摘" " 要" " 目的" " 應(yīng)用Meta分析系統(tǒng)評(píng)價(jià)超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（ALNM）的臨床價(jià)值。方法" " 計(jì)算機(jī)檢索PubMed、Web of Science、Embase、Cochrane Library、中國(guó)知網(wǎng)、萬方數(shù)據(jù)知識(shí)服務(wù)平臺(tái)、維普數(shù)據(jù)庫、中國(guó)生物醫(yī)學(xué)文獻(xiàn)數(shù)據(jù)庫，搜索建庫至2023年10月1日關(guān)于超聲影像組學(xué)對(duì)乳腺癌患者ALNM的診斷性研究，由2名研究人員篩選文獻(xiàn)并提取有效數(shù)據(jù)，采用Stata 17.0、RevMan 5.3和Meta-Disc 1.4統(tǒng)計(jì)軟件進(jìn)行Meta分析。結(jié)果" " 本研究最終納入14篇文獻(xiàn)，研究對(duì)象包括乳腺癌患者4469例，其中ALNM患者1748例，非ALNM患者2721例。Meta分析結(jié)果顯示，超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的合并靈敏度為0.79［95%可信區(qū)間（CI）：0.73～0.85］，合并特異度為0.79（95%CI：0.71～0.85），合并陽性似然比為3.70（95%CI：2.70～5.10），合并陰性似然比為0.26（95%CI：0.19～0.35），合并診斷比值比為14.0（95%CI：8.0～24.0），綜合受試者工作特征曲線下面積為0.86（95%CI：0.83～0.89）。合并結(jié)果的異質(zhì)性并非單項(xiàng)研究引起，亞組分析顯示，樣本量大小和文獻(xiàn)發(fā)表地可能是造成異質(zhì)性的原因。Deek’s漏斗圖提示不存在潛在的發(fā)表偏倚（t=0.37，P=0.72）。Fagan圖顯示，超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的驗(yàn)前概率為50%，當(dāng)陽性似然比為4、陰性似然比為0.26時(shí)，其驗(yàn)后概率分別為79%、21%。結(jié)論" " 超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM具有一定的臨床價(jià)值。

關(guān)鍵詞" " 超聲檢查；影像組學(xué)；乳腺癌；腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；Meta分析

［中圖法分類號(hào)］R445.1；R737.9" " " ［文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼］A

Ultrasound radiomics in the diagnosis of axillary lymph node metastasis in breast cancer：a systematic review and Meta-analysis

WU Qi，WANG Xinyi，JIANG Mengqi，ZHANG Guangwu

School of Public Health and Health，Hubei University of Medicine，Hubei 442000，China

ABSTRACT" " Objective" " To systematically evaluate the clinical value of ultrasound radiomics in the diagnosis of axillary lymph node metastasis（ALNM） in patients with breast cancer by Meta-analysis.Methods" "PubMed，Web of Science，Embase，Cochrane Library，CNKI，Wanfang Data knowledge service platform，VIP database and China biomedical literature database were searched by computer.The databases were conducted to collect diagnostic studies on ultrasound radiomics for ALNM in breast cancer patients.The search time limit was set from inception to October 1，2023.Two researchers screened the literature and extracted valid data，statistical software Stata 17.0，RevMan 5.3 and Meta-Disc 1.4 were used for Meta-analysis.Results" " A total of 14 literatures were included in this study，there were 4469 cases of breast cancer patients，including 1748 cases of ALNM patients and 2721 cases of non-ALNM patients.The results of Meta-analysis showed that the combined sensitivity of ultrasound radiomics for ALNM diagnosis in breast cancer patients was 0.79［95% confidence interval（CI）：0.73～0.85］，the combined specificity was 0.79（95%CI：0.71～0.85），the combined positive likelihood ratio was 3.70（95%CI：2.70～5.10），the combined negative likelihood ratio was 0.26（95%CI：0.19～0.35），the combined diagnostic odds ratio was 14.0（95%CI：8.0～24.0），and the area under the comprehensive receiver operating characteristic curve was 0.86（95%CI：0.83～0.89）.The heterogeneity of the combined results was not caused by a single study.Subgroup analysis showed that the sample size and the publication area of the literature might be the reasons for the heterogeneity.Deek’s funnel plot showed that there was no potential publication bias（t=0.37，P=0.72）.Fagan plot showed that the prior probability of ultrasound radiomics in the diagnosis of ALNM was 50%，when the positive likelihood ratio was 4 and the negative likelihood ratio was 0.26，the posterior probability was 79% and 21%，respectively.Conclusion" " Ultrasound radiomics has a certain clinical value in the diagnosis of ALNM in patients with breast cancer.

