方案［39-45］。本研究從印度梨形孢接種方式、定殖測定時間、鹽脅迫處理和對作物的影響等方面系統(tǒng)地歸納和總結(jié)了印度梨形孢定殖不同的作物后促進作物生長、提高作物抵抗鹽脅迫的研究（表2）。

2.1 印度梨形孢促進作物生長，降低鹽脅迫的負面影響

鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖促進了大麥、水稻、番茄、苜蓿、胡盧巴等的生長，使根分支增多，根長度、側(cè)根密度、根體積、根冠比、根干質(zhì)量（鮮質(zhì)量）、莖長度、莖干質(zhì)量（鮮質(zhì)量）、葉片數(shù)量、葉面積、幼苗的生物量、單株果實的數(shù)量及質(zhì)量增加，降低脅迫危害［31，46-51］。

2.2 印度梨形孢調(diào)控鹽脅迫相關(guān)的代謝過程，提高作物的抗鹽能力

2.2.1 調(diào)節(jié)離子穩(wěn)態(tài) 鹽脅迫條件下，印度梨形孢通過成功定殖在擬南芥、水稻、大麥、番茄和白菜等多種作物的根部，調(diào)節(jié)Na+和K+的濃度以及 Na+/K+ 比值，降低高鹽毒害。印度梨形孢定殖降低了葉片和根系中Na+濃度，增加了根和葉中K+的濃度，降低了Na+/K+［37，41，47-48］；減少了Na+向地上部分（莖和芽）的吸收和運輸，使枝條中的Na+和K+含量降低，保護光合組織免受離子毒害［52］。K+不僅是維持作物最佳生長生產(chǎn)的必需養(yǎng)分，還是作物應對環(huán)境變化的重要信號分子［53］。脅迫條件下，維持細胞溶質(zhì)K+穩(wěn)態(tài)和Na+/K+內(nèi)穩(wěn)態(tài)已成為作物耐受鹽脅迫的基本機制，對于植物的生長和發(fā)育非常重要［48，54］。印度梨形孢定植使玉米根部K+外流降低，枝條中K+含量升高，玉米的耐鹽性提高［55］。隨著NaCl濃度的增加，根部Na+和K+含量顯著增加，當NaCl濃度增加到200 mmol/L時，枝條中Na+含量顯著增加，印度梨形孢接種能顯著降低根和枝條中的Na+和K+含量，減輕離子毒害［43］。 過高的鹽濃度不僅造成離子穩(wěn)態(tài)失衡，還會減少植株對多種營養(yǎng)元素的吸收，印度梨形孢定殖促進了磷的吸收，使白菜根和枝條中的P含量升高，一定程度上緩解了鹽脅迫對作物代謝過程的抑制作用［52］。

2.2.2 提高抗氧化能力 植物在進化過程中在形態(tài)、生理生化和分子水平上形成了多種防御機制，以抵抗逆境脅迫。如產(chǎn)生脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，協(xié)調(diào)酶抗氧化劑和非酶抗氧化劑的作用［56-57］。

印度梨形孢成功定殖番茄、苜蓿、白菜和水稻等多種作物，激活活性氧清除系統(tǒng)，增加了過氧化物酶、過氧化氫酶、超氧化物歧化酶等抗氧化物酶的活性，誘導了脯氨酸積累，減輕了活性氧和其他自由基對作物細胞的破壞作用，使脂質(zhì)過氧化程度降低，電解質(zhì)滲透率減小，使花青素含量、丙二醛含量和溶液相對電導率降低，脅迫耐受性提高［37，43，49-50，52］。鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖增加了番茄根中脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿和可溶性糖含量，有助于保持有利的水勢梯度，便于作物從土壤中吸收水分，降低受害程度［41］。

