張晶，覃小麗，劉雄*

（西南大學食品科學學院，重慶400715）

膳食主成分對腸道微生物的影響研究進展

張晶，覃小麗，劉雄*

（西南大學食品科學學院，重慶400715）

飲食是影響腸道菌群組成和代謝的重要因素之一，更是最容易控制或改變的因素。飲食中大量營養(yǎng)成分的類型、數量及平衡狀態(tài)會影響腸道微生物的組成和數量；同樣，微生物會影響食物消化效率，并根據膳食底物產生特定的代謝產物，從而影響其他微生物及宿主健康。本文綜述膳食主要成分對腸道微生物組成及代謝的影響，旨在為腸道菌群研究及其飲食調控提供一定的思路和參考。

碳水化合物；蛋白質；脂肪；腸道微生物

腸道是人體重要的消化吸收場所，也是重要的免疫器官，同時其較為適宜的酸堿條件和營養(yǎng)底物為微生物的棲息提供了良好環(huán)境。腸道微生物的穩(wěn)定狀態(tài)及其代謝產物對于調節(jié)人體健康起到了重要作用，是世界各國科學家研究的熱點。多項研究［1-5］表明，腸道微生物對腸道疾病、糖尿病、肥胖、免疫系統(tǒng)發(fā)育和功能障礙及風濕性關節(jié)炎等致病機制有潛在作用。飲食是控制腸道微生物組成和代謝的主要原因之一，主要營養(yǎng)元素（碳水化合物、蛋白質和脂肪）的數量、種類及平衡對微生物有顯著影響。本文主要就三大營養(yǎng)素對腸道微生物的影響進行綜述，并探索其對人類健康的影響情況，以期對腸道微生物的進一步研究提供一定參考。

1　腸道微生物的組成及代謝

人體腸道微生物數量龐大且復雜，有成百上千種細菌，成人結腸內容物中，每1mL中就約有1011個菌體，它們與宿主間進行物質、能量及基因的交流，與人體構成了超級生物體（superorganism）。隨著研究的推進及分子生物技術的發(fā)展和應用，近年來研究者對腸道微生物的結構組成有了更深入的認識。研究顯示，人體的個體差異在常見的微生物群落中變化有限，在腸道中占主導地位的微生物菌落組成穩(wěn)定，數量也并不龐大［6］。Eckburg等［7］研究發(fā)現腸道微生物基本可分屬于厚壁菌門（Firmicutes）、擬桿菌門（Bacteroidetes）、變形菌門（Proteobacteria）、放線菌門（Actinobacteria）、疣微菌門（Verrucomicrobia）和梭桿菌門（Fusobacteria）六大門，其中擬桿菌門和厚壁菌門為主要優(yōu)勢菌群。隨后進一步將人類腸道微生物大致分為擬桿菌（Bacteroides）、普氏菌（Prevotella）及瘤胃球菌（Ruminococcus）3種［8］。雖然“核心菌群”非常相似，但其比例有限，且不同個體間相對含量和菌種類型也存在較大差異，“可變菌種”更是受到一系列因素的影響，如出生攜帶菌體種類［9］、宿主免疫系統(tǒng)的基因組成［10］、年齡和地理條件［11］以及飲食等。

腸道微生物包含的基因數目大概是人體自身基因數目的100倍，具有特殊的代謝功能。經過小腸的吸收，未被消化的膳食成分在大腸內由微生物進行發(fā)酵。宿主基因不能完全編碼植物多糖降解酶，而抗性淀粉、非淀粉多糖和寡糖等碳水化合物則依賴腸道微生物的酶進行有效降解。例如Ruminococcus champanellensis是結腸中分解纖維素最活躍的細菌［12］；布氏瘤胃球菌（Ruminococcus bromii）是發(fā)酵抗性淀粉的主要菌種［13］。這些聚合多糖發(fā)酵產生的乙酸、丙酸、丁酸等短鏈脂肪酸具有抑制結腸炎癥反應和腫瘤細胞增殖的作用。其中丁酸是腸道的主要能量來源，丙酸運輸至肝臟參與糖原異生，乙酸進入循環(huán)系統(tǒng)用于脂肪的生成。發(fā)酵終產物氣體中氫氣和甲烷常用來檢測腸易激綜合征患者乳糖、葡萄糖耐受情況以及小腸細菌過度生長。盡管強調結腸氣體潛在致炎性及致癌性，但新的研究顯示，這些氣體對結腸健康也存在有益影響，例如氫氣具有一定抗氧化的特性，結腸內生理性氫氣濃聚物能夠保護腸黏膜免受氧化損傷［14］。相比于碳水化合物的發(fā)酵，微生物對膳食脂肪和蛋白質的代謝會導致大腸內有害代謝產物的形成（如氨、胺類），這些有害代謝產物可能會改變腸組織形態(tài)，促進腸道腫瘤的發(fā)生。當膳食底物有限時，結腸微生物還會代謝宿主內源底物，如酶、脫落的腸壁細胞及黏蛋白［15］。

