毋 赟，王文雄

1. 中國(guó)科學(xué)院南海海洋研究所 熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510301 2. 香港科技大學(xué)生命科學(xué)學(xué)部 香港九龍清水灣

汞在海洋浮游植物中的生物累積和毒性效應(yīng)

毋 赟1，王文雄2, *

1. 中國(guó)科學(xué)院南海海洋研究所 熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510301 2. 香港科技大學(xué)生命科學(xué)學(xué)部 香港九龍清水灣

浮游植物是海洋生態(tài)系統(tǒng)的主要初級(jí)生產(chǎn)者，同時(shí)作為食物也是許多水生生物攝取汞的主要途徑。本文綜述了近年來(lái)汞在海洋浮游植物中的最新研究進(jìn)展，包括汞在浮游植物中的吸收、累積規(guī)律及其影響因素，汞對(duì)浮游植物的毒性效應(yīng)(生長(zhǎng)抑制、光合作用影響)以及生物的適應(yīng)機(jī)制(汞的還原、螯合解毒、礦化固定等)，最后對(duì)浮游植物中汞累積和毒性的未來(lái)研究方向進(jìn)行了展望。

汞；海洋浮游植物；生物累積；毒性

上世紀(jì)以來(lái)，隨著工農(nóng)業(yè)(如燃煤發(fā)電、冶金、電池工業(yè)、造紙業(yè)、塑料工業(yè)和化肥生產(chǎn)等)的快速發(fā)展，大量的含汞污染物經(jīng)地表徑流、大氣干濕沉降、沿岸直接排放等方式進(jìn)入海洋。20世紀(jì)50年代日本暴發(fā)了由于居民食用含有高濃度甲基汞的海產(chǎn)品導(dǎo)致的“水俁病”后，汞污染危害引起了全世界的震驚和廣泛關(guān)注，促使人們開(kāi)展汞在水體中行為及其生態(tài)毒理學(xué)的研究。

水體中的汞主要以元素汞(Hg0)、二價(jià)汞(Hg2+)和甲基汞(MeHg)形態(tài)存在。由于元素汞的強(qiáng)揮發(fā)性和低生物可利用性，對(duì)這種汞形態(tài)的研究主要集中于元素地球化學(xué)循環(huán)領(lǐng)域。在海水中，二價(jià)無(wú)機(jī)汞的濃度遠(yuǎn)高于甲基汞，如在河口沿岸地帶，甲基汞只占總汞的小部分(1%～10%)，但因?yàn)榧谆哂袊?yán)重的神經(jīng)毒性，經(jīng)生物富集和食物鏈傳遞可直接或間接地危害到所有營(yíng)養(yǎng)級(jí)海洋生物以及人類健康[1]，故兩者都是生態(tài)毒理學(xué)研究的主要汞形態(tài)(下文無(wú)機(jī)汞特指二價(jià)無(wú)機(jī)汞)。

浮游植物是一類具有色素或色素體，通過(guò)光合作用制造有機(jī)物的自養(yǎng)型浮游生物。由于透入海水中的陽(yáng)光隨深度迅速衰減，浮游植物分布于整個(gè)海洋上層，并受營(yíng)養(yǎng)鹽、溫度、光照等因素影響。海洋浮游植物主要包括原核生物的細(xì)菌、藍(lán)藻和真核生物，其中，硅藻(diatom)、甲藻(dinoflagellates)和金藻(haptophytes)是海洋大陸架區(qū)域的優(yōu)勢(shì)種，也是溫帶和極地的主要赤潮種[2]。作為海洋生態(tài)系統(tǒng)的主要初級(jí)生產(chǎn)者，浮游植物也是汞進(jìn)入海洋食物網(wǎng)的主要途徑，它對(duì)汞的累積和生理毒性響應(yīng)制約著整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)的發(fā)展，影響著汞在海洋環(huán)境以及與之相連的大氣環(huán)境中的分布、遷移和轉(zhuǎn)化。海洋浮游植物具有極強(qiáng)的汞富集能力，通過(guò)生物濃縮作用，其汞濃度可達(dá)環(huán)境濃度的103～106倍[3]。因而開(kāi)展汞在海洋浮游植物中的吸收、累積、分布、細(xì)胞歸趨、轉(zhuǎn)化等方面的研究，對(duì)于理解汞的生物富集和食物鏈傳遞特性、預(yù)測(cè)汞的毒性水平和生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)有著至關(guān)重要的意義。

近年來(lái)，得益于新實(shí)驗(yàn)技術(shù)的推廣(如放射性同位素示蹤技術(shù)探索金屬生物累積、差速離心法分析金屬亞細(xì)胞分布、流式細(xì)胞儀技術(shù)研究細(xì)胞生理生化狀態(tài)、汞形態(tài)分析技術(shù)預(yù)測(cè)汞的生物形態(tài)轉(zhuǎn)化)，人們對(duì)于汞在海洋浮游植物中的累積和毒性效應(yīng)有了更為深入的理解。本文總結(jié)近20多年來(lái)國(guó)內(nèi)外有關(guān)汞在海洋浮游植物中的研究進(jìn)展，提出該領(lǐng)域研究中存在的問(wèn)題，希望可以促進(jìn)該領(lǐng)域的研究。

