張海娜，蘇培璽，李善家,周紫鵑，解婷婷，趙慶芳

(1. 中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所 臨澤內(nèi)陸河流域研究站,蘭州 730000；2. 中國科學(xué)院寒旱區(qū)陸面過程與氣候變化重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，蘭州 730000；3. 西北師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，蘭州 730070)

荒漠區(qū)植物光合器官解剖結(jié)構(gòu)對水分利用效率的指示作用

張海娜1,2，蘇培璽2，*，李善家1,2,周紫鵑1,2，解婷婷1，趙慶芳3

(1. 中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所 臨澤內(nèi)陸河流域研究站,蘭州 730000；2. 中國科學(xué)院寒旱區(qū)陸面過程與氣候變化重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，蘭州 730000；3. 西北師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，蘭州 730070)

植物生理功能的發(fā)揮以結(jié)構(gòu)為基礎(chǔ)，因此，植物光合器官(葉片或同化枝)解剖結(jié)構(gòu)會(huì)對水分利用效率(WUE)有一定的指示作用。通過對黑河流域優(yōu)勢種灌木光合器官的解剖特征和表征WUE的穩(wěn)定碳同位素比率(δ13C)進(jìn)行分析，試圖從解剖結(jié)構(gòu)的角度為荒漠植物WUE尋求一個(gè)有效的指示指標(biāo)。結(jié)果顯示：(1)除花棒外，軸狀光合器官植物的δ13C值均高于葉狀。(2)不同荒漠植物光合器官及不同組織厚度變化范圍較廣，葉厚度(Tl)或軸直徑(Da)、角質(zhì)層厚度(Tc)、表皮厚度(Te)、柵欄組織厚度(Tp)、海綿組織厚度(Ts)、貯水組織厚度(Ta)的最大值分別約為最小值的6.9、5.8、11、4、3.5和3.5倍。荒漠區(qū)多數(shù)軸狀光合器官植物的Da以及Te高于葉狀。(3)所研究優(yōu)勢種灌木的δ13C值與Tl或Da之間存在極顯著的正相關(guān)關(guān)系(r=0.719，Plt;0.01)，與不同組織厚度(Tc、Te、Tp、Ts和Ta)之間相關(guān)性不顯著。由此可知，從植物光合器官的解剖結(jié)構(gòu)來看，荒漠區(qū)植物的WUE可以用Tl或Da來表征，葉片越厚，越有利于植物高效利用水分，且軸狀光合器官植物的WUE高于葉狀。

荒漠植物；解剖結(jié)構(gòu)；長期水分利用效率；穩(wěn)定碳同位素比率

在干旱區(qū)內(nèi)陸河流域，水分虧缺是影響植物生長發(fā)育的關(guān)鍵因子[1- 3]，為了適應(yīng)干旱環(huán)境，荒漠區(qū)植物盡最大可能改變自身的形態(tài)特征，如葉片退化為同化枝，氣孔下陷，角質(zhì)層加厚、柵欄組織發(fā)達(dá)、海綿組織退化等，以此來抵抗干旱脅迫對植物的不利影響。目前關(guān)于葉片解剖結(jié)構(gòu)與抗旱性及生態(tài)可塑性方面的研究已有很多[2，4- 6]，并從葉片結(jié)構(gòu)的角度對旱生植物進(jìn)行了分類，說明旱生植物生態(tài)適應(yīng)的多樣性及演化趨勢[7]?？梢?，葉片作為植物進(jìn)化過程中對環(huán)境變化敏感且可塑性強(qiáng)的器官，其結(jié)構(gòu)特征最能體現(xiàn)植物對環(huán)境的耐旱性[8]。

同樣，水分利用效率也是反映植物耐旱性的有效指標(biāo)，顯示了植物有效利用水分的能力，即在相同條件下，水分利用效率高的植物其抗旱能力和對干旱的適應(yīng)性也強(qiáng)[9]。Cowan等[10]認(rèn)為，植物對干旱環(huán)境的適應(yīng)有利于提高水分利用效率。植物的水分利用效率按時(shí)間尺度的不同，分瞬時(shí)和長期水分利用效率，其中，長期水分利用效率(WUE)反映了植物對環(huán)境的長期適應(yīng)狀況，其最有效的研究方法是碳同位素法，用于探討植物與環(huán)境因子之間的關(guān)系[11- 12]。但由于δ13C值較高的測試成本[13- 14]和技術(shù)要求[15- 16]，使其應(yīng)用受到限制。許多研究者為此尋求了δ13C值的替代指標(biāo)：灰分含量[17- 18]，K，S濃度[16,19]，N濃度[20]以及比葉重(SLM)[21- 22]，用于研究植物葉片的WUE。