KEY WORDS" " Ultrasonography；Radiomics；Breast cancer；Axillary lymph node metastasis；Meta-analysis

乳腺癌是全球女性發(fā)病率和死亡率最高的惡性腫瘤，已成為威脅我國(guó)女性生命健康的最嚴(yán)重疾?。?］。乳腺癌最常見的轉(zhuǎn)移方式是癌細(xì)胞通過淋巴管侵入腋窩淋巴結(jié)，故腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（axillary lymph node metastasis，ALNM）是評(píng)估乳腺癌患者腫瘤分期和制定治療策略的重要指標(biāo)，對(duì)患者生存質(zhì)量和生存時(shí)間均有重要影響［2-3］。目前評(píng)估ALNM狀態(tài)的方法主要有影像學(xué)檢查、前哨淋巴結(jié)活檢（sentinel lymph node biopsy，SLNB）和腋窩淋巴結(jié)清掃（axillary lymph node dissection，ALND）等，但是傳統(tǒng)的超聲和MRI等影像學(xué)檢查方法評(píng)估ALNM狀態(tài)的準(zhǔn)確率有待提高［4］；而SLNB、ALND均屬有創(chuàng)性檢查，可能導(dǎo)致局部感染、淋巴水腫及運(yùn)動(dòng)受限等并發(fā)癥，限制了其在臨床中的應(yīng)用［5］。超聲影像組學(xué)是利用高通量數(shù)據(jù)挖掘等方法從超聲圖像中提取大量特征，以此反映腫瘤的微觀變化和生物學(xué)行為，在腫瘤生物學(xué)和精準(zhǔn)醫(yī)療方面具有巨大潛力。近年來，超聲影像組學(xué)對(duì)ALNM的診斷價(jià)值被逐漸認(rèn)可，但不同研究結(jié)果差異較大，目前仍然缺乏超聲影像組學(xué)診斷ALNM的系統(tǒng)評(píng)價(jià)。本研究應(yīng)用Meta分析對(duì)國(guó)內(nèi)外診斷性研究進(jìn)行篩選和分析，旨在探討超聲影像組學(xué)在診斷乳腺癌患者ALNM中的價(jià)值，為臨床決策和預(yù)后管理提供循證依據(jù)。

資料與方法

一、文獻(xiàn)檢索策略

計(jì)算機(jī)檢索PubMed、Web of Science、Embase、Cochrane Library、中國(guó)知網(wǎng)、萬方數(shù)據(jù)知識(shí)服務(wù)平臺(tái)、維普數(shù)據(jù)庫、中國(guó)生物醫(yī)學(xué)文獻(xiàn)數(shù)據(jù)庫，檢索時(shí)間均為建庫至2023年10月1日，采用主題詞與自由詞相結(jié)合的方式。中文檢索詞包括“超聲”“影像組學(xué)”“超聲影像組學(xué)”“乳腺癌”“腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移”“前哨淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移”；英文檢索詞包括“ultrasound”“ultrasonic”“radiomics”“imagingomics”“ultrasound-based radiomics”“breast neoplasms”“breast cancer”“breast tumor”“axillary lymph node”“sentinel lymph node”。為避免重復(fù)和遺漏，對(duì)檢索得到的文獻(xiàn)進(jìn)行校對(duì)和引文追溯。本研究遵循系統(tǒng)評(píng)價(jià)和Meta分析優(yōu)先報(bào)告的條目（PRISMA）指南。

二、納入與排除標(biāo)準(zhǔn)

1.納入標(biāo)準(zhǔn)：①研究類型為診斷性研究；②試驗(yàn)組研究對(duì)象為乳腺癌ALNM患者，對(duì)照組研究對(duì)象為乳腺癌非ALNM患者；③有明確的乳腺癌診斷標(biāo)準(zhǔn)，且ALNM診斷金標(biāo)準(zhǔn)為病理檢查；④可以直接提取或間接計(jì)算得到真陽性、假陽性、真陰性和假陰性例數(shù)。