1 汞在海洋浮游植物中的累積

海洋浮游植物作為水生食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和功能的主要組成部分，同時(shí)也是汞沿食物鏈累積和放大過(guò)程中最重要的一環(huán)，因此在過(guò)去幾十年中汞在其中的生物累積一直是一個(gè)非常重要的研究領(lǐng)域。有關(guān)汞在海洋浮游植物中累積所需解決的關(guān)鍵科學(xué)問(wèn)題包括：1)吸收機(jī)制；2)累積規(guī)律；3)細(xì)胞內(nèi)分布。

1.1 海洋浮游植物吸收汞的基本模式

海洋浮游植物對(duì)汞的吸收途徑與其水相化學(xué)形態(tài)密切相關(guān)。天然海水由于具有充足的天然有機(jī)質(zhì)(dissolved organic matter, DOM)，無(wú)機(jī)汞主要以Hg-DOM形態(tài)存在，而甲基汞與DOM的結(jié)合穩(wěn)定常數(shù)較低(1012.6～1013.6)，仍主要以氯化物形態(tài)存在[1，4]。有關(guān)海洋浮游植物對(duì)無(wú)機(jī)汞和甲基汞的吸收已有不少研究，然而目前對(duì)其吸收機(jī)制仍無(wú)定論。早期的研究認(rèn)為無(wú)機(jī)汞和甲基汞都是以具有很強(qiáng)脂溶性的電中性化合物形態(tài)存在，因而可能通過(guò)被動(dòng)擴(kuò)散方式被海洋浮游植物細(xì)胞內(nèi)化。Mason[5]等估算了Thalassiosira weissflogii對(duì)于無(wú)機(jī)汞和甲基汞的細(xì)胞膜滲透性(membrane permeability)，發(fā)現(xiàn)它們與汞化合物辛醇-水分配系數(shù)(Kow)的關(guān)系很好地符合Stein[6]得到的有機(jī)化合物被動(dòng)擴(kuò)散經(jīng)驗(yàn)公式。但是，無(wú)機(jī)汞的有機(jī)配體形態(tài)和甲基汞的氯化物形態(tài)具有非常相近的Kow，而無(wú)機(jī)汞的內(nèi)化率又比甲基汞低，這樣就很難得出無(wú)機(jī)汞和甲基汞都是以被動(dòng)擴(kuò)散方式進(jìn)入藻細(xì)胞[7-8]。近年來(lái)，一些研究者提出甲基汞可以被浮游植物主動(dòng)吸收。Moye等[9]將兩種綠藻(Selenastrum Capricornutum和Cosmarium botrytis)、一種藍(lán)綠藻(Schizothrix calcicola)和一種硅藻(Thalassiosira weissflogii)分別進(jìn)行光合作用抑制劑(CCCP，DCMU，DNP和百草枯)、γ射線、暗條件等處理，發(fā)現(xiàn)四種浮游植物的甲基汞吸收均有顯著降低，即藻類對(duì)甲基汞的吸收是一個(gè)耗能的過(guò)程，涉及主動(dòng)運(yùn)輸。這可能是由于甲基汞與半胱氨酸形成的復(fù)合物(MeHg-L-cysteine)與蛋氨酸(L-methionine)結(jié)構(gòu)相似，進(jìn)而被細(xì)胞膜上的轉(zhuǎn)動(dòng)蛋白錯(cuò)誤識(shí)別和運(yùn)輸[10]。此外，近來(lái)的研究發(fā)現(xiàn)無(wú)機(jī)汞可以Hg-cysteine和β-HgS形態(tài)被汞甲基化細(xì)菌吸收，而具體吸收機(jī)制及是否在浮游植物存在仍需要進(jìn)一步研究[11-12]。

1.2 海洋浮游植物的汞累積及其主要影響因素

大量的汞累積研究主要通過(guò)濾網(wǎng)采集野外浮游植物樣品或收集室內(nèi)汞暴露后的藻細(xì)胞來(lái)測(cè)定汞的生物濃縮因子(bioconcentration factor, BCF)[13-14]。為了準(zhǔn)確預(yù)測(cè)海洋浮游植物中汞的生物累積，需要深入了解汞累積規(guī)律及其影響因素。近十多年來(lái)，隨著檢測(cè)技術(shù)的進(jìn)步以及放射性同位素標(biāo)記法等的應(yīng)用，浮游植物對(duì)重金屬汞累積的室內(nèi)研究取得了較大進(jìn)展。根據(jù)描述金屬在生物體內(nèi)隨時(shí)間的累積動(dòng)力學(xué)模型[15]，海洋浮游植物的金屬累積可表示如下：

其中C為細(xì)胞內(nèi)的金屬濃度；t為暴露時(shí)間； ku為水相吸收常數(shù)； Cw為水相金屬濃度； g為生長(zhǎng)速率常數(shù)； ke為排出速率常數(shù)。