2　飲食結構對腸道微生物的影響

腸道微生物組成和結構隨著不同人群膳食習慣及營養(yǎng)因子的攝入不同而存在較大差異。通過對腸道微生物宏基因組測序及與聚合酶鏈式反應（polymerase chain reaction，PCR）技術聯合應用等手段監(jiān)測發(fā)現，長期以蛋白質和脂肪為主要膳食成分的人群腸道中擬桿菌屬占主導地位，而以糖類為主要膳食成分的人群腸道中普氏菌屬占核心地位；富含高飽和脂肪酸的膳食能夠改變腸道微生物組成并促進其他細菌的增殖［16］。

飲食對腸道的影響可追溯到嬰兒出生后。斷奶前純母乳喂養(yǎng)的嬰兒腸道內以雙歧桿菌為優(yōu)勢菌［17］，而配方奶粉喂養(yǎng)的嬰兒腸道內難辨梭狀芽孢桿菌（Clostridium difficile）比例過高，這些細菌與過敏和哮喘的發(fā)病有關［18］。目前針對不同喂養(yǎng)方式對腸道微生物發(fā)育的研究結果存在很多爭議，仍是國內外嬰兒營養(yǎng)研究的熱點。飲食結構的改變能明顯影響腸道微生物的組成和代謝。從正常飲食切換至肉食或素食為主的飲食后，人類腸道微生物的數量和種類，甚至是行為方式都會在1d之內發(fā)生改變［19］，而長期的飲食習慣對腸道微生物組成具有深遠影響，可能會塑造宿主體內某些特殊的菌種。例如，長期以海藻類植物為食的日本人群腸道中含有能夠分泌藻類代謝酶的微生物［20］。歐洲成年人的糞便中微生物區(qū)系與美國成年人類似，而同樣飲食消耗大量植物多糖的馬維拉與印第安人腸道微生物集群相似［21］。素食會引起健康成年人腸道內腸桿菌、梭菌數量減少，擬桿菌數量升高［22］；研究發(fā)現非洲農村飲食兒童較西方飲食兒童腸道內擬桿菌屬細菌數量更多，厚壁菌屬細菌數量較少［23］，且Prevotella、Xylanibacter和Treponema3種細菌僅存在于非洲兒童體內，它們更擅長分解植物纖維組分，會產生更多的短鏈脂肪酸保護腸道，研究人員推測這或許是以高纖維飲食為主的非洲村落幾乎沒人患腸道傳染病的原因。

不同的飲食結構會引起腸道微生物種類、數量及其代謝活動的變化，同時也會刺激腸道炎癥和免疫反應發(fā)生改變。目前，人類飲食干預腸道微生物的資料較為匱乏，且受試人員少、受試時間多為短期，對于飲食調節(jié)腸道微生態(tài)的作用機制仍沒有合理解答，需要進一步研究。

3　膳食碳水化合物對腸道微生物的影響

每天大概有20～60g的抗性淀粉和低聚糖等膳食碳水化合物可避免宿主酶的消化到達結腸。改變碳水化合物的攝入量及類型可明顯而迅速地影響受試者腸道微生物及其代謝產物。

3.1抗性淀粉

抗性淀粉（resistance starch，RS）能夠避免小腸的消化，到達結腸并在微生物的作用下發(fā)酵產生短鏈脂肪酸，改善腸道環(huán)境，目前國內外對抗性淀粉影響腸道微生態(tài)的研究逐步深入。在一項人類膳食干預實驗中，當受試者從正常飲食轉向抗性淀粉豐富的飲食后，布氏瘤胃球菌（Ruminococcus bromii）數量增加了2倍左右［24］。人類腸道中淀粉降解菌類型不同，它們對不同淀粉的利用能力不同，飲食中公認的抗性淀粉主要有4類，不同類型的抗性淀粉對菌體組成有不同的影響。在添加RS3的飲食干預實驗中，受試者糞便細菌群隨時間變化，硬壁菌門布氏瘤胃球菌（Ruminococcus bromii）和直腸真桿菌（Eubacterium rectal）對RS3反應最為敏感，抗性淀粉發(fā)酵量超過95%［25］。食用RS2的志愿者糞便中布氏瘤胃球菌和直腸真桿菌數量明顯提高，食用RS4的志愿者體內青春雙歧桿菌（Bifi dobacterium adolescentis）和吉氏副擬桿菌（Parabacteroides distasonis）豐富度提高［26］。過去認為擬桿菌和青春雙歧桿菌是人類大腸降解抗性淀粉的主要菌種，近年的一項實驗表明，布氏瘤胃球菌和青春雙歧桿菌較多形擬桿菌（Bacteroides thetaiotaomicron）和直腸真桿菌對RS2和RS3具有更高的代謝活性，而后兩種菌盡管對RS2、RS3活性較低，但可有效利用高壓處理淀粉和非抗性淀粉［13］。