2.排除標(biāo)準(zhǔn)：①非診斷性研究，包括臨床病例報(bào)道、文獻(xiàn)綜述、實(shí)驗(yàn)研究或會(huì)議報(bào)告；②重復(fù)發(fā)表的文獻(xiàn)；③無法獲取全文或數(shù)據(jù)不完整的文獻(xiàn)；④研究樣本量不超過20例。

三、文獻(xiàn)篩選及資料提取

由2名研究人員分別獨(dú)立對(duì)文獻(xiàn)進(jìn)行篩選和數(shù)據(jù)提取，包括第一作者、文獻(xiàn)發(fā)表年份、發(fā)表地、樣本量、ALNM診斷金標(biāo)準(zhǔn)、超聲探頭頻率、乳腺癌病理類型及真陽性、假陽性、真陰性、假陰性例數(shù)。若出現(xiàn)分歧，則交由更高級(jí)別研究者判斷或集體討論協(xié)商一致。

四、文獻(xiàn)質(zhì)量評(píng)價(jià)

根據(jù)診斷性試驗(yàn)研究質(zhì)量評(píng)估量表（quality assessment of diagnostic accuracy studies，QUADAS-2）［6］評(píng)價(jià)納入文獻(xiàn)的質(zhì)量，具體包括病例選擇、待評(píng)價(jià)試驗(yàn)、診斷金標(biāo)準(zhǔn)、病例流程和進(jìn)展情況。若同一部分的標(biāo)志性問題答案中有一項(xiàng)為“否”，則評(píng)定為“高偏倚風(fēng)險(xiǎn)”，表示該文獻(xiàn)存在可能影響診斷準(zhǔn)確性的方法學(xué)缺陷；若同一部分的標(biāo)志性問題答案均為“是”，則評(píng)定為“低偏倚風(fēng)險(xiǎn)”，表示該文獻(xiàn)遵循了合理的方法學(xué)設(shè)計(jì)，不太可能產(chǎn)生偏倚；若文獻(xiàn)報(bào)道內(nèi)容難以評(píng)價(jià)，則評(píng)定為“不確定”，表示該文獻(xiàn)的信息不足以判斷是否存在偏倚。

五、統(tǒng)計(jì)學(xué)處理

應(yīng)用Stata 17.0、RevMan 5.3和Meta-Disc 1.4統(tǒng)計(jì)軟件，繪制綜合受試者工作特征（SROC）曲線并計(jì)算靈敏度對(duì)數(shù)與（1-特異度）對(duì)數(shù)的Spearman相關(guān)系數(shù)，以評(píng)價(jià)合并結(jié)果的閾值效應(yīng)，若SROC曲線圖中的散點(diǎn)呈“肩臂”狀分布或Spearman相關(guān)系數(shù)的Plt;0.05，則表明存在閾值效應(yīng)［7］。若無閾值效應(yīng)采用Cochrane-Q檢驗(yàn)和I2檢驗(yàn)分析研究間的異質(zhì)性，當(dāng)I2gt;50%或Plt;0.10時(shí)表明存在異質(zhì)性，采用隨機(jī)效應(yīng)模型。計(jì)算各研究的合并靈敏度、特異度、陽性似然比、陰性似然比、診斷比值比及SROC曲線的曲線下面積。繪制Deek’s漏斗圖檢測(cè)潛在的發(fā)表偏倚；Fagan圖評(píng)價(jià)超聲影像組學(xué)對(duì)乳腺癌ALNM的臨床診斷價(jià)值［8］。Plt;0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

結(jié)" 果

一、文獻(xiàn)檢索結(jié)果

初步檢索共得到1591篇文獻(xiàn)，經(jīng)逐層篩選最終納入14篇文獻(xiàn)［9-22］，其中中文文獻(xiàn)9篇，英文文獻(xiàn)5篇；共納入乳腺癌患者4469例，包括ALNM患者1748例和非ALNM患者2721例。文獻(xiàn)納入流程見圖1。納入文獻(xiàn)特征見表1。

二、納入文獻(xiàn)質(zhì)量評(píng)價(jià)

