范熠，韓北忠，陳晶瑜

（中國(guó)農(nóng)業(yè)大學(xué)食品科學(xué)與營(yíng)養(yǎng)工程學(xué)院食品質(zhì)量與安全北京實(shí)驗(yàn)室，北京100083）

食源性混合菌種生物被膜的形成與種間相互作用

范熠，韓北忠，陳晶瑜*

（中國(guó)農(nóng)業(yè)大學(xué)食品科學(xué)與營(yíng)養(yǎng)工程學(xué)院食品質(zhì)量與安全北京實(shí)驗(yàn)室，北京100083）

食源性微生物形成的生物被膜是食品生產(chǎn)加工中不容忽視的安全隱患，針對(duì)食品生產(chǎn)加工環(huán)境中廣泛存在的混合菌種生物被膜的研究仍處于起步階段。該文在現(xiàn)有的理論和研究結(jié)果基礎(chǔ)上，總結(jié)了食源性混合菌種生物被膜的形成規(guī)律，歸納介紹了混合被膜中微生物間以競(jìng)爭(zhēng)和共生為主的種間相互作用及其調(diào)控機(jī)制，旨在為食品領(lǐng)域混合菌種生物被膜的研究提供借鑒。

混合菌種；生物被膜；相互作用；食品安全

無論在發(fā)達(dá)國(guó)家還是在發(fā)展中國(guó)家，食源性病原微生物引起的感染和中毒一直是困擾公共衛(wèi)生和食品工業(yè)的難題。根據(jù)美國(guó)疾病控制中心的年度報(bào)告，僅在2013年，美國(guó)就發(fā)生了818起食源性疾病爆發(fā)事件，導(dǎo)致了13 360人次入院治療，16人死亡，14次食品召回事件［1］。美國(guó)每年有4.8億例食源性疾病的病例，其中0.94億是由于食源性致病菌引起的。研究表明，80%由微生物引起的食品安全事件包括食源性疾病，都是由生物被膜（biofilm）引起的。

1　概述

生物被膜是指微生物粘附于接觸表面，分泌胞外多聚物等黏性基質(zhì)，將自身包裹其中而形成的大量細(xì)菌聚集物［2］。生物被膜是微生物為適應(yīng)生存環(huán)境而采取的一種生存方式，自然環(huán)境下的生物被膜多是由多種菌種組成的混合菌種生物被膜（以下簡(jiǎn)稱為混合被膜），被膜中的細(xì)胞代謝率較低，一些細(xì)胞甚至處于休眠狀態(tài)，故對(duì)溫度、滲透壓、消毒劑、抗生素等的耐受性較游離態(tài)細(xì)胞更強(qiáng)，與單菌種被膜相比，混合被膜由于其組成菌的多樣性，適應(yīng)環(huán)境的能力也更強(qiáng)［3］。在食品生產(chǎn)的過程中，生物被膜可以粘附在食品加工設(shè)備表面、管道接口、操作臺(tái)面等，而且不易被日常清潔措施清除。此外，生物被膜態(tài)細(xì)菌的代謝活動(dòng)可以腐蝕設(shè)備，減少輸送管道的輸送容量，降低傳熱傳質(zhì)效率，增加動(dòng)力消耗［4］。尤其是食源性病原菌如蠟樣芽孢桿菌（Bacillus cereus）、大腸桿菌（Escherichia coli）、志賀氏菌（Shigella）、金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）、沙門氏菌（Salmonella）、單增李斯特氏菌（Listeria monocytogenes）等形成的細(xì)菌生物被膜，容易引起食品交叉污染，導(dǎo)致食品腐敗或疾病傳播的隱患，給食品安全帶來極大威脅。實(shí)際生產(chǎn)中，混合被膜污染嚴(yán)重影響著食品生產(chǎn)與安全?，F(xiàn)階段已有的研究多是以單菌種生物被膜為研究模型，研究生物被膜的形成調(diào)控機(jī)制、清除方法等。在食品領(lǐng)域生物被膜的研究目前僅僅針對(duì)幾種典型的食源性致病菌（如金黃色葡萄球菌、沙門氏菌、銅綠假單胞菌等），而且研究多集中于單一菌種純培養(yǎng)的生物被膜，但是在自然界中，與單一菌種生物被膜相比，混合被膜的存在更為廣泛［4］。近年來，學(xué)者們也紛紛在實(shí)驗(yàn)室建立混合被膜研究模型，期望更進(jìn)一步揭示生物被膜形成的機(jī)理，尋找更高效可行的清除方法。

