王寅初，秦 松

（中國(guó)科學(xué)院煙臺(tái)海岸帶研究所，山東煙臺(tái)264003）

真核藻類(lèi)進(jìn)化的研究進(jìn)展與存在問(wèn)題

王寅初，秦 松

（中國(guó)科學(xué)院煙臺(tái)海岸帶研究所，山東煙臺(tái)264003）

研究藻類(lèi)的進(jìn)化歷史對(duì)理解生命起源與進(jìn)化有著承前啟后的重要意義，然而多年來(lái)國(guó)內(nèi)許多資料中仍然沿用陳舊的藻類(lèi)進(jìn)化理論和觀點(diǎn)，帶有時(shí)代局限性的色素決定論“三條進(jìn)化路線”的觀點(diǎn)用于描述藻類(lèi)進(jìn)化路徑不盡準(zhǔn)確，而“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論的推測(cè)用于解釋藻類(lèi)進(jìn)化原理并不合理。綜述了國(guó)外藻類(lèi)進(jìn)化研究中對(duì)“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論的批判，以及目前國(guó)際最有影響力的關(guān)于藻類(lèi)進(jìn)化的囊泡藻假說(shuō)的相關(guān)研究進(jìn)展。最后基于藻類(lèi)進(jìn)化的公認(rèn)進(jìn)展對(duì)國(guó)內(nèi)外藻類(lèi)分類(lèi)方法作了比較，指出國(guó)內(nèi)落后于國(guó)際前沿的若干問(wèn)題所在，希望為解開(kāi)藻類(lèi)進(jìn)化工作者入門(mén)時(shí)因?yàn)檫@些問(wèn)題而常常遇到的困惑提供一些關(guān)鍵前沿理論參考。

藻類(lèi)進(jìn)化；色素決定論；“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論；囊泡藻假說(shuō)

藻類(lèi)是光合自養(yǎng)的低等生物，從微米計(jì)的微藻到長(zhǎng)達(dá)百米的巨藻，種類(lèi)繁多。藻類(lèi)是真核生物進(jìn)化、葉綠體起源、植物起源與進(jìn)化等研究的良好材料，研究藻類(lèi)的進(jìn)化歷史對(duì)理解生命起源與早期進(jìn)化有著非常重要的意義。在中國(guó)藻類(lèi)學(xué)研究的歷史上，藻類(lèi)的進(jìn)化也是十分關(guān)鍵的中心課題。1979年10月中國(guó)藻類(lèi)學(xué)會(huì)成立之后的次年召開(kāi)了第一屆藻類(lèi)學(xué)術(shù)討論會(huì)。會(huì)議中，曾呈奎院士和周百成教授在《關(guān)于藻類(lèi)植物進(jìn)化的若干問(wèn)題》一文中指出：在植物的進(jìn)化過(guò)程中，藻類(lèi)介于細(xì)菌和高等植物之間，由于藻類(lèi)處于這種承前啟后的地位，藻類(lèi)的進(jìn)化就成為十分重要的問(wèn)題［1-2］。

藻類(lèi)可分為原核藻類(lèi)（即藍(lán)藻，又稱(chēng)藍(lán)綠藻、藍(lán)細(xì)菌）和真核藻類(lèi)。國(guó)際學(xué)術(shù)界事實(shí)上已經(jīng)普遍地把藻類(lèi)（algae）限定為真核藻類(lèi)，而把藍(lán)藻歸為細(xì)菌。藻類(lèi)分類(lèi)與進(jìn)化研究中，最復(fù)雜的恰恰就是真核藻類(lèi)。