納入文獻(xiàn)偏倚風(fēng)險(xiǎn)評(píng)價(jià)結(jié)果見圖2。其中5篇文獻(xiàn)［9-11，15，17］未明確納入患者的乳腺癌病理類型，在病例選擇方面存在風(fēng)險(xiǎn)。

三、閾值效應(yīng)及異質(zhì)性分析

納入文獻(xiàn)對(duì)應(yīng)的散點(diǎn)在SROC曲線中呈非“肩臂”狀分布（圖3），Spearman相關(guān)系數(shù)為0.176（P=0.546），提示無明顯的閾值效應(yīng)。各研究的合并靈敏度、特異度均存在高度異質(zhì)性（I2=90.8%、95.9%，Q=141.62、315.46，均Plt;0.001），故采用隨機(jī)效應(yīng)模型進(jìn)行分析。

四、Meta分析結(jié)果

Meta分析結(jié)果顯示，超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的合并靈敏度為0.79［95%可信區(qū)間（CI）：0.73～0.85］，合并特異度為0.79（95%CI：0.71～0.85），合并陽性似然比為3.70（95%CI：2.70～5.10），合并陰性似然比為0.26（95%CI：0.19～0.35），合并診斷比值比為14.0（95%CI：8.0～24.0），SROC的曲線下面積為0.86（95%CI：0.83～0.89）。見圖4～8。逐項(xiàng)剔除單項(xiàng)研究后分析結(jié)果顯示，合并靈敏度（0.78～0.81）和合并特異性（0.76～0.80）波動(dòng)范圍較小，且I2值、Q值、P值均無明顯變化，提示合并結(jié)果的異質(zhì)性并非由單項(xiàng)研究引起，隨機(jī)效應(yīng)合并模型較為穩(wěn)定。

五、亞組分析

為探討異質(zhì)性來源，對(duì)發(fā)表年份、文獻(xiàn)語言、發(fā)表地、樣本量等因素進(jìn)行亞組分析。結(jié)果顯示，合并靈敏度的異質(zhì)性可能來源于樣本量，樣本量≥200例的文獻(xiàn)合并靈敏度顯著高于樣本量lt;200例的文獻(xiàn)，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Plt;0.05）；合并特異度的異質(zhì)性可能來源于文獻(xiàn)發(fā)表地，國(guó)內(nèi)文獻(xiàn)的合并特異度顯著高于國(guó)外文獻(xiàn)，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Plt;0.001）。見表2。

六、發(fā)表偏倚檢測(cè)

Deek’s漏斗圖顯示納入文獻(xiàn)于回歸線兩側(cè)呈基本對(duì)稱分布，提示不存在潛在的發(fā)表偏倚（t=0.37，P=0.72）。見圖9。

七、Fagan圖分析結(jié)果

Fagan圖顯示，超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的驗(yàn)前概率為50%，當(dāng)陽性似然比為4、陰性似然比為0.26時(shí)，其驗(yàn)后概率分別為79%、21%。見圖10。

討" 論

ALNM是乳腺癌細(xì)胞轉(zhuǎn)移的首要階段，反映了乳腺癌的病情進(jìn)展和侵襲性，對(duì)于乳腺癌分期、治療和預(yù)后均有重要影響。國(guó)際抗癌聯(lián)盟指南［23］顯示，ALNM陽性表明乳腺癌具有侵襲性，患者預(yù)后較差，需采取更加精準(zhǔn)的治療措施（如靶向治療、強(qiáng)化免疫治療等）。因此，術(shù)前準(zhǔn)確評(píng)估ALNM狀態(tài)對(duì)臨床制定合理的治療方案、評(píng)估患者預(yù)后至關(guān)重要。目前SLNB是評(píng)估ALNM狀態(tài)的首選方法，其可以減少不必要的外科手術(shù)操作，具有較高的靈敏度和特異度，但SLNB具有假陰性率高、操作難度大、術(shù)后可能出現(xiàn)不良反應(yīng)等不足，存在一定的局限性［5］。而在SLNB前進(jìn)行影像學(xué)檢查可以提高評(píng)估效率和準(zhǔn)確性，并可為乳腺癌手術(shù)治療提供指導(dǎo)。隨著影像學(xué)檢查方法的不斷發(fā)展，超聲影像組學(xué)為乳腺癌患者ALNM狀態(tài)的評(píng)估提供了新思路，超聲影像組學(xué)可提取圖像中的大量特征，利用高通量數(shù)據(jù)挖掘和機(jī)器學(xué)習(xí)等技術(shù)，分析病變的生物學(xué)行為和分子特征，能夠獲取常規(guī)超聲不能反映的附加信息，在評(píng)估ALNM狀態(tài)方面具有一定的潛力［24］。