2　混合被膜的形成

生物被膜的形成過程主要分為三個(gè)階段：被膜起始粘附、被膜的發(fā)展、被膜的成熟［4］。與單菌種被膜相比，混合被膜需要更多的時(shí)間才能達(dá)到成熟期，其成熟期的結(jié)構(gòu)也更為復(fù)雜和穩(wěn)定，對(duì)消毒劑的耐受性也普遍較強(qiáng)［5］。故混合被膜的形成較單菌種生物被膜更為復(fù)雜，其形成過程分為五個(gè)階段：初始可逆粘附階段；由群體感應(yīng)或者分泌胞外多聚物導(dǎo)致的不可逆粘附階段；微菌落的形成；混合被膜的成熟；最后成熟的被膜脫落和散播［6］。目前公認(rèn)的胞外多聚物的主要成分為胞外多糖、蛋白質(zhì)、脫氧核糖核酸（deoxyribonucleic acid，DNA）和核糖核酸（ribonuleic acid，RNA）［7］。

關(guān)于混合被膜的形成過程，代表性的假說是在被膜形成菌與載體初始接觸粘附時(shí)，混合被膜的組成菌分別利用載體表面的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，互不接觸，在載體上各自獨(dú)立生長(zhǎng)形成生物被膜，這時(shí)的胞間通訊信號(hào)分子不需要統(tǒng)一，也不需要被對(duì)方識(shí)別。而隨著微菌落的形成，生物被膜與載體接觸的表面積擴(kuò)大等因素，幾種單菌種生物被膜在載體上相重合，在細(xì)菌相互作用，胞間通訊，群體感應(yīng)，環(huán)境的脅迫的共同作用下，最終形成穩(wěn)定的混合被膜。在混合被膜中，對(duì)于大多數(shù)需氧微生物，位于被膜深層即被膜底部面臨著較為殘酷的生存環(huán)境，底部的氧氣稀薄，營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)需要傳送導(dǎo)致底部細(xì)菌生長(zhǎng)受到限制。故在底部的細(xì)菌常為劣勢(shì)菌種，在被膜頂部的為優(yōu)勢(shì)菌種［8］。ALMEIDA C等［9］對(duì)食源性三菌種混合被膜結(jié)構(gòu)的觀察和研究，在一定程度上佐證了這種理論。腸道沙門氏菌Salmonellaenterica）ATCC13076、大腸桿菌（E.coli）ATCC 5922和單增李斯特氏菌（L.monocytogenes）ATCC 15313這三種細(xì)菌形成了顯著的雙層生物被膜，其中大腸桿菌生長(zhǎng)速度最快，產(chǎn)胞外多聚物的能力強(qiáng)，在混合被膜中占據(jù)優(yōu)勢(shì)位于上層，而另外兩種菌則位于底部，生長(zhǎng)受到抑制，但其中具體的調(diào)控機(jī)制還有待進(jìn)一步研究。

混合菌種被膜的形成，除與菌種有關(guān)之外，也受到接觸表面性質(zhì)和營(yíng)養(yǎng)條件的影響［10］。溫度的變化會(huì)影響沙門氏菌和銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）的形成混合被膜，在5℃的條件下，混合被膜的生物量低，活菌數(shù)少，其中銅綠假單胞菌為混合被膜中的優(yōu)勢(shì)菌，沙門氏菌活菌數(shù)很低。而當(dāng)溫度升高至30℃時(shí)，混合被膜的生物量和活菌數(shù)較5℃有顯著增加，尤其是沙門氏菌的活菌數(shù)顯著增加，成為混合被膜中的優(yōu)勢(shì)菌，生物被膜形成能力顯著增強(qiáng)［11］。而在銅綠假單胞菌與黃桿菌（Flavobacterium p.）的混合被膜培養(yǎng)中，在外部流速很慢時(shí)，營(yíng)養(yǎng)匱乏，二者表現(xiàn)出競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系；當(dāng)外部流速很快時(shí)，營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)較為充足，兩者呈共生關(guān)系，胞外多聚物大量積累［12］。溫度、營(yíng)養(yǎng)條件等不僅會(huì)影響混和生物被膜的形成，而且對(duì)菌種間的相互作用造成了巨大影響，故可以通過設(shè)置多重溫度、H等環(huán)境參數(shù)組成的柵欄因子，可以達(dá)到控制生物被膜形成的目的。