一般對(duì)于浮游植物， g>> ke[16]，上式可簡(jiǎn)化為：

由該模型可知，海洋浮游植物的汞累積由水相吸收和生物生長(zhǎng)稀釋(biodilution)共同決定。其中，金屬的水相吸收可通過(guò)測(cè)定較短時(shí)間內(nèi)的金屬累積，通過(guò)線性回歸得到的斜率計(jì)算，生長(zhǎng)率則通過(guò)長(zhǎng)期暴露過(guò)程中細(xì)胞密度的自然對(duì)數(shù)與時(shí)間回歸定量。這兩個(gè)參數(shù)均受到汞本身形態(tài)、生物自身因素、環(huán)境因子等多種因素的影響。一方面，水相吸收受到上述幾種因素的影響：將硅藻細(xì)胞分別進(jìn)行短期(3 h)無(wú)機(jī)汞和甲基汞暴露，發(fā)現(xiàn)甲基汞的吸收速率是無(wú)機(jī)汞的9.2倍[8]；水相吸收也與藻細(xì)胞大小密切相關(guān)，Thalassiosira pseudonana (4～6 μm)由于具有更大的細(xì)胞比表面積，較T. weissflogii (一般15 μm)而言對(duì)甲基汞的吸收速率更大(0.2 μg·L-1: 36.6 μg·(g·h)-1vs 0.1 μg·L-1: 0.8 μg·(g·h)-1)[4,8]；此外，環(huán)境因子包括溫度、光照、溶解有機(jī)物及其他主要離子(如H+、Cl-)等，可通過(guò)改變水相金屬形態(tài)、影響浮游植物生理生化過(guò)程作用于汞的水相吸收[17]。另一方面，細(xì)胞生長(zhǎng)同樣受到上述因素的影響：產(chǎn)生同樣生長(zhǎng)抑制作用(IC50)所需的無(wú)機(jī)汞濃度為甲基汞濃度的59～197倍[18]；同一種汞形態(tài)對(duì)不同浮游植物生長(zhǎng)的抑制作用差別很大(無(wú)機(jī)汞在四種海洋浮游植物中的EC50值波動(dòng)可達(dá)103.8)[19]；并且金屬對(duì)細(xì)胞的生長(zhǎng)抑制受到環(huán)境因子的顯著影響，例如溫度升高增加無(wú)機(jī)汞對(duì)Scenedesmus acutus的生長(zhǎng)抑制，而經(jīng)甲基汞預(yù)暴露后的硅藻T. weissflogii對(duì)甲基汞的耐受性也顯著提高[20-21]。在業(yè)已研究的各種金屬中，無(wú)機(jī)汞具有較高的水相吸收速率和生物生長(zhǎng)抑制能力，因此其在海洋浮游植物中的平均BCF值(105)高于其它金屬，而甲基汞又遠(yuǎn)高于無(wú)機(jī)汞(1～2個(gè)數(shù)量級(jí))[22-23]。值得注意的是，傳統(tǒng)的觀點(diǎn)認(rèn)為金屬的吸收率與生物生長(zhǎng)率并不存在關(guān)聯(lián)，而近來(lái)的研究指出Cd、Zn等金屬的水相吸收與藻細(xì)胞生長(zhǎng)率顯著正相關(guān)，因此浮游植物的金屬累積取決于水相吸收和生長(zhǎng)率的相對(duì)變化[24-25]。

1.3 海洋浮游植物中汞的亞細(xì)胞分布

浮游植物累積的汞，主要是以與細(xì)胞內(nèi)的可溶性巰基化合物結(jié)合、被礦化物固定、與膜結(jié)合等形式存在于不同的亞細(xì)胞組分或結(jié)構(gòu)，進(jìn)而改變汞的吸收和累積，最終對(duì)整個(gè)食物鏈產(chǎn)生影響[26]。目前最常用的定量研究金屬亞細(xì)胞分布的方法是五步分離法，通過(guò)使用差速離心、熱處理和化學(xué)處理，分離得到五個(gè)亞細(xì)胞組分，包括富金屬礦體(metal-rich granule，MRG)、細(xì)胞碎屑(cellular debris，主要是細(xì)胞壁、膜結(jié)構(gòu))、細(xì)胞器(organelle，包括線粒體、溶酶體)、熱穩(wěn)定蛋白(heat-stable protein，HSP，包括植物螯合肽等)和熱變性蛋白(heat-denatured protein，HDP，包括酶等蛋白質(zhì))[27-28]。在生態(tài)毒理學(xué)領(lǐng)域，研究者又根據(jù)各部分的生理生態(tài)意義，將這五部分劃分為生物非活躍金屬(金屬解毒組分，biological detoxified metal，BDM)、生物活躍相金屬(生物代謝活躍金屬或金屬敏感組分，metal sensitive fraction，MSF)、可沿食物鏈傳遞組分等(圖1)[29-30]。按照這種定義，累積的汞首先進(jìn)入細(xì)胞的代謝活躍相，然后進(jìn)入解毒相。