本研究對(duì)國(guó)內(nèi)外14篇超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的相關(guān)文獻(xiàn)進(jìn)行Meta分析，共納入4469例乳腺癌患者（包括1748例ALNM和2721例非ALNM），由于不同研究間存在由非閾值效應(yīng)引起的異質(zhì)性，故采用隨機(jī)效應(yīng)模型。靈敏度和特異度是評(píng)價(jià)診斷試驗(yàn)的重要指標(biāo)，反映了診斷方法對(duì)疾病的檢出能力和排除能力，其不受發(fā)病率和流行病學(xué)因素的影響，僅與診斷方法自身的性能相關(guān)，適用于確定最佳的判定標(biāo)準(zhǔn)。Gong等［25］研究顯示超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者肺部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的靈敏度為0.84，特異度為0.78；Eldaly等［26］研究顯示影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的靈敏度為0.703～0.978，特異度為0.584～0.982。本研究結(jié)果顯示，超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的合并靈敏度和特異度分別為0.79（95%CI：0.73～0.85）和0.79（95%CI：0.71～0.85），與上述研究結(jié)果基本一致，表明超聲影像組學(xué)對(duì)乳腺癌患者ALNM具有一定的診斷價(jià)值。SROC的曲線下面積反映了診斷試驗(yàn)的整體效能，曲線下面積越接近1，表示診斷試驗(yàn)結(jié)果越準(zhǔn)確。本研究結(jié)果顯示，超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的SROC曲線下面積為0.86（95%CI：0.83～0.89），表明超聲影像組學(xué)是診斷乳腺癌患者ALNM的可靠方法。本研究進(jìn)一步采用Fagan圖分析納入文獻(xiàn)中超聲影像組學(xué)診斷乳腺癌患者ALNM的臨床價(jià)值，結(jié)果顯示應(yīng)用超聲影像組學(xué)后，ALNM患者被準(zhǔn)確診斷的概率由50%提升至79%，非ALNM患者被誤診的概率由50%下降至21%，表明超聲影像組學(xué)可有效提高診斷乳腺癌患者ALNM的準(zhǔn)確率。

本研究采用亞組分析進(jìn)一步探討合并結(jié)果的異質(zhì)性來源，結(jié)果顯示異質(zhì)性并非單項(xiàng)研究引起，樣本量和文獻(xiàn)發(fā)表地均可能是造成異質(zhì)性的原因。分析原因可能為國(guó)內(nèi)超聲影像組學(xué)研究體系較為一致，而韓國(guó)、意大利由于醫(yī)療政策、醫(yī)療條件、乳腺癌發(fā)生率等方面的差異，在ALNM的診斷中存在潛在的異質(zhì)性風(fēng)險(xiǎn)；另外，隨著樣本量的擴(kuò)大，超聲影像組學(xué)對(duì)乳腺癌患者ALNM的診斷誤差會(huì)逐漸降低，檢測(cè)結(jié)果逐漸趨近于穩(wěn)定，與Gong 等［25］研究結(jié)論一致。

本研究的局限性：①未對(duì)不同TNM分期和不同分子亞型的乳腺癌患者進(jìn)行亞組分析；②關(guān)于超聲影像組學(xué)在乳腺癌ALNM診斷方面的國(guó)外研究?jī)H納入2篇，限制了研究結(jié)論的外推性；③目前不同地區(qū)的超聲操作流程存在較大差異，超聲影像組學(xué)對(duì)乳腺癌ALNM的診斷亟需統(tǒng)一的規(guī)范標(biāo)準(zhǔn)。今后需行多中心、大樣本量的研究進(jìn)一步驗(yàn)證。

綜上所述，超聲影像組學(xué)對(duì)乳腺癌患者ALNM具有一定的診斷價(jià)值。

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（收稿日期：2023-12-10）