3　混合菌種被膜中種間相互作用

自然環(huán)境中，尤其在是食品生產(chǎn)加工環(huán)境中，多種微生物共同存在，所以由多菌種組成的混合被膜更為常見［13］。近年來，越來越多的研究以食源性雙菌種混合被膜為研究對(duì)象，進(jìn)一步探究粘附在食品及食品加工器具表面被膜中混合菌種的相互作用以及調(diào)控機(jī)制（表1）?；诂F(xiàn)有的研究，混合被膜中的相互作用主要體現(xiàn)為競(jìng)爭(zhēng)作用和共生作用［4，8，14］。而混合被膜中微生物的相互作用，是細(xì)菌胞間通訊信號(hào)交流以及代謝作用的宏觀體現(xiàn)。

表1　近5年混合菌種被膜種間相互作用主要研究Table 1 Studies of interspecies interactions within multispecies biofilms in the last five years

3.1競(jìng)爭(zhēng)作用

由于有限的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)以及一些菌種分泌的抑菌物質(zhì)，混合被膜組成菌間有時(shí)存在競(jìng)爭(zhēng)作用。微生物通過限制營(yíng)養(yǎng)來源或者產(chǎn)生抑制另一種微生物生長(zhǎng)的代謝物，進(jìn)而弱化細(xì)菌與接觸表面以及細(xì)菌間的相互作用，從而減弱被膜中其他細(xì)菌的粘附能力，促進(jìn)該細(xì)菌的脫離與擴(kuò)散［34］。

而一些產(chǎn)細(xì)菌素的菌株，與對(duì)細(xì)菌素敏感的菌種共培養(yǎng)的過程中，游離態(tài)和被膜態(tài)的相互作用表現(xiàn)出顯著的差異。SUTHERL I W等［35］的研究表明，在游離態(tài)混合培養(yǎng)的過程中，產(chǎn)生細(xì)菌素的腸桿菌（Enterobacterium）利用細(xì)菌素抑制大腸桿菌的生長(zhǎng)，傾向于徹底抑制大腸桿菌，將混合培養(yǎng)最終變成單菌種生存，甚至可以用“敵對(duì)”來形容這種競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系。

3.2共生作用

3.2.1共代謝作用

混合被膜中的菌種間的互利共生表現(xiàn)為共代謝作用或是互養(yǎng)作用。一種微生物利用另一種的代謝副產(chǎn)物生存，會(huì)影響混合被膜的結(jié)構(gòu)和性質(zhì)［36］。HANSEN S K等［37］對(duì)惡臭假單胞菌（Pseudomonas putida）和不動(dòng)桿菌（Acinetobacter）形成的混合被膜的研究發(fā)現(xiàn)，由于2種菌代謝水平上的相互作用混合被膜在含苯甲醇環(huán)境中的存活率顯著提高，不動(dòng)桿菌將苯甲醇分解為苯甲酸鹽，苯甲酸鹽可以被惡臭假單胞菌代謝利用，這種互利共生作用提高了生物被膜的生物量，還可能通過改變被膜組成菌的代謝，改變混合被膜的理化性質(zhì)，從而提高混合被膜會(huì)環(huán)境的適應(yīng)能力。而在單增李斯特氏菌和植物乳桿菌（Lactobacillus plantarum）的研究中發(fā)現(xiàn)，單菌種生物被膜對(duì)苯扎氯胺的耐受性強(qiáng)于游離態(tài)細(xì)胞，二者形成的混合菌種被膜的耐受性強(qiáng)于單菌種生物被膜［26］。