圖1 五種亞細(xì)胞組分Fig. 1 Five subcellular fractions

根據(jù)上述方法，Wu和Wang[8]結(jié)合放射性同位素示蹤技術(shù)測(cè)定了汞在海洋浮游植物中的亞細(xì)胞分布：經(jīng)過(guò)72 h無(wú)機(jī)汞暴露，硅藻T. pseudonana中高達(dá)38%～56%的細(xì)胞內(nèi)汞結(jié)合在細(xì)胞碎屑部分，而在綠藻Chlorella autotrophica和金藻Isochrysis galbana中，更多汞被分布在熱穩(wěn)定蛋白組分(> 67%)。不同于無(wú)機(jī)汞，與熱穩(wěn)定蛋白結(jié)合是甲基汞在所有三種海洋浮游植物中的最主要儲(chǔ)存方式(> 44%)。結(jié)果表明，汞的亞細(xì)胞分布受其自身形態(tài)和生物種類的影響，細(xì)胞碎屑是無(wú)機(jī)汞在海洋浮游植物中的重要存儲(chǔ)位點(diǎn)，而熱穩(wěn)定蛋白對(duì)于無(wú)機(jī)汞和甲基汞而言都是重要的結(jié)合組分。在這項(xiàng)研究中，亞細(xì)胞金屬也被探索用于預(yù)測(cè)汞的生物毒性。汞的生物毒性具有物種特異性，不同浮游植物用IC50表達(dá)金屬毒性的差別為1.8倍，而無(wú)機(jī)汞和甲基汞分別用HSP/BDM和organalles/MSF/MRG中濃度表達(dá)時(shí)，汞的種間毒性差異最小(1.4倍和1.6倍)，說(shuō)明汞的亞細(xì)胞分布與金屬毒性密切相關(guān)，可以很好地解釋或預(yù)測(cè)汞的毒性。然而，金屬在不同亞細(xì)胞組分的分布并不是處于靜止或平衡狀態(tài)，而是不斷變化的。Ng和Wang[26]對(duì)貽貝的研究結(jié)果表明：開(kāi)始暴露時(shí)Cd、Ag和Zn的吸收速率與其在熱敏感蛋白中的分布呈正相關(guān)，隨著暴露時(shí)間的延長(zhǎng)，金屬?gòu)慕饘倜舾薪M分再分配到熱穩(wěn)定蛋白組分，且金屬?gòu)倪@些亞細(xì)胞組分排出的速率也不相同。目前還沒(méi)有研究報(bào)道汞在海洋浮游植物中亞細(xì)胞分布的動(dòng)力學(xué)變化，以及這種變化在汞的生物累積、毒性效應(yīng)中所起的作用。

2 汞對(duì)海洋浮游植物的毒性效應(yīng)

汞的毒理學(xué)研究已有很長(zhǎng)的歷史。已有的研究表明汞對(duì)海洋浮游植物的生理毒性效應(yīng)具有非特異性：汞對(duì)巰基(—SH)有很強(qiáng)的親和力，通過(guò)與酶等蛋白質(zhì)中的—SH結(jié)合，可導(dǎo)致酶活喪失、蛋白質(zhì)變性、DNA結(jié)構(gòu)改變等；汞也會(huì)取代必需金屬(如葉綠素中心原子Mg)、誘導(dǎo)細(xì)胞內(nèi)活性自由基產(chǎn)生(如H2O2等)，導(dǎo)致蛋白質(zhì)功能改變、膜脂過(guò)氧化、DNA損傷等[31-33]。分子生化水平的毒性表現(xiàn)在細(xì)胞、個(gè)體水平，即為葉綠素含量降低、光合系統(tǒng)損傷、代謝過(guò)程紊亂、生長(zhǎng)發(fā)育受阻、細(xì)胞膜結(jié)構(gòu)破壞甚至衰老死亡[34-35]，其中生物生長(zhǎng)與光合作用參數(shù)由于生態(tài)意義重大且方便易測(cè)，是目前最常使用的毒理學(xué)測(cè)試指標(biāo)。

2.1 汞對(duì)海洋浮游植物的生長(zhǎng)抑制效應(yīng)