作為對環(huán)境長期適應(yīng)的結(jié)果，荒漠區(qū)植物光合器官的δ13C值綜合反映了其生活史[23]，與其長期受環(huán)境影響形成的結(jié)構(gòu)特征之間必然存在一定的相關(guān)性。δ13C值受植物光合作用中碳分餾的影響[24]，而植物葉片的內(nèi)部結(jié)構(gòu)也制約了CO2在葉肉組織中的擴(kuò)散和分餾，進(jìn)而影響δ13C值[24]。但是，關(guān)于植物葉片解剖結(jié)構(gòu)與δ13C值關(guān)系的研究鮮見報(bào)道。容麗[25]等研究了喀斯特峽谷石漠化區(qū)6種常見植物葉片解剖結(jié)構(gòu)與δ13C值的相關(guān)性，但僅是說明植物葉片解剖結(jié)構(gòu)的種間差異及影響不同植物δ13C值的結(jié)構(gòu)主導(dǎo)因子，并沒有為δ13C值尋求一個(gè)結(jié)構(gòu)上的替代指標(biāo)來表征WUE。

由于荒漠區(qū)的植物長期受到嚴(yán)酷環(huán)境的影響，比如干旱、強(qiáng)光、鹽堿等脅迫，不同植物的光合器官在形態(tài)和解剖結(jié)構(gòu)上存在較大差異[7]，因此本文試圖通過對荒漠區(qū)幾種優(yōu)勢種灌木光合器官解剖結(jié)構(gòu)特征與δ13C值的關(guān)系進(jìn)行分析，來探討植物在長期適應(yīng)環(huán)境中所形成的結(jié)構(gòu)特征對δ13C值的影響以及相互間的關(guān)系，進(jìn)而從解剖結(jié)構(gòu)的角度為荒漠區(qū)植物的WUE尋求有效的表征指標(biāo)。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于內(nèi)陸河黑河流域中游，屬于中溫帶干旱荒漠區(qū)，多年平均降水量116.8 mm，年潛在蒸發(fā)量2110 mm，蒸發(fā)量是降雨量的近20倍[3]；年均溫7.6 ℃，最高氣溫39.1 ℃，最低氣溫-27 ℃，干旱、高溫和多風(fēng)是其主要?dú)夂蛱攸c(diǎn)。地帶性土壤為灰棕荒漠土[3]。主要植被有灌木，如梭梭(Haloxylonammodendron)、沙拐棗(Calligonummongolicum)、泡泡刺(Nitrariasphaerocarpa)、花棒(Hedysarumscoparium)、檉柳(Tamarixgansuensis)、檸條(Caraganakorshinskii)、籽蒿(Artemisiaarenaria)、紅砂(Reaumuriasoongorica)、紫菀木(Asterothamnusalyssoides)、荒漠錦雞兒(Caraganaroborovskyi)、合頭草(Sympegmaregelii)、駱駝刺(Alhagisparsifolia)等和一些草本植物，如霧冰藜(Bassiadasyphylla)、草麻黃(Ephedrasinica)、沙米(Agriophyllumsquarrosum)等。

2 研究方法

2.1 樣品采集

2011年7月下旬，在黑河流域中游地區(qū)選取當(dāng)?shù)亻L勢良好的優(yōu)勢灌木(表1)，采取植物的主要光合器官，其中，梭梭和沙拐棗葉片退化，采集當(dāng)年生同化枝中段；花棒有小葉和退化的葉軸，只采集葉軸；紅砂采集短圓柱形肉質(zhì)葉；珍珠和黃毛頭采集錐形或三角形肉質(zhì)葉；檉柳的葉在老枝發(fā)出的嫩枝上稍張開，形成半包莖葉，采樣時(shí)將嫩枝和鱗片狀小葉一起采集，其它植物采集中上部的成熟葉片。每種植物采集3—4株，在植株中部的向陽處采集，用鋒利的小刀片切成5 mm左右，迅速放入裝有FAA固定液的樣品瓶，固定樣品，帶回實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行解剖特征顯微觀測。同時(shí)隨機(jī)摘取植株相同部位各個(gè)方向的葉片或同化枝，裝入信封，帶回實(shí)驗(yàn)室，105 ℃殺青30 min后，在80 ℃烘至恒重，粉碎后用于測定δ13C。取樣大約在11:00完成。