3.2功能性低聚糖

功能性低聚糖（functional oligosaccharide）是一類不能被人體酶解、在小腸中不被吸收的低聚糖，廣泛存在于自然界中。它們可以到達大腸產生大量短鏈脂肪酸，具有促進雙歧桿菌、乳酸桿菌增殖，抑制腸桿菌、沙門氏菌等腸道有害菌的生理功能，是典型的益生元，其中對低聚果糖和低聚半乳糖的研究最為廣泛。

體外實驗顯示低聚果糖能夠快速發(fā)酵產氣，并較阿拉伯膠、豌豆表皮纖維及混合纖維（阿拉伯膠、豌豆皮纖維、低聚果糖和菊糖）產生更多的短鏈脂肪酸，降低體系pH值［27］。人類飲食實驗中補充的菊糖與低聚果糖混合物能夠刺激雙歧桿菌，尤其是青春雙歧桿菌和普拉梭菌（Feacalibacterium prausnitzii）增殖［28］；另一研究顯示，補充低聚果糖后，雙歧桿菌和產氣柯林斯菌（Collinsella aerofaciens）增殖［29］，產生的乳酸還可以被霍氏真桿菌（Eubacterium hallii）和（Anaerostipes caccae）繼續(xù)轉化為丁酸。低聚半乳糖（galactooligosaccharides，GOS）是母乳中一種重要成分，早期就有研究顯示0.12g/kg（以體質量計）的低聚半乳糖補充劑量即可有助于抑制病原細菌的生長，減緩腸道菌紊亂［30］。目前許多配方奶粉含有低聚半乳糖，但實際上配方奶粉和母乳喂養(yǎng)的嬰兒腸道增殖細菌種類仍有所不同［31］。低聚半乳糖補充劑能夠刺激雙歧桿菌尤其是青春雙歧桿菌和鏈狀雙歧桿菌（Bifi dobacterium catenulatum），也有報道稱其增加了成年人普拉梭菌（Faecalobacterium prausnitzii）的數量［32］，該菌具有抗腸道炎癥的特性。

低聚果糖和低聚半乳糖很有希望應用于預防非抗生素相關的腸道疾病，但對于抗生素相關性腹瀉的預防效果研究較少，且實驗結果存在一定矛盾。有些研究顯示在抗生素治療過程中增加益生元攝入可提高腸道雙歧桿菌的數量，另一些研究表明雙歧桿菌數量無變化，甚至會減少。近期一項體外抗生素發(fā)酵實驗顯示添加4.2mg/mL GOS后，細菌恢復狀況依賴于抗生素的種類和劑量，盡管隨著GOS的降解，有益微生物數量有所恢復，但代謝活性仍受到抗生素的抑制，短鏈脂肪酸濃度顯著降低［33］。

4　膳食蛋白質對腸道微生物的影響

每天大約有12～18g蛋白質可抵達人體結腸，這些蛋白質包括膳食蛋白質殘渣和小腸分泌的酶類，其中蛋白質殘渣的含量約為攝入蛋白的10%，其比例取決于食用的蛋白質的種類和數量。人類糞便中已鑒定的降解蛋白質的細菌主要是擬桿菌屬（尤其是B. fragilis）、梭桿菌屬產氣莢膜桿菌（Clostridium perfringens）、丙酸桿菌（Propionibacterium）、鏈球菌（Streptococcus）、芽孢桿菌（Bacillus）和葡萄球菌（Staphylococcus）。蛋白質在結腸中分解、更新，為細菌提供氮元素和氨基酸，氨基酸也可以被某些細菌發(fā)酵，例如消化球菌屬（Peptococcus）、氨基酸球菌屬（Acidaminococcus）、韋榮球菌屬（Veillonella）等［34］。結腸末端碳水化合物很少，腸腔pH值接近中性，氨基酸的發(fā)酵可以作為結腸末端的能量來源。