海洋浮游植物由于其廣泛存在性和生態(tài)重要性，被美國(guó)材料與試驗(yàn)協(xié)會(huì)(American Society for Testing and Materials)作為評(píng)價(jià)污染物毒性水平的模式生物[36]。從1970s以來(lái)，大量的毒性測(cè)試以生長(zhǎng)抑制的50%劑量(IC50)為效應(yīng)終端，研究了汞對(duì)海洋浮游植物的急性毒性效應(yīng)[5,18,37-38]。在之前的研究中，細(xì)胞密度的測(cè)定主要采用血球計(jì)數(shù)板或庫(kù)爾特粒度儀(Coulter counter)，然而，這些方法將進(jìn)行生長(zhǎng)試驗(yàn)的所有藻細(xì)胞個(gè)體行為等同于其所表現(xiàn)出來(lái)的種群生長(zhǎng)行為，忽視了污染物可能對(duì)浮游植物生長(zhǎng)抑制影響方式的不同[39-40]：導(dǎo)致細(xì)胞死亡或抑制細(xì)胞分裂。2012年，Wu等[41]通過(guò)引入熒光染色和流式細(xì)胞儀分析技術(shù)，將活細(xì)胞和死亡細(xì)胞區(qū)分開(kāi)來(lái)，揭示了無(wú)機(jī)汞和甲基汞對(duì)生長(zhǎng)率抑制的不同作用方式：無(wú)機(jī)汞暴露導(dǎo)致T. weissflogii分化為兩個(gè)亞種群，一個(gè)亞種群的細(xì)胞膜結(jié)構(gòu)遭到破壞，細(xì)胞死亡，另一個(gè)亞種群的生長(zhǎng)則未受到抑制。而甲基汞的暴露并未導(dǎo)致種群的分化，所有細(xì)胞具有相似的分裂速率，但與對(duì)照組相比顯著降低[41]。這種現(xiàn)象的一種可能解釋是不同的汞形態(tài)具有不同的作用位點(diǎn)：無(wú)機(jī)汞主要作用于原生質(zhì)的細(xì)胞膜，而甲基汞則主要破壞細(xì)胞質(zhì)組織的完整性和影響新陳代謝，這也與它們的亞細(xì)胞分布模式相一致。

2.2 汞對(duì)海洋浮游植物光合作用的影響

光合作用是地球上最重要的一種能量轉(zhuǎn)化過(guò)程，海洋浮游植物的光合作用維系著整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)的正常運(yùn)轉(zhuǎn)，因此也是研究最多的污染物毒性效應(yīng)指標(biāo)。汞對(duì)海洋浮游植物光合作用的影響主要表現(xiàn)在：1)干擾葉綠素的合成，破壞葉綠體膜結(jié)構(gòu)。經(jīng)無(wú)機(jī)汞和甲基汞處理后，硅藻T. weissflogii的葉綠素含量顯著降低[41]。汞使葉綠素含量下降原因可能有二：一是它抑制原葉綠素酸酯酶活性、影響氨基-γ-酮戊酸的合成，直接干擾葉綠素的生物合成[42-43]；二是作用于葉綠體膜，破壞了葉綠體的完整結(jié)構(gòu)。2)抑制光合電子傳遞鏈。目前大多數(shù)研究通過(guò)使用脈沖調(diào)制葉綠素?zé)晒鈨x(pulse-amplitude-modulated fluorescence，PAM)，報(bào)道了無(wú)機(jī)汞在光合電子傳遞過(guò)程中的作用位點(diǎn)：包括光合系統(tǒng)II(photosystem II，PSII)的電子供體端、電子受體端、PSII反應(yīng)中心蛋白，光合系統(tǒng)I(photosystem I，PSI)的電子供體端、電子受體端、PSI反應(yīng)中心，還有類囊體膜上的捕光復(fù)合物II[44-48]。這些研究結(jié)果說(shuō)明無(wú)機(jī)汞的抑制是多位點(diǎn)、全電子傳遞鏈的。而有關(guān)甲基汞對(duì)光合電子傳遞作用的研究較少，有研究認(rèn)為甲基汞影響PSII電子受體端、PSII反應(yīng)中心D1蛋白[49-50]。PAM測(cè)定雖然具有生物學(xué)上的意義，卻耗時(shí)且并不靈敏，不能準(zhǔn)確反映金屬對(duì)細(xì)胞的毒性效應(yīng)。近年來(lái)，一種更為快捷靈敏、可視化的方法，即雙光子激發(fā)熒光壽命成像技術(shù)(two-photon excitation fluorescence lifetime imaging microscopy)被初步嘗試運(yùn)用于估測(cè)污染物的光合毒性[51-52]。利用這種技術(shù)，Wu等[41]比較了無(wú)機(jī)汞和甲基汞對(duì)T. weissflogii全電子傳遞鏈的影響，發(fā)現(xiàn)無(wú)機(jī)汞在最低無(wú)抑制濃度(no observed effect concentration)時(shí)即可導(dǎo)致非光化學(xué)淬滅增加，葉綠素?zé)晒鈮勖娱L(zhǎng)，證明了無(wú)機(jī)汞對(duì)光合電子傳遞的抑制作用；而甲基汞即使在細(xì)胞完全不能生長(zhǎng)的濃度下對(duì)葉綠素的熒光壽命也并無(wú)影響，即甲基汞與無(wú)機(jī)汞的光合作用位點(diǎn)并不相同。這同樣可能是由于膜結(jié)構(gòu)是無(wú)機(jī)汞細(xì)胞內(nèi)的主要分布位置和作用位點(diǎn)，因而類囊體膜上的電子傳遞鏈更易被無(wú)機(jī)汞顯著影響。