真核藻類(lèi)分類(lèi)按照傳統(tǒng)方法，通常分為10個(gè)主要的門(mén)，即隱藻門(mén)、甲藻門(mén)、金藻門(mén)、黃藻門(mén)、硅藻門(mén)、褐藻門(mén)、紅藻門(mén)、裸藻門(mén)、綠藻門(mén)和輪藻門(mén)。這也是目前國(guó)內(nèi)許多教材及論文中常用的分類(lèi)方法。為了解釋這些門(mén)類(lèi)之間的分類(lèi)關(guān)系和演化歷史，國(guó)內(nèi)外許多網(wǎng)絡(luò)科普資料乃至教材與論文沿用了《關(guān)于藻類(lèi)植物進(jìn)化的若干問(wèn)題》一文中基于光合色素和光照適應(yīng)之間關(guān)系的假說(shuō)推論［2］，簡(jiǎn)稱(chēng)“色素決定論（chromatic determinism）”。這個(gè)理論在當(dāng)時(shí)極具創(chuàng)新性和科學(xué)性，十分可貴，受到了國(guó)內(nèi)外藻類(lèi)學(xué)界的廣泛贊譽(yù)。色素決定論把真核藻類(lèi)的進(jìn)化分為3條路線：1）葉綠素a+d路線，又稱(chēng)“紅藍(lán)”路線，包括紅藻以及與其進(jìn)化關(guān)系最為密切的藍(lán)藻；2）葉綠素a+b路線，又稱(chēng)“綠色”路線，包括裸藻、綠藻和輪藻；3）葉綠素a+c路線，又稱(chēng)“雜色”路線，包括隱藻、甲藻、硅藻、金藻、黃藻和褐藻等。同時(shí)，為了解釋這3條進(jìn)化路線，常常把這三者對(duì)應(yīng)到不同水深下的不同光質(zhì)，比如綠藻的整體吸收光譜波峰偏紅光區(qū)，生活在淺水，紅藻的整體吸收光譜波峰偏藍(lán)綠光，生活在深水，褐藻處于中間位置，由此藻類(lèi)進(jìn)化適應(yīng)了不同的水深。這個(gè)關(guān)于藻類(lèi)光照適應(yīng)的理論最早由德國(guó)藻類(lèi)學(xué)家Engelmann于1882年提出［3］，后來(lái)被廣泛引申到解釋藻類(lèi)進(jìn)化的論述中（“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論，theory of complementary chromatic adaptation）。

這個(gè)關(guān)于藻類(lèi)進(jìn)化與適應(yīng)的理論看上去似乎合理，但是仍然帶有相當(dāng)大的主觀性，容易引起對(duì)科學(xué)問(wèn)題的誤判。原綠藻就是一個(gè)很好的反例，而色素決定論曾認(rèn)為原綠藻是從設(shè)想的原鞭藻沿著“綠色”路線進(jìn)化出綠藻［2］。通過(guò)包括16S rDNA基因等大量的分子生物學(xué)證據(jù)驗(yàn)證，盡管兩者有著近似的色素組成，原核的原綠球藻最終被發(fā)現(xiàn)和真核的綠藻其實(shí)沒(méi)有直接的進(jìn)化關(guān)系［4］。這種觀點(diǎn)的誤導(dǎo)性還經(jīng)常體現(xiàn)在具體的應(yīng)用方面。比如紅藻的紫菜在色澤上并非越紅（或紫）越好，而是越綠才更健康更具高品質(zhì)，同理還有海帶。這是連許多初級(jí)的藻類(lèi)學(xué)工作者都會(huì)誤判的生活常識(shí)，和主觀臆測(cè)的藻類(lèi)“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)觀點(diǎn)相悖?，F(xiàn)代分子生物學(xué)的證據(jù)表明藻類(lèi)進(jìn)化的歷史遠(yuǎn)比人類(lèi)想象的要復(fù)雜得多，“三條進(jìn)化路線”的觀點(diǎn)也無(wú)法完整準(zhǔn)確地概況藻類(lèi)的進(jìn)化歷史，難以避免有一定的時(shí)代局限性，尤其是其中“雜色”路線所涵蓋的藻類(lèi)的起源與進(jìn)化，至今都沒(méi)有可以完全證實(shí)的定論［5］。而Engelmann關(guān)于“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)的推測(cè)則缺乏實(shí)證，其實(shí)并不合理［6］。