2.2 常規(guī)石蠟切片法

參照李正理植物制片技術(shù)[26]。取固定好(24 h以上)的植物葉和同化枝，用梯度酒精脫水、透明、浸蠟、包埋，切片機(jī)切片(厚度8 μm)，番紅-固綠對染，即用1%的番紅(Safranin)水溶液浸泡12 h，再用0.5%固綠(Fast-green)染色，二甲苯透明，中性樹膠封片[27]，Olympus 顯微鏡下觀察，選擇有代表性的石蠟切片拍照，記錄葉片和同化枝的橫切面特征，并用ImageJ軟件測量葉厚度、同化枝直徑、角質(zhì)層厚度、表皮厚度、柵欄組織厚度、海綿組織厚度、貯水組織厚度等指標(biāo)，每個(gè)觀察記錄15個(gè)視野，計(jì)算平均值。

2.3植物光合器官δ13C的測定

烘干粉碎后的植物樣品編號(hào)封存于塑料袋內(nèi)。在中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所質(zhì)譜分析室，采用MAT- 251質(zhì)譜分析儀測定植物樣品穩(wěn)定碳同位素比率(13C/12C)，并采用下列公式計(jì)算δ13C判別值:

δ13C(‰)=(R樣品/R標(biāo)準(zhǔn)-1)×1000‰

式中,R樣品和R標(biāo)準(zhǔn)分別表示樣品和標(biāo)樣的碳同位素比值，結(jié)果以PDB為標(biāo)準(zhǔn)表示。δ13C值越大，水分利用效率越高[28- 29]。

2.4 數(shù)據(jù)分析

用Excel對數(shù)據(jù)進(jìn)行處理，統(tǒng)計(jì)分析軟件SPSS13.0進(jìn)行方差分析、相關(guān)分析以及逐步回歸分析，多重比較采用最小顯著極差法。

3 結(jié)果與分析

3.1荒漠區(qū)植物光合器官δ13C值的比較

在黑河流域中游荒漠區(qū)，選取了14種優(yōu)勢植物，依據(jù)光合器官橫截面的形狀將這14種植物分為葉狀和軸狀兩大類。葉狀為葉片厚度遠(yuǎn)小于長或?qū)?，呈片狀；軸狀為葉片厚度與長或?qū)捪嘟?，無法區(qū)分，包括同化枝、葉軸、圓柱形葉等。圖1為這兩種橫截面光合器官各組織結(jié)構(gòu)示意圖。這些植物分別屬于6科，其中藜科4種，豆科4種，菊科和檉柳科各2種，蒺藜科和蓼科各1種。這14種植物的生活型屬于灌木或半灌木類(梭梭有的為喬木狀，本研究采樣為灌木狀)。

就δ13C值來說，梭梭、珍珠、沙拐棗的δ13C值分別為-17.08‰，-17.38‰，-15.99‰，屬于C4植物，其余11種多年生的灌木或半灌木屬于C3植物(C3植物的δ13C值在-23‰—-32‰之間，C4植物在-6‰—-19‰的范圍內(nèi)[3])。除花棒外，軸狀光合器官植物的δ13C值均高于葉狀，說明軸狀光合器官具有較高的WUE，對荒漠環(huán)境有更強(qiáng)的適應(yīng)性(表1)。

圖1 荒漠植物不同橫截面各組織結(jié)構(gòu)示意圖(以荒漠錦雞兒和合頭草解剖圖為例)Fig.1 Sketch map of different cross sections about various tissues of desert plants C. roborovskyi and S. regeliiTl:葉狀光合器官厚度，簡稱葉厚度; Da:軸狀光合器官直徑，簡稱軸直徑; Te:表皮厚度;Tp:柵欄組織; Tue:上表皮厚度;Tle:下表皮厚度;Ts:海綿組織厚度;Ta:貯水組織厚度