2.3 海洋浮游植物對(duì)汞的生理生化耐受機(jī)制

為適應(yīng)環(huán)境中不斷升高的汞濃度，生物在長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中形成了獨(dú)特的汞耐受機(jī)制。目前，對(duì)于海洋浮游植物的汞適應(yīng)途徑和機(jī)制的了解主要受細(xì)菌和高等植物研究的啟發(fā)，包括濃度(減少汞累積)和形態(tài)(生物轉(zhuǎn)化、胞內(nèi)隔離)的調(diào)控。前者通過(guò)減少汞吸收和增加汞排出實(shí)現(xiàn)，后者則是通過(guò)生物螯合、固定、隔離等方式降低汞的生物毒性。海洋浮游植物細(xì)胞對(duì)汞的生理生化耐受機(jī)制如圖2所示。

圖2 海洋浮游植物對(duì)汞的生理生化適應(yīng)機(jī)制：1)汞吸收進(jìn)入藻細(xì)胞；2)細(xì)胞外、細(xì)胞內(nèi)、細(xì)胞膜上酶催化的二價(jià)無(wú)機(jī)汞還原；3)無(wú)機(jī)汞被巰基固定并進(jìn)一步形成β-HgSFig. 2 the adaptation of marine phytoplankton to environmental mercury: 1) mercury uptake into algal cells; 2) enzymatically mediated Hg(II) reduction; 3) β-HgS formation via-SH complex

在汞的生物地球化學(xué)循環(huán)研究中，人們很早就發(fā)現(xiàn)了表面水的溶解性氣態(tài)汞(dissolved gaseous mercury，DGM，主要為元素汞)揮發(fā)是一種重要的汞的自然來(lái)源。Mason和Sheu[53]評(píng)估了海洋在全球汞循環(huán)中的作用，指出每年從海洋揮發(fā)進(jìn)入大氣的汞與人為過(guò)程排放的汞大致相當(dāng)。早期的研究認(rèn)為這種DGM的產(chǎn)生主要是光化學(xué)反應(yīng)和細(xì)菌活動(dòng)共同作用的結(jié)果。1975年，Ben-Bassat和Mayer[54]首次證實(shí)了綠藻Chlorella暴露于μmol·L-1無(wú)機(jī)汞能夠產(chǎn)生DGM，隨后的大量現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查和室內(nèi)試驗(yàn)均證實(shí)，真核藻類可以將二價(jià)無(wú)機(jī)汞還原為低毒、高揮發(fā)性的DGM，從而降低無(wú)機(jī)汞的生物可利用性[55-56]。Wu和Wang[57]在最新的一篇文章中系統(tǒng)地研究了不同浮游植物種類(T. weissflogii、C. autotrophica和I. galbana)的汞還原能力。通過(guò)測(cè)定暗處理十分鐘內(nèi)產(chǎn)生的元素汞，他們發(fā)現(xiàn)所研究的三種海洋浮游植物都能夠?qū)o(wú)機(jī)汞轉(zhuǎn)化為DGM，且轉(zhuǎn)化能力隨汞濃度的升高而增加，但一般小于添加無(wú)機(jī)汞濃度的5% d-1。使用間接評(píng)估法(質(zhì)量平衡法)進(jìn)一步證實(shí)了這一結(jié)論：72 h內(nèi)產(chǎn)生的DGM不超過(guò)添加無(wú)機(jī)汞濃度的30%。無(wú)機(jī)汞被藻類轉(zhuǎn)化的可能機(jī)制包括胞外分泌酶、細(xì)胞表面酶過(guò)程和胞內(nèi)還原過(guò)程等。對(duì)于甲基汞，一些汞耐受細(xì)菌可以利用有機(jī)汞裂解酶將甲基汞的C-Hg鍵切斷，再對(duì)生成的無(wú)機(jī)汞進(jìn)行還原解毒[58]，然而這種甲基汞的轉(zhuǎn)化途徑目前尚未在真核浮游植物中發(fā)現(xiàn)。此外，汞也可通過(guò)影響細(xì)胞膜上的磷脂改變細(xì)胞膜的通透性，進(jìn)而改變汞的吸收和排出[59]。