1 Dring基于理論模型的證明

Engelmann“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)的理論在20世紀(jì)60年代后開(kāi)始受到了質(zhì)疑［6］，不支持該理論的證據(jù)來(lái)自野外觀測(cè)、實(shí)驗(yàn)室結(jié)果和不同水深的生態(tài)學(xué)觀測(cè)等。Dring［6］根據(jù)不同水體環(huán)境中的光質(zhì)光強(qiáng)的變化，利用理論計(jì)算模型檢驗(yàn)了底棲海藻光合作用對(duì)光照變化的適應(yīng)性。計(jì)算結(jié)果發(fā)現(xiàn)，除了在最清澈的大洋水體中，紅藻在各個(gè)水體類(lèi)型的各種水深中都有非常好的適應(yīng)性，包括在海水表面。底棲的綠藻、褐藻和紅藻在垂直方向上的分布特征和水深沒(méi)有相關(guān)性。這表明，光質(zhì)不是影響這3類(lèi)海藻分布的主要因素。另外，他綜述了各種藻類(lèi)生理學(xué)的證據(jù)并且發(fā)現(xiàn)這些證據(jù)都表明海藻在不同深度時(shí)體內(nèi)色素組成的變化只是對(duì)低光照的響應(yīng)，而不是光質(zhì)。

Dring的工作證明了“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論是不正確的。實(shí)際生產(chǎn)中，海帶和紫菜也并非養(yǎng)殖在深水中，而且優(yōu)良品質(zhì)的藻體都是偏綠為佳，這能夠用Dring的工作來(lái)解釋。

2 囊泡藻假說(shuō)與復(fù)雜的真核藻類(lèi)進(jìn)化

真核藻類(lèi)是一大類(lèi)低等光合生物的統(tǒng)稱(chēng)，不是單系群，也不能簡(jiǎn)單地只是把它們看作微生物與高等植物之間的過(guò)渡進(jìn)化類(lèi)群。目前國(guó)際上有關(guān)藻類(lèi)進(jìn)化與分類(lèi)最有影響力的Cavalier-Smith于1999年提出的囊泡藻界假說(shuō)（the chromalveolate hypothesis）［7-8］。這個(gè)假說(shuō)在當(dāng)前藻類(lèi)進(jìn)化的研究當(dāng)中已經(jīng)取得了大多數(shù)藻類(lèi)學(xué)家的共識(shí)，但仍然有一定爭(zhēng)議性［5,7］。

如圖1所示，囊泡藻界假說(shuō)認(rèn)為，藍(lán)藻通過(guò)初級(jí)內(nèi)共生后，演化出3大類(lèi)現(xiàn)存的藻類(lèi)，分別是紅藻、綠藻和灰藻。綠藻進(jìn)一步進(jìn)化發(fā)展出適應(yīng)陸地生活的高等植物，而紅藻通過(guò)一系列次級(jí)內(nèi)共生，成為隱藻、定鞭藻、甲藻、不等鞭毛藻（Heterokontophyta,亦譯：異鞭藻）等眾多藻類(lèi)的唯一共同祖先。有的囊泡藻類(lèi)后來(lái)失去了光合作用的能力成為頂復(fù)門(mén)等原生生物類(lèi)群。該理論得到了大量分子證據(jù)的支持［8］。

藻類(lèi)的進(jìn)化是非常復(fù)雜又富有驚人進(jìn)化特征的。紅藻以及囊泡藻后代質(zhì)體中的Rubisco基因是從α-變形菌中水平基因轉(zhuǎn)移而來(lái)［9］，這個(gè)難以想象的進(jìn)化現(xiàn)象被發(fā)現(xiàn)者Delw iche和Palmer在其論文題目中形容為“Rampant（狂暴的；奔放的）”［9］。美國(guó)Rutgers大學(xué)Bhattacharya課題組在2009年的研究發(fā)現(xiàn)硅藻的核基因組中竟然有超過(guò)1700個(gè)基因來(lái)自綠藻，占總基因數(shù)的16%。這說(shuō)明囊泡藻很可能是原始紅藻和綠藻的混合體［10］，進(jìn)一步刷新了藻類(lèi)學(xué)家對(duì)藻類(lèi)進(jìn)化的想象。