蛋白質發(fā)酵相對于碳水化合物會產生更為多樣化的代謝產物，氨基酸在結腸中脫氨基可生成支鏈脂肪酸（包括異丁酸、2-甲基丁酸乙酯和異戊酸）和氨；大部分的氨會被迅速吸收，由肝臟代謝為尿素隨尿液排出。芳香族氨基酸可發(fā)酵產生酚類和吲哚類化合物，含硫氨基酸如蛋氨酸、胱氨酸等會在硫酸鹽還原菌的作用下生成H2S，結腸中高濃度的硫化物可能與潰瘍性結腸炎相關。氨基酸和肽的脫羧基作用也會產生胺類，結果顯示胺的形成與梭狀芽孢桿菌有關［34］，通過一般大鼠和無菌鼠對比實驗證實腸道微生物參與亞硝胺的形成，但值得注意的是，大多數具有產亞硝胺能力的細菌是好氧菌，在大腸厭氧環(huán)境中難以生存，所以腸道微生物對亞硝胺的形成作用是有限的。

目前評價膳食蛋白質對腸道微生物組成影響的研究很少，主要關注在發(fā)酵產物變化的測定方面。Dominika等［35］對糖化豌豆蛋白對人體腸道菌群的影響進行了研究，糖化豌豆蛋白能夠影響腸道共生菌的生長，尤其是乳酸桿菌和雙歧桿菌數量顯著提高，短鏈脂肪酸水平也相應提高。Mills等［36］研究糖化牛血清白蛋白對潰瘍性結腸炎結腸微生物組成及發(fā)酵的影響，并以天然牛血清白蛋白作為對照，結果顯示糖化牛血清白蛋白顯著提高了病人腸道有害菌如擬桿菌、梭狀芽孢桿菌和硫酸鹽還原菌的數量，雙歧桿菌和直腸真桿菌數量減少；同時短鏈脂肪酸濃度顯著下降，但對照組短鏈脂肪酸（shortchain fatty acid，SCFA）水平明顯提升。近期一項研究將一系列已知菌株定殖到無菌小鼠腸道中，并每兩周提供分別含酪蛋白、玉米油、玉米淀粉和蔗糖成分的特制飲食，結果顯示飲食的改變可以影響定殖菌種的相對豐富度；特別注意的是所有定殖菌種的豐富度均和酪蛋白顯著相關，其中隨著酪蛋白添加水平的提高，E. rectale、Desulfovibrio piger和Marvinbryantia formatexigens數量減少［37］。在代謝產物方面，研究發(fā)現動物蛋白可降低腸道中短鏈脂肪酸的濃度，提高腸道pH值和支鏈脂肪酸及氨的濃度；高紅肉消耗人群糞便中硫化物和氮亞硝基化合物及甲酚的濃度升高［34］。

目前許多控制體質量和減肥等方法多采用高蛋白飲食，這會促進腸道有害發(fā)酵產物的生成，威脅腸道健康。碳水化合物的補充可以促進細菌繁殖，限制蛋白質分解發(fā)酵，從而減小上述有害代謝產物的生成。例如抗性淀粉的加入提高了糞便中短鏈脂肪酸的含量，并降低了蛋白質代謝產物支鏈脂肪酸、氨和酚類的濃度［38-39］；阿拉伯低聚木糖能夠顯著影響大腸中蛋白質-碳水化合物發(fā)酵平衡，增加結腸內容物短鏈脂肪酸含量，減少蛋白質水解有害產物對甲酚和苯酚的含量［40］。關于益生元、益生菌、合生元等對蛋白質發(fā)酵產物的影響已有相關文獻進行總結，此處不再贅述。

研究證據清晰地說明改變碳水化合物與蛋白質的平衡改變了發(fā)酵產物的分布，但相關微生物組成的變化尚不清楚，相關研究有待加強，以對營養(yǎng)成分改變影響微生物及其代謝的情況有更進一步的解釋。