汞進(jìn)入細(xì)胞后，可誘導(dǎo)一類富含半胱氨酸(cysteine，Cys)的多肽—植物螯合肽(phytochelatins，PCs)的合成。PCs的主要作用是維持細(xì)胞內(nèi)必需金屬平衡和緩解非必需金屬毒性[60]。此外，PCs還可作為胞外分泌物改變水相的重金屬形態(tài)，進(jìn)而影響重金屬的生物可利用性[61]。PCs于1985年最先在Cd處理過(guò)的印度蘿芙木(Rauvolfia serpentina)懸浮培養(yǎng)細(xì)胞中被發(fā)現(xiàn)，其結(jié)構(gòu)通式為 (γ-Glu-Cys)n-Gly (n=2～11)[62]?，F(xiàn)在較為普遍的PCs測(cè)定方法是使用monobromobimane熒光標(biāo)記-HPLC分離檢測(cè)。之前的研究早已發(fā)現(xiàn)，無(wú)機(jī)汞可以誘導(dǎo)浮游植物中PCs的合成[63]。Wu和Wang[8]結(jié)合汞的累積動(dòng)力學(xué)，全面研究了浮游植物中PCs的誘導(dǎo)規(guī)律，特別是對(duì)比了無(wú)機(jī)汞和甲基汞的差異：無(wú)機(jī)汞的PCs誘導(dǎo)是一個(gè)非常靈敏的過(guò)程，將T. weissflogii暴露于1.1 μmol·L-1無(wú)機(jī)汞，30 min 后即可檢測(cè)到PC2-3及其前體化合物Cys、谷氨酰半胱氨酸(γ-EC)的顯著誘導(dǎo)，12 h后又發(fā)現(xiàn)了PC4的合成，符合PCs的合成機(jī)制(PCn以PCn-1為底物進(jìn)行肽鏈延伸)。甲基汞對(duì)PCs的誘導(dǎo)能力遠(yuǎn)低于無(wú)機(jī)汞，與無(wú)機(jī)汞產(chǎn)生相同生長(zhǎng)抑制作用(40%)的甲基汞濃度(23 n mol·L-196 h只能夠顯著誘導(dǎo)GSH的合成，而另一項(xiàng)研究將T. weissflogii暴露于2 n mol·L-1甲基汞18 d后也只檢測(cè)到PC2的誘導(dǎo)響應(yīng)[21]。這可能是由兩方面原因?qū)е拢阂皇羌谆荒芘c一個(gè)PCs-SH結(jié)合，其強(qiáng)度低于無(wú)機(jī)汞與兩個(gè)-SH的結(jié)合；二是甲基汞只能通過(guò)去甲基化產(chǎn)生的無(wú)機(jī)汞間接誘導(dǎo)PCs的生物合成[64]。因而依照所測(cè)得的PCs濃度和汞生物累積濃度，只估計(jì)了無(wú)機(jī)汞的細(xì)胞歸趨：T. weissflogii 96 h暴露期內(nèi)，PC-SH : 細(xì)胞內(nèi)汞為0.1～0.3，遠(yuǎn)低于胞外的飽和結(jié)合比2；三種海洋浮游植物的研究中也發(fā)現(xiàn)Hg-PCs復(fù)合物占細(xì)胞累積汞濃度< 20%，說(shuō)明無(wú)機(jī)汞的生物解毒過(guò)程中還存在其他機(jī)制或者PCs復(fù)合物只是汞解毒過(guò)程中的中間形態(tài)[57]。

金屬與PCs結(jié)合形成的低分子量復(fù)合物，可在液泡膜金屬轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的作用下，進(jìn)入液泡形成高分子量巰基復(fù)合物，并與液泡內(nèi)的金屬(獨(dú)立進(jìn)入液泡)、硫(H2S形成)作用最終被生物礦化固定[65]。早期的研究揭示了CdS晶體的存在，但由于檢測(cè)方法的限制，有關(guān)汞的生物礦化作用并不明了，其在汞的生物解毒過(guò)程中的相對(duì)重要性也并不知曉。近幾年，Kelly等[66]改進(jìn)了無(wú)機(jī)汞的傳統(tǒng)冷原子熒光檢測(cè)法，發(fā)現(xiàn)堿還原可以檢測(cè)除有機(jī)汞外的所有汞形態(tài)，而酸還原則無(wú)法檢測(cè)有機(jī)汞和β-HgS，利用這兩種測(cè)定方法的差值，他們首次定量了浮游植物中的β-HgS化合物，并認(rèn)為這是實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)的原核和真核藻細(xì)胞內(nèi)汞存在的主要形態(tài)(20%～90%)。Carrasco-Gil等[67]又通過(guò)擴(kuò)展X射線吸收精細(xì)結(jié)構(gòu)譜(Extended X-ray Absorption Fine Structure，EXAFS)，證實(shí)了β-HgS在從汞污染土壤中采集的Horehound組織中的大量存在(28%～55%)。在此基礎(chǔ)上，Wu和Wang[57]研究了無(wú)機(jī)汞在幾種海洋浮游植物中的生物轉(zhuǎn)化，同樣發(fā)現(xiàn)β-HgS是藻細(xì)胞內(nèi)最主要的汞累積形態(tài)(20%～90%)，且β-HgS占細(xì)胞內(nèi)累積汞的比例與藻細(xì)胞生長(zhǎng)率抑制呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，由此說(shuō)明合成β-HgS是浮游植物適應(yīng)無(wú)機(jī)汞脅迫的重要機(jī)制。大量的β-HgS形成也與之前所述的無(wú)機(jī)汞的亞細(xì)胞分布相一致，因?yàn)棣?HgS可在細(xì)胞壁上形成單晶或多晶顆粒，經(jīng)五步分離法后進(jìn)入細(xì)胞壁所在的細(xì)胞碎屑，故細(xì)胞碎屑是無(wú)機(jī)汞結(jié)合的主要亞細(xì)胞組分。酸堿還原法測(cè)定汞的礦化作用目前剛剛起步，由于缺乏純化步驟，可能高估β-HgS的作用(包含一些低分子量巰基化合物)，有待技術(shù)的進(jìn)一步提高，有條件的話可以使用較為昂貴的EXAFS法。而有關(guān)甲基汞最終能否轉(zhuǎn)化為硫化物晶體的研究目前尚屬空白。