圖1 Cavalier-Sm ith囊泡藻界學(xué)說(shuō)［8］的圖示（改編自Moustafa等［11］）Fig 1 Illustration of the chromavelate hypothesisby Cavalier-Sm ith注：不等鞭毛藻亦譯為異鞭藻。

3 國(guó)內(nèi)外的對(duì)比與建議

藻類(lèi)的進(jìn)化是復(fù)雜的，但鑒于其進(jìn)化地位對(duì)于理解生命的起源與進(jìn)化又是至關(guān)重要的。當(dāng)前國(guó)際上關(guān)于藻類(lèi)進(jìn)化問(wèn)題的大量研究都繞不開(kāi)囊泡藻假說(shuō)，因此熟悉這一假說(shuō)并且對(duì)色素決定論和“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論進(jìn)行去偽存真地思考，對(duì)理解藻類(lèi)的進(jìn)化有著重要的意義。

然而，國(guó)內(nèi)專(zhuān)門(mén)的藻類(lèi)學(xué)教材較少，而一般的植物學(xué)教材中藻類(lèi)部分卻常常缺少藻類(lèi)學(xué)家的參與，一些陳舊的理論和觀點(diǎn)容易限制新一代的年輕科學(xué)工作者。典型的例子比如10個(gè)門(mén)的分類(lèi)方法會(huì)把硅藻和褐藻分列為兩個(gè)門(mén)。而這兩大類(lèi)群，早在20世紀(jì)70年代就已證明有著明確的親緣關(guān)系［12］，并且在van den Hoek等［12］分類(lèi)系統(tǒng)中同歸于不等鞭毛藻門(mén)下，后來(lái)被囊泡藻假說(shuō)系統(tǒng)［8］接受，自20世紀(jì)90年代起就已經(jīng)被國(guó)際藻類(lèi)學(xué)界所公認(rèn)?，F(xiàn)今國(guó)際最知名的藻類(lèi)學(xué)教材均采用這些已經(jīng)公認(rèn)的分類(lèi)方法，如Hoek編著的《Algae:an introduction to phycology》［13］，Lee編著的《Phycology》［14］以及最新的Barsanti and Gualtieri編著的《Algae:anatomy,biochem istry,and biotechnology》［15］。如果沒(méi)有在這些知識(shí)上和世界接軌，剛?cè)腴T(mén)的藻類(lèi)學(xué)工作者很容易覺(jué)得迷惘，無(wú)法理解微小的硅藻和“龐大”的褐藻為何有如此近的親緣關(guān)系。在他們的實(shí)際工作中，習(xí)慣了用舊分類(lèi)法在中國(guó)科學(xué)院淡水藻種庫(kù)（http://algae.ihb.ac.cn）中搜索到硅藻門(mén)，卻在NCBI GenBank（http://www.ncbi.nlm.nih.gov/）等使用通用新分類(lèi)法的多數(shù)國(guó)際數(shù)據(jù)庫(kù)搜索不到，因而感到不明所以。

因此，藻類(lèi)分類(lèi)和進(jìn)化的知識(shí)亟待更新，而面向?qū)W習(xí)藻類(lèi)學(xué)的研究生，一部與國(guó)際接軌又結(jié)合國(guó)內(nèi)傳統(tǒng)做到兼容的藻類(lèi)生物學(xué)教材也是藻類(lèi)學(xué)界長(zhǎng)久以來(lái)所期盼的。

［1］曾呈奎.前言［C］中國(guó)藻類(lèi)學(xué)會(huì).第一屆中國(guó)藻類(lèi)學(xué)術(shù)討論會(huì)論文集.北京:科學(xué)出版社,1983.

［2］曾呈奎,周百成.關(guān)于藻類(lèi)植物進(jìn)化的若干問(wèn)題［C］//中國(guó)藻類(lèi)學(xué)會(huì).第一屆中國(guó)藻類(lèi)學(xué)術(shù)討論會(huì)論文集.北京：科學(xué)出版社，1983:1-7.