5　膳食脂肪對腸道微生物的影響

膳食脂肪主要在小腸內吸收，一項研究顯示13C標記的膳食脂肪酸7%可隨糞便排出體外［41］。膳食脂肪對人類腸道菌群影響的研究相對較少。高脂飲食相對于低脂飲食糞便中短鏈脂肪酸濃度顯著降低，丁酸濃度和雙歧桿菌數量減少尤為明顯［42］，該研究中高脂肪飲食碳水化合物含量低，低脂肪飲食中碳水化合物含量高，而碳水化合物成分對微生物及其活動均有顯著影響，該實驗未能明確影響微生物組成和代謝的決定性因素是膳食中的高脂肪，還是較低濃度的碳水化合物，亦或是兩者協調作用。研究顯示，高脂飲食的小鼠腸道中擬桿菌（Bacteroides）數量明顯減少，E. rectale、C. coccoides作為優(yōu)勢菌群，而雙歧桿菌數量也均有減少［43］。Zhang Chenghong等［44］研究發(fā)現，高脂膳食誘發(fā)小鼠肥胖過程中，其腸道微生物發(fā)生了顯著改變，且這種反應是可逆的，即恢復正常飲食后肥胖體征未變化，而腸道微生物區(qū)系與對照組無差異。限制西方飲食中脂肪的攝入量后，實驗小鼠腸道擬桿菌（Bacteroidetes）豐富度上升，柔膜菌（Mollicutes）［45］和直腸真桿菌（E. reclate）［46］數量降低。有研究者以添加魚油的高脂飼料（長鏈n-3脂肪酸豐富）作為對比，進行了關于高n-6多不飽和脂肪酸飲食對老年小鼠腸道微生態(tài)影響的研究。結果顯示，n-6多不飽和脂肪酸可促進細菌過度繁殖，抑制擬桿菌和硬壁菌門的細菌繁殖，引起老年小鼠腸道微生態(tài)失調；魚油的添加可“修復”這種失調，恢復腸道正常菌群組成。高脂飲食引起了腸道輕微炎癥反應，氧化應激性提高，同時加劇了胃腸道微生態(tài)失衡的產生［47］。

我們應該注意到，高脂肪飲食包含著不同類型的脂肪，高脂飲食和對照組飲食包涵著不同類型的可發(fā)酵性膳食纖維，所以對于不同的研究結果是很難直接對比的。

動物實驗研究表明，高脂肪、無碳水化合物飲食對人體健康的負面影響可以通過添加益生元進行改善。實驗證明，在高脂飲食中添加小麥低聚木糖可恢復雙歧桿菌亞種（Bifidobacteria spp.）的數量，提高葡萄糖耐量，降低促炎細胞因子的表達［48］。高脂飲食導致羅氏菌（Roseburia）數量明顯降低，而其數量與體質量增加，膽固醇血癥以及脂肪酸吸收代謝相關基因的表達存在顯著負相關，通過加入阿拉伯木聚糖可恢復羅氏菌的數量，雙歧桿菌數量有所提高，炎癥因子水平隨之降低［49］。

6　結語

飲食結構的改變能夠顯著影響腸道健康。含有高非消化性碳水化合物的飲食顯然對腸道健康更有益，這些碳水化合物可以到達結腸，被微生物利用、發(fā)酵，并限制了蛋白質和脂肪的攝入量。飲食中益生元的添加能夠促進腸道中益生菌的增殖，刺激短鏈脂肪酸的生成，降低腸道pH值，抑制病原菌。

腸道微生態(tài)與人體健康息息相關，可以通過飲食干預對其進行有效調節(jié)。然而腸道菌群龐大而復雜，分離鑒定技術對微生物數量有一定要求，與人體健康相關的具體菌種及其發(fā)揮作用的機制仍沒有解開。相信隨著生物技術的進步以及宏基因組學、轉錄組學、宏蛋白質組學和代謝組學等聯合應用，我們對腸道微生態(tài)系統(tǒng)會有進一步的認識，對飲食與腸道菌群相互作用的理解會更為清晰透徹。

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A Review of the Influence of Major Dietary Macronutrients on the Gut Microbiota

ZHANG Jing，QIN Xiaoli，LIU Xiong*
（College of Food Science，Southwest University，Chongqing400715，China）

Diet is one of the major and easiest factors to change or control the composition and metabolism of the gut microbiota.The type，amount and balance of the main dietary macronutrients have a great impact on the population and species of the intestinal microbiota.Meanwhile，the intestinal microbiota can affect the degradation of foods，other bacteria and host health by producing particular metabolites according to substrates.This paper reviews the influence of main dietary macronutrients on the gut microbiota，aiming to provide further understanding of how diet modulates the composition and metabolism of the gut microbiota and new ideas to regulate them through diet.

carbohydrate；protein；fat；gut microbiota

TS201.4

A

1002-6630（2015）05-0305-05

10.7506/spkx1002-6630-201505053

2014-04-02

張晶（1990—），女，碩士研究生，研究方向為食品化學與營養(yǎng)學。E-mail：xuanyuanjj@sina.com

劉雄（1970—），男，教授，博士，研究方向為碳水化合物功能與利用、食品營養(yǎng)學。E-mail：liuxiong848@hotmail.com