2.2.3 誘導抗鹽相關(guān)基因 作物通過調(diào)節(jié)膜轉(zhuǎn)運基因的表達來對抗鹽脅迫中Na+過量積累和K+缺乏；定位于液泡膜的NHX蛋白不僅對K+的有效攝取、膨壓調(diào)節(jié)和氣孔運動起著至關(guān)重要的作用，而且還參與K+穩(wěn)態(tài)和作物耐鹽性調(diào)節(jié)［37，58］。Shabala等研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫的主要有害影響是通過去極化激活的外向整流K+（GORK）以及ROS激活的非選擇性K+可滲透陽離子通道（NSCC）來上調(diào)根細胞的K+流出［59］。鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖擬南芥、苜蓿、白菜等作物，增強了編碼高親和力鉀轉(zhuǎn)運蛋白（HKT1）和內(nèi)向整流K+通道KAT1和KAT2的基因轉(zhuǎn)錄水平，使脯氨酸合成關(guān)鍵酶——δ1-吡咯烷-5-羧酸合成酶基因（P5CS2）、防御相關(guān)基因PR1和PR10以及轉(zhuǎn)錄因子MtAlfin1-like和C2H2型鋅指蛋白MtZfp-C2H2、鹽超敏感（SOS）信號通路（SOS1和SOS2）以及NHX型Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運蛋白（NHX1）的基因高表達，降低了Na+/K+，提高了作物的耐鹽性［48-49，52，60］。Jogawat等從根內(nèi)生真菌印度梨形孢中分離出酵母HOG1同源物（PiHOG1），通過RNA干擾技術(shù)在印度梨形孢中轉(zhuǎn)化得到PiHOG1基因沉默轉(zhuǎn)化子KD （knockdown），在200 mmol/L NaCl脅迫下，與對照相比，接種KD的水稻生物量、莖長、根長和根數(shù)、光合色素和脯氨酸含量顯著降低，說明PiHOG1參與了印度梨形孢對鹽害的反應，在水稻抵抗鹽脅迫中起重要作用［61］。Nivedita等研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖水稻，與細胞壁修飾酶、植物激素和受體樣激酶相關(guān)的基因被誘導。表明，激素串擾、信號傳導和細胞壁動態(tài)之間的協(xié)同作用有助于促進印度梨形孢定殖的水稻生長，提高耐鹽性［50］。

2.2.4 維持光合系統(tǒng)的穩(wěn)定性 鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖使水稻、擬南芥、番茄等作物的葉綠素和類胡蘿卜素含量增加［37，46，48］，葉片相對含水量、葉片水勢、凈光合速率、胞間CO2濃度、氣孔導度、蒸騰速率、光系統(tǒng)Ⅱ的光化學效率升高，提高了作物抵抗鹽脅迫的能力［41，43，52，55］。Ghorbani等研究發(fā)現(xiàn)，高鹽濃度抑制了番茄的生長和光合作用，印度梨形孢接種提高了葉綠素含量、類胡蘿卜素含量、氣孔導度和凈光合速率，降低了胞間CO2濃度，減輕了鹽脅迫對光器官的傷害，提高了光合效率，促進番茄生長［41］。

綜上，鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖降低了Na+/K+，維持了離子穩(wěn)態(tài)；激活了抗氧化酶系統(tǒng)，提高了抗氧化能力，誘導了抗鹽相關(guān)基因的表達，促進了多種代謝過程的協(xié)同作用，增加了光合色素含量，降低了光合器官的損害，提高了光合效率，促進作物生長，提高作物抵抗鹽脅迫的能力（圖2）。

3 結(jié)論與展望

干旱脅迫和高鹽脅迫導致作物的生長環(huán)境進一步惡化，抑制作物的生長生產(chǎn)，導致產(chǎn)量和質(zhì)量顯著降低。利用有益菌與作物建立互惠共生關(guān)系，是應對環(huán)境變化、維持農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的一種友好健康方式。印度梨形孢是一種可以在多種培養(yǎng)基上培養(yǎng)的根內(nèi)生真菌，可以促進作物生長、提高作物抵抗逆境脅迫的能力?？茖W家從形態(tài)、生理、生化、分子等方面開展了有關(guān)印度梨形孢促進作物生長、提高作物的抗逆能力的相關(guān)研究并對其機制做了深度解析，但是，脅迫條件下作物的他感作用、印度梨形孢成功定殖后調(diào)節(jié)脅迫過程的關(guān)鍵候選基因的功能、不同激素的調(diào)控路徑及其路徑間的相互作用等還需深入探討。印度梨形孢可用作促生劑、營養(yǎng)吸收增強劑、生物防治劑、免疫調(diào)節(jié)劑和生物肥料等，在現(xiàn)在和今后的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上應用前景都非常廣泛，今后需要進一步合理有效地開發(fā)其潛力，形成商業(yè)生產(chǎn)模式并成功推廣應用到農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，推進農(nóng)作物綠色栽培和農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展。

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