Table1TheplantspeciesinthemiddlereachesofHeiheRiverbasinandstablecarbonisotoperatio(δ13C)ofleavesorassimilatingshoots

橫截面Crosssection植物種類Species拉丁名Latinname科Family生活型Lifeform穩(wěn)定碳同位素比率δ13C/‰葉狀Leaf紫菀木Asterothamnusalyssoides菊科半灌木-27.7籽蒿Artemisiasphaerocephala菊科半灌木-27.23泡泡刺N(yùn)itrariasphaerocarpa蒺藜科灌木-26.19檸條Caraganakorshinskii豆科灌木-26.89駱駝刺Alhagisparsifolia豆科半灌木-27.55荒漠錦雞兒Caraganaroborovskyi豆科灌木-26.29檉柳Tamarixchinensis檉柳科灌木-26.36軸狀A(yù)xles花棒Hedysarumscoparium豆科灌木-27.46紅砂Reaumuriasoongorica檉柳科小灌木-25.64黃毛頭Kalidiumcuspidatum藜科半灌木-25.08合頭草Sympegmaregelii藜科小半灌木-24.66梭梭Haloxylonammodendron藜科灌木-17.08沙拐棗Calligonummongolicunl蓼科灌木-15.99珍珠Salsolapasserina藜科半灌木-17.38

植物種類中斜體表示C4植物，其余為C3植物

3.2 荒漠區(qū)植物光合器官解剖結(jié)構(gòu)差異

植物的光合器官完全暴露于空氣中，對環(huán)境變化最為敏感，其形態(tài)結(jié)構(gòu)產(chǎn)生了一定的適應(yīng)性，尤其荒漠區(qū)的植物，常常形成不同于非旱區(qū)植物的特殊結(jié)構(gòu)和功能，且不同種群間結(jié)構(gòu)特征存在差異(表2)。結(jié)構(gòu)是功能的基礎(chǔ)，荒漠區(qū)植物光合器官各組織結(jié)構(gòu)的差異引起功能的差異，進(jìn)而影響植物的抗旱性和WUE。

整體來說，不同植物光合器官(葉片或同化枝)的厚度變化范圍很大，從230.97—1587.64 μm，不同種之間差異顯著。大多數(shù)軸狀光合器官植物的Da高于葉狀植物的TI。

從局部來看，荒漠區(qū)植物光合器官各組織厚度及其在整個(gè)組織中所占比例也不相同。

角質(zhì)層的主要功能是減少水分散失，是植物水分蒸發(fā)的屏障。在荒漠區(qū)所研究的植物中，角質(zhì)層厚度變化范圍為0.96—5.59 μm，紅砂最厚，在其葉片中所占比例最高，籽蒿次之。

表皮細(xì)胞具有保水作用，有利于增強(qiáng)植物的水分調(diào)節(jié)能力。所研究植物的Te變化范圍較廣，7.19—79.07 μm，最大值為最小值的11倍左右，Re的變化幅度為1.7%—11.81%，說明不同種荒漠植物在適應(yīng)環(huán)境的過程中，表皮細(xì)胞的保水能力各不相同，黃毛頭最高，沙拐棗次之。此外，軸狀光合器官植物的Te范圍大多在19—80μm之間，而葉狀光合器官的Te小于16μm，普遍低于軸狀光合器官。

干旱區(qū)植物的葉肉組織向著提高光合效能的方向發(fā)展，其中柵欄組織、海綿組織特征最能反映植物對光照的適應(yīng)[25]，貯水組織主要起滲透調(diào)節(jié)作用。在葉狀光合器官中，柵欄組織為正常型或全柵型，如檸條、荒漠錦雞兒、駱駝刺等為正常型，紫菀木為全柵型；軸狀光合器官的柵欄組織多屬于環(huán)柵型，是植物適應(yīng)干旱環(huán)境的高級形式[30]，如梭梭、沙拐棗、珍珠等。