［3］Engelmann TW.Farbe und assim ilation［M］.BotZtg,1882.

［4］Moore L R,Rocap G,Chisholm SW.Physiology and molecular phylogeny of coexisting Prochlorococcus ecotypes［J］.Nature, 1998,393(6684):464-467.

［5］Grzebyk D,Katz M E,Knoll A H,et al.Response to comment on "The evolution ofmodern eukaryotic phytoplankton"［J］.Science, 2004,306(5705):2191.

［6］Dring M J.Chromatic adaptation of photosynthesis in benthicmarine-algae-an examination of its ecological significance using a theoretical-model［J］.LimnolOceanogr,1981,26(2):271-284.

［7］Green B R.A fter the primary endosymbiosis:an update on the chromalveolate hypothesis and the origins of algaew ith Chl c［J］. Photosynth Res,2011,107(1):103-115.

［8］Cavalier-Smith T.Principles of protein and lipid targeting in secondary symbiogenesis:euglenoid,dinoflagellate,and sporozoan plastid origins and the eukaryote fam ily tree［J］.JEukaryot M icrobiol,1999,46(4):347-366.

［9］Delw iche C F,Palmer JD.Rampanthorizontal transfer and duplication of rubisco genes in eubacteria and plastids［J］.Mol Biol Evol,1996,13(6):873-882.

［10］Moustafa A,Beszteri B,Maier U G,etal.Genom ic footprintsof a cryptic plastid endosymbiosis in diatoms［J］.Science,2009,324 (5935):1724-1726.

［11］Moustafa A,Bhattacharya D,Reyes-prieto A.The chromalveolate hypothesis［M］.figsharehttp://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.97283.2012.

［12］Van Den Hoek C,Jahns H M.A lgen:Einführung in die Phykologie［M］.Georg Thieme Verlag,1978.

［13］Hoek C.A lgae:an introduction to phycology［M］.London:Cambridge University Press,1995.

［14］Lee R E.Phycology［M］.London:Cambridge University Press, 2008.

［15］BarsantiL,GualtieriP.Algae:anatomy,biochemistry,and biotechnology［M］.CRC press,2014.

Evolution of eukaryotic algae:am ini-review of progressand problem s

WANGYin-chu,QIN Song
(Yantai Instituteof Coastal Zone Research,ChineseAcademy of Sciences,Yantai264003,China)

Studying the evolutionary history of algae is of a hinge-like importance for understanding the origin and evolution of lives,towhichwasalready paid greatattention by Chinese phycologistsof the oldergeneration.However,some obsolete theoriesand viewpoints on algal evolution still dom inatemany domestic academ ic publications.The“three evolutionary pathways”of chromatic determ inism,which has some lim itations of times,is not precise for describing algal evolution.And the conjecture of the theory of complementary chromatic adaptation is not substantiated for explaining themechanism of algal evolution.This paper reviews criticisms on the theory of complementary chromatic adaptation,and proceedings related to the chromavelate hypothesis on algal evolution which is themost internationally influential.Furthermore,based on internationally recognized achievements on algalevolution,a comparison of algal taxonomy manner at home and abroad is performed and some problemswhere domestic studies lag behind are pointed out.It is expected to give some key frontier know ledge for beginners devoted to algal evolutionary studies by addressing the problems thatconfusing them.

algalevolution;chromatic determ inism;theory of complementary chromatic adaptation;chromavelate hypothesis

Q941.3

A

2095－1736（2015）03－0070－03

10.3969/j.issn.2095-1736.2015.03.070

2014-08-11；

2014-11-21

國(guó)家自然科學(xué)基金“藻紅蛋白適應(yīng)弱光機(jī)制”（Y211081011）；山東省杰出青年基金“分子海藻學(xué)”（Y031051011）

王寅初，助理研究員，研究方向?yàn)樵孱?lèi)分子適應(yīng)性進(jìn)化，E-mail：ycwang@yic.ac.cn；

秦 松，研究員，博導(dǎo)，研究方向?yàn)榉肿雍Ｔ鍖W(xué)，E-mail:sqin@yic.ac.cn。