3 總結(jié)與展望

汞是少數(shù)具有生物放大能力的金屬，但一般認(rèn)為無(wú)機(jī)汞不會(huì)被生物放大，而甲基汞則存在生物放大現(xiàn)象[68]。對(duì)海洋浮游植物的研究從食物鏈底端生物對(duì)不同汞形態(tài)的食物鏈傳遞差異提供了一定解釋：1)甲基汞比無(wú)機(jī)汞更容易在海洋浮游植物中累積(甲基汞的水相吸收遠(yuǎn)高于無(wú)機(jī)汞，相同濃度下對(duì)浮游植物的生長(zhǎng)抑制能力更強(qiáng))；2)甲基汞比無(wú)機(jī)汞更多地分布在可沿食物鏈傳遞部分，具有較大的食物鏈放大潛能。3)汞的食物鏈傳遞受浮游植物種類、密度影響[69-70]。但是，目前對(duì)汞在海洋浮游植物中研究的系統(tǒng)性和全面性都有待加強(qiáng)，今后應(yīng)從以下幾個(gè)方向深入開(kāi)展：

(1)汞在海洋浮游植物中的累積規(guī)律。前人對(duì)浮游植物的汞累積在實(shí)驗(yàn)室和野外都做了大量的工作，但仍然缺乏汞水相吸收和生物生長(zhǎng)速率這兩個(gè)決定汞累積的重要?jiǎng)恿W(xué)參數(shù)方面的研究。

(2)浮游植物致毒汞水平的研究。目前的研究認(rèn)為金屬的毒性不僅決定于其生物累積量，也取決于其亞細(xì)胞分布[71-72]，如何有效地結(jié)合這些理論和方法評(píng)估汞的毒性仍是一個(gè)很大的挑戰(zhàn)。

(3)汞在海洋浮游植物體內(nèi)的轉(zhuǎn)化及對(duì)食物鏈高營(yíng)養(yǎng)級(jí)生物的影響。汞在細(xì)菌細(xì)胞內(nèi)的生物轉(zhuǎn)化研究較多，而在海洋浮游植物中的研究尚處于起步階段，且其轉(zhuǎn)化機(jī)理仍不明確。

(4)室內(nèi)模擬實(shí)驗(yàn)與現(xiàn)場(chǎng)觀測(cè)試驗(yàn)的有機(jī)結(jié)合。目前有關(guān)浮游植物對(duì)汞累積和毒性響應(yīng)的研究，多在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)進(jìn)行，處理時(shí)間較短、暴露濃度較高，在今后的工作中有必要加強(qiáng)真實(shí)環(huán)境濃度條件下汞對(duì)海洋浮游植物的長(zhǎng)期效應(yīng)研究。

另外，在海洋污染日趨嚴(yán)重的情況下，僅僅從單一汞污染研究得到的結(jié)論并不能解決我們遇到的實(shí)際問(wèn)題，復(fù)合污染下汞的累積和毒性研究將成為生態(tài)毒理學(xué)領(lǐng)域的一個(gè)重要課題。

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BioaccumulationandToxicityofMercuryinMarinePhytoplankton

Wu Yun1, Wang Wenxiong2,*

1. Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China2. Division of Life Science, The Hong Kong University of Science and Technology, Clear Water Bay, Kowloon, Hong Kong, China

7 May 2014accepted16 June 2014

Phytoplankton is the primary producer of marine ecosystem, and are also a source of mercury accumulation in many aquatic animals. This paper reviews the accumulation, toxicity and transformation of two major mercury species (inorganic mercury and methylmercury) in marine phytoplankton. Based on the biokinetic model, mercury accumulation in phytoplankton is a combined result of mercury uptake and growth dilution, which are dependent on the algal species, metal speciation and environmental factors. Accumulated mercury is then transported into different subcellular pools where mercury may produce toxicity or be detoxified by biotransformation (including mercury reduction, chelation and mineralization). Finally, perspectives for future research in the area of mercury-phytoplankton interactions are discussed.

mercury; marine phytoplankton; bioaccumulation; toxicity

國(guó)家重點(diǎn)基礎(chǔ)研究發(fā)展計(jì)劃(No. 2013CB430004)

毋赟(1987-)，女，博士，助理研究員，研究方向?yàn)樯鷳B(tài)毒理學(xué)，E-mail: lanzhihe322@gmail.com；

*通訊作者(Corresponding author)，E-mail: wwang@ust.hk

10.7524/AJE.1673-5897-20140507002

2014-05-07錄用日期：2014-06-16

1673-5897(2014)5-810-09

： X171.5

： A

王文雄(1965—)，講座教授，長(zhǎng)期從事金屬生態(tài)毒理學(xué)研究。已發(fā)表SCI論文300多篇。

毋 赟, 王文雄. 汞在海洋浮游植物中的生物累積和毒性效應(yīng)[J]. 生態(tài)毒理學(xué)報(bào)，2014, 9(5): 810-918

Wu Y, Wang W X. Bioaccumulation and toxicity of mercury in marine phytoplankton [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(5): 810-918 (in Chinese)