如表2所示，Tp的變化范圍是41.25—166.50 μm，Rp為6.64%—55.22%，其中C3和C4植物Tp的變化范圍分別為59.35—166.50μm和41.25—60.18μm，Rp的大致范圍分別為22.97%—55.22%和6.64%—12.28%，由此可見，大多數(shù)C3植物中Tp和Rp高于C4植物。海綿組織在某些植物中退化，尤其在多數(shù)軸狀光合器官的植物中沒有海綿組織的分化，如梭梭、花棒、沙拐棗、珍珠等；黃毛頭與合頭草的Ts分別為178.24μm和144.64μm，在所研究植物中居于前兩位，但在整個(gè)葉肉組織中分布的區(qū)域遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于柵欄組織(圖1)，處于退化狀態(tài)，有被柵欄組織代替的趨勢。較之葉狀光合器官，軸狀光合器官中有貯水組織分化，Ra高達(dá)58.16%，遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過柵欄組織，部分軸狀光合器官植物的貯水組織中有粘液細(xì)胞和含晶細(xì)胞分布，如沙拐棗、紅砂、珍珠等(圖未給出)。

3.3荒漠區(qū)植物光合器官解剖結(jié)構(gòu)特征與δ13C值

指示植物長期水分利用效率的δ13C值主要受CO2擴(kuò)散和分餾的影響[23- 24]，在自然界中，植物的光合作用是產(chǎn)生碳同位素分餾的重要過程，而這個(gè)過程受到植物內(nèi)部結(jié)構(gòu)的影響，也就是說，解剖結(jié)構(gòu)通過對葉片內(nèi)部CO2導(dǎo)度的影響從而影響到植物的δ13C值[19]。具體來說，柵欄組織和海綿組織特征最能反映植物對光能的適應(yīng)。柵欄組織發(fā)達(dá)，多層，排列緊密，大量的葉綠素促進(jìn)光合作用，對葉肉中CO2的競爭增強(qiáng)，使CO2供應(yīng)不足，同時(shí)，這種結(jié)構(gòu)的遮蔭效應(yīng)以及阻礙CO2擴(kuò)散的效應(yīng)均會(huì)減弱植物的光合作用[31- 32]，相反，柵欄組織中一定距離的范圍內(nèi)存在大的胞間隙，會(huì)更利于CO2的擴(kuò)散和對光能的利用，海綿組織的分化也有利于CO2擴(kuò)散。

此外，在水分極度貧乏的環(huán)境中，荒漠區(qū)植物的結(jié)構(gòu)在保持水分和限制水分散失方面也有重要作用。葉片、表皮越厚，越利于保存體內(nèi)水分，厚角質(zhì)層限制了水分蒸騰和防止過強(qiáng)光照對內(nèi)部結(jié)構(gòu)的灼傷；貯水組織為周圍細(xì)胞提供濕潤的小環(huán)境，通過滲透調(diào)節(jié)保證生理代謝的正常進(jìn)行，同時(shí)透明狀的貯水組織減弱植物內(nèi)部的遮光效應(yīng)，增加光能利用率，此組織在軸狀光合器官中普遍存在。

3.4荒漠區(qū)植物光合器官解剖特征與δ13C值的相關(guān)性分析

荒漠區(qū)植物各組織結(jié)構(gòu)對δ13C值的影響程度不同，且各組織特征的變化也不同步。本研究通過6個(gè)最能代表光照和水分利用的解剖指標(biāo)與δ13C值的相關(guān)關(guān)系進(jìn)行了初步分析，從解剖結(jié)構(gòu)的角度為荒漠區(qū)植物的水分利用效率尋求有效的表征指標(biāo)(表3)。

荒漠區(qū)植物各組織結(jié)構(gòu)之間以及與δ13C值的相關(guān)分析結(jié)果表明：δ13C值與TI或Da有著極顯著的正相關(guān)關(guān)系，回歸分析，可得：y=0.007x-29.056(r=0.719，Plt;0.01)，同時(shí)，與植物的Tc,Te和Ts正相關(guān)，與Tp、Ta負(fù)相關(guān)，但相關(guān)性不顯著。在植物的各組織之間，TI或Da與Te、Ts、Ta正相關(guān)，與Tc和Tp負(fù)相關(guān)，說明在影響δ13C值的因子上，具有相同功能的結(jié)構(gòu)之間具有一致性。此外，Tc與Ta之間存在顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系(r=-0.819，Plt;0.05)，說明儲(chǔ)水組織發(fā)達(dá)的植物，其減少水分流失的功能相對較弱。

表2 荒漠植物光合器官不同組織的數(shù)量特征

植物種類中斜體表示C4植物，其余為C3植物; 表中數(shù)據(jù)是平均值±標(biāo)準(zhǔn)差; 不同組織厚度用T表示，葉厚度和軸直徑分別用Tl和Da表示，各比值用R表示; L:Leaf; As: Assimilating shoot; C: Cuticular; E:Epidermis; Pt: Palisade tissue; St: Spongy tissue; At: Aqueous tissue; 同列不同字母表示差異顯著，Plt;0.05

荒漠區(qū)植物不同組織厚度在整個(gè)光合器官中所占的比例與δ13C值之間的相關(guān)性分析可知：δ13C值與各組織比例之間存在不同程度的負(fù)相關(guān)關(guān)系，但與Rp呈極顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.638，Plt;0.01)，與其它各組織比值之間關(guān)系不顯著。

表3 荒漠區(qū)植物光合器官δ13C值與各組織結(jié)構(gòu)的相關(guān)關(guān)系

左下角表示荒漠植物各組織厚度與δ13C值的相關(guān)系數(shù)，右上角黑體表示各組織比例與δ13C值的相關(guān)系數(shù); *表示差異顯著，Plt;0.05；**表示差異極顯著，Plt;0.01

4 結(jié)論與討論

水是干旱區(qū)植物生長的限制性因素，光合器官作為植物對環(huán)境變化較為敏感的部位，對可利用的水資源具有生理調(diào)節(jié)作用[33]，并沿著有利于提高水分利用效率的方向發(fā)展，而植物這種功能的發(fā)揮以光合器官的結(jié)構(gòu)為基礎(chǔ)。干旱條件下，葉片解剖結(jié)構(gòu)的改變能夠通過氣孔下腔定位羧基組成轉(zhuǎn)變CO2導(dǎo)度[34]，從而引起植物碳同位素分餾差異?？梢?，植物光合器官結(jié)構(gòu)通過對光合速率的影響直接影響到δ13C值以及長期水分利用效率。

葉片厚度 整個(gè)葉片厚度或同化枝直徑增加直接影響了水分散失速率，而且單位葉面積內(nèi)葉肉組織的表面積增大，營養(yǎng)物質(zhì)和光合系統(tǒng)也越豐富[35- 37]，使水分得到高效利用。有研究表明，單位葉面積的干物質(zhì)量(SLM)作為葉片光合能力和δ13C值的有效指示器[38]，與葉片厚度和WUE存在正相關(guān)關(guān)系[21- 22]。容麗[25]等關(guān)于喀斯特峽谷石漠化區(qū)6種常見植物的解剖結(jié)構(gòu)與δ13C值關(guān)系的研究表明：δ13C值與葉片厚度有著最為統(tǒng)一的正相關(guān)關(guān)系。本文所研究植物的葉片厚度變化范圍很大，從230.97—1587.64 μm，不同種植物的差異顯著，與δ13C值呈顯著正相關(guān)，因此，可以將TI或Da作為植物水分利用效率的指示值，葉片越厚，WUE越高。

表皮特征 植物表皮與外界環(huán)境有著直接聯(lián)系，表現(xiàn)植物對光照和空氣環(huán)境的適應(yīng)，角質(zhì)層特征表現(xiàn)植物的水分蒸騰，相關(guān)性分析表明，Tc和Te與δ13C值正相關(guān)(表3)，且Te的相關(guān)性較高。對所研究的C3植物來說，黃毛頭和合頭草的表皮厚度大于紅砂，而角質(zhì)層厚度低于紅砂，但是δ13C值的大小與表皮厚度一致，這也說明了Te對δ13C值的影響高于角質(zhì)層。這可能是由于葉片的表皮厚度與植物的吸水組織根系有關(guān)的緣故，根系較淺，水分吸收能力弱， 需要通過加厚葉片表皮來減少水分蒸騰，使葉肉細(xì)胞保持更多水分來維持高的滲透勢，反之，根系發(fā)達(dá)，水分吸收和傳輸能力較強(qiáng)，防止水分蒸騰不是關(guān)鍵，因此不只是通過增加表皮厚度來保持水分[39]。本研究中，根系較深的灌木，如檸條[40]、荒漠錦雞兒、駱駝刺、花棒等的表皮細(xì)胞相對較薄，而根系相對較淺的合頭草、黃毛頭[41]，表皮細(xì)胞較大，需要更強(qiáng)的保水能力，在水分缺乏的荒漠區(qū)，更需要提高水分利用效率，其δ13C值較深根系的上述4種C3植物高。

葉肉特征 荒漠植物的葉肉組織向著提高光合效能的方向發(fā)展，高度發(fā)達(dá)的柵欄組織既可避免強(qiáng)光對葉肉細(xì)胞的灼傷，又可以有效利用衍射光進(jìn)行光合作用[42- 43]。也就是說，柵欄組織越厚，細(xì)胞越小，排列越緊密，則植物利用光能的效率越高[44]，但是光合作用加強(qiáng)的同時(shí)會(huì)加劇對葉肉細(xì)胞中CO2的競爭，使CO2供應(yīng)不足，而且高度發(fā)達(dá)的柵欄組織會(huì)產(chǎn)生蔭蔽效應(yīng)并阻礙葉肉中CO2的橫向擴(kuò)散，光合作用受到限制[31]。不僅如此，Thoday[45]認(rèn)為水分通過柵欄組織向表皮運(yùn)輸要比通過海綿組織多。由此推論，植物中柵欄組織越厚，在葉片中所占比例越大，反而會(huì)增加水分散失。本文中δ13C值與Tp或Rp呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，說明荒漠植物的柵欄組織對CO2的擴(kuò)散和分餾、蔭蔽效應(yīng)、水分散失方面的影響高于對光能的高效利用，可能是由于荒漠區(qū)光照強(qiáng)烈，植物通過蔭蔽效應(yīng)和散失水分來減弱光照對植物組織的灼傷，是荒漠區(qū)植物的一種防護(hù)對策。較之這種防護(hù)對策，提高水分利用效率的需求相對較弱。具有較高水分利用效率的C4植物，如珍珠、梭梭、沙拐棗等，它們的柵欄組織厚度較小，維管束鞘細(xì)胞形成的花環(huán)結(jié)構(gòu)將CO2聚集在占有較小比例的柵欄組織中，有利于光合作用中CO2的分餾，δ13C值較高。

相對柵欄組織，海綿組織對植物光合作用和水分利用效率的提高有著積極的作用。疏松多孔的海綿組織有利于CO2的擴(kuò)散和運(yùn)輸以及分餾[31]，有利于提高WUE。本研究的相關(guān)性分析表明，δ13C值與Ts正相關(guān)(表3)，與Mediavilla[31]關(guān)于葉片內(nèi)部結(jié)構(gòu)與光合資源利用率關(guān)系的研究結(jié)果一致，增加葉片內(nèi)部組織胞間隙有利于提高WUE。

具有貯水組織的荒漠植物具有較高的抗旱能力，主要是由于貯水組織的水勢較柵欄組織以及表皮細(xì)胞高，當(dāng)植物受到干旱脅迫時(shí)，貯水組織向柵欄組織等提供水分，使葉肉細(xì)胞維持一定的滲透壓，維持正常代謝[46]，由此可見，貯水組織對植物葉片的滲透調(diào)節(jié)有著重要作用。此外，貯水組織除了阻礙CO2擴(kuò)散外，還會(huì)溶解部分的CO2，減小葉片細(xì)胞間隙CO2濃度，δ13C值增加，這與δ13C值同Ci/Ca比值呈線性相關(guān)(Ci是葉片細(xì)胞間隙的CO2濃度，Ca是空氣濃度)[23- 24]的結(jié)果一致。本研究中，軸狀光合器官的植物有貯水組織的分化，其在整個(gè)光合器官中所占比例高達(dá)58.16%，在這7種植物中，除花棒外，其它6種軸狀光合器官植物的δ13C值均高于葉狀植物(表1)，說明貯水組織有利于提高植物的WUE。

關(guān)于荒漠植物的抗旱性，黃振英[30]等指出，旱生葉片的結(jié)構(gòu)向著柵欄組織發(fā)達(dá)，發(fā)展貯水組織以及葉片退化等方向發(fā)展。本研究結(jié)果與此不一致，Tp與δ13C值負(fù)相關(guān)，不利于水分利用效率的提高，說明荒漠植物對水分的高效利用和抗旱性在結(jié)構(gòu)上的響應(yīng)存在分歧，高的水分利用效率只是植物適應(yīng)干旱的機(jī)制之一[47]。海綿組織退化，貯水組織在植物光合器官中的比例增大，充分體現(xiàn)了植物滲透調(diào)節(jié)的重要性。

綜上所述，荒漠區(qū)植物內(nèi)部多樣的結(jié)構(gòu)都說明了其環(huán)境適應(yīng)性以及對WUE的影響，其中，δ13C值與葉片厚度或同化枝直徑有著極顯著的相關(guān)關(guān)系，可以作為WUE的形態(tài)表征指標(biāo)。

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IndicativeeffectoftheanatomicalstructureofplantphotosyntheticorganonWUEindesertregion

ZHANG Haina1,2, SU Peixi1,2,*, LI Shanjia1,2, ZHOU Zijuan1,2, XIE Tingting1, ZHAO Qingfang3

1LinzeInlandRiverBasinResearchStation,ColdandAridRegionsEnvironmentalandEngineeringResearchInstitute,ChineseAcademyofSciences,Lanzhou730000,China2KeyLaboratoryofLandSurfaceProcessandClimateChangeinColdandAridRegions,ChineseAcademyofSciences,Lanzhou730000,China3CollegeofLifeSciences,NorthwestNormalUniversity,Lanzhou730070,China

Affected by the extreme arid environment caused by salinization, high temperature and intensive radiation, desert plants change their structural characteristics, such as fleshy leaf, assimilating shoots, lots of epidermal hairs, thick cuticle and so on, to improve their water use efficiency. Structure being basis of function, the anatomic structure of photosynthetic organ (including leaf and assimilating shoot) of desert plants can indicate their water use efficiency. It has been improved that stable carbon isotope (δ13C value), an indicator of long-term water use efficiency (WUE) of desert plants and a comprehensive value reflecting the whole life history of plants, was widely applied to illustrate the response ofδ13C values in plants to environment factors. Therefore, there must exist an important relevance between plant anatomical structure andδ13C value to some degree. However, most of studies on plant anatomical structure have been focused on its relationships with drought resistance, environmental plasticity and plant taxonomy for a long time, little was known about its response to WUE indicated byδ13C value. In this paper, the relationship between plant anatomical structure andδ13C value was analysed in the middle reaches of Heihe River basin, in order to find an effective indicator for WUE from the point of plant anatomical structure. The results showed that: (1)all the plants with axial photosynthetic organs had higherδ13C values that those with leafy organs butHedysarumscoparium. (2) The variation range of thicknesses of the photosynthetic organs and different tissues among different desert plants was large. The maximum value of the leaf thickness (Tl) or axis diameter (Da) was 6.9 times higher than the minimum, and those of cuticle thickness (Tc), epidermis thickness (Te), palisade tissue thickness (Tp), spongy tissue thickness (Ts) and aqueous tissue thickness (Ta) were 5.8,11,4,3.5 and 3.5 times higher than the corresponding minimum, respectively.TlorDaandTeof most desert plants with axial photosynthetic organs were higher than those with leafy organs. (3)The correlation analysis between different tissue thicknesses of desert plants and theirδ13C values indicated that: there was a significantly positive correlation betweenδ13C value andTlorDa, with the correlation coefficient 0.719 (Plt;0.01), while the correlations ofδ13C value with other tissue thicknesses were not significant. In conclusion, from the point of the anatomic structure of photosynthetic organs of desert plants, WUE could be indicated byTlorDa. The higherTlorDa, the higher WUE desert plant possesses, and WUE of plants with axial photosynthetic organs are higher than those with leafy organs.

desert plant; anatomical structure; long-term water use efficiency (WUE);stable carbon isotope ratio (δ13C value)

國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(91025026,31070359)

2012- 05- 16;

2012- 12- 24

*通訊作者Corresponding author.E-mail: supx@lzb.ac.cn

10.5846/stxb201205160729

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