3.2.2細(xì)菌的共凝集作用

共凝集是無親緣關(guān)系的細(xì)菌通過細(xì)胞表面分子進(jìn)行特異性識(shí)別進(jìn)而凝集在一起的行為，在多菌種生物膜的發(fā)育與成熟中，共凝集影響了生物膜的形成和生物膜群落的多樣性［38］?；旌媳荒さ男纬墒怯屑?xì)胞表面介導(dǎo)的受體-配體相互作用控制的，共凝集作用會(huì)導(dǎo)致混合菌種的被膜形成能力顯著提高。其中可以將多種無親緣的關(guān)系的細(xì)菌聯(lián)接在一起，起到橋梁作用的細(xì)菌稱為架橋細(xì)菌（bridging bacterium）［39］。在混合被膜中，具有被膜形成能力的架橋細(xì)菌可以與非被膜形成菌發(fā)生共凝集作用，將其變成混合被膜的組成菌［39］。大腸桿菌O157（Escherichia coli O157：H7）在單獨(dú)培養(yǎng)的情況下，很難形成單菌種生物被膜，而將其與銅綠假單胞菌共培養(yǎng)就可以形成生物量較高的混合被膜，分析混合被膜的結(jié)構(gòu)發(fā)現(xiàn)，只有1%的底層粘附細(xì)胞為大腸桿菌O157，而超過50%的被膜上層細(xì)胞為大腸桿菌O157。大腸桿菌O157在具有被膜形成能力的搭橋細(xì)菌的幫助下，可以形成混合被膜［40］。

3.3偏利（害）共生

并不是所有的雙菌種生物被膜的組成菌都能面對(duì)消毒劑并肩作戰(zhàn)的，與游離態(tài)細(xì)菌相互作用一樣，在雙菌種混合被膜中也存在偏利共生及偏害共生。偏利共生（commensalism）亦稱共棲，指種間相互作用對(duì)一方?jīng)]有影響，而對(duì)另一方有益（若對(duì)一方?jīng)]有影響，對(duì)另一方有害則稱偏害共生）。研究表明［40］，從肉品和食品加工器具中分離的單增李斯特氏菌與惡臭假單胞菌組成的混合被膜對(duì)苯扎氯胺的耐受性與惡臭假單胞菌的單菌種生物被膜相比有顯著提高。但無論是單增李斯特氏菌的單菌種被膜還是和惡臭假單胞菌形成的混合被膜，單增李斯特氏菌對(duì)苯扎氯胺的耐受性并沒有顯著差異。苯扎氯胺處理混合被膜，造成了單增李斯特氏菌的大量死亡，處理之后的混合被膜中90%的組成菌為惡臭假單胞菌。這說明在這種雙菌種混合被膜中，更利于惡臭假單胞菌的生存。

3.4群體感應(yīng)作用

細(xì)菌的群體感應(yīng)（quorum sensing，QS）指微生物某些基因的表達(dá)受到與細(xì)胞密度相關(guān)的信號(hào)分子調(diào)控的現(xiàn)象［41］。在混合被膜的形成過程中，一種微生物分泌自誘導(dǎo)劑（autoinducer，AI）作為公共信號(hào)分子，這個(gè)信號(hào)分子不僅可以被同種細(xì)菌識(shí)別也可以被其他被膜組成菌所識(shí)別，當(dāng)AI濃度隨著微生物群體密度達(dá)到一定閾值時(shí)，啟動(dòng)特定基因的表達(dá)，調(diào)控生物被膜形成。大量的文獻(xiàn)證明群體感應(yīng)可以調(diào)控單菌種生物被膜的形成［28，29，42］。

以氨基酸或短肽類為信號(hào)分子的QS系統(tǒng)，調(diào)控著金黃色葡萄球菌等革蘭氏陽(yáng)性細(xì)菌被膜的形成［28-29］；以N-?；呓z氨酸內(nèi)酯（N-acylated homoserine lactones，AHLs）為信號(hào)分子的群體感應(yīng)系統(tǒng)影響以銅綠假單胞菌為代表的革蘭氏陰性菌生物被膜的形成［42］；AHL群體感應(yīng)系統(tǒng)可以作為特定種類細(xì)菌的胞間通訊方式，調(diào)控混合被膜的形成。銅綠假單胞菌和洋蔥伯克霍爾德菌（Burkholderia cepacia）形成的混合被膜就受到群體感應(yīng)的調(diào)控［43］。在對(duì)食源性細(xì)菌的研究中，尚未發(fā)現(xiàn)QS信號(hào)與生物被膜形成之間的相關(guān)性［4，44］，食源性混合菌種被膜的形成是否受到群體感應(yīng)的調(diào)控還需要進(jìn)一步研究。

4　展望

食品領(lǐng)域中生物被膜的相關(guān)研究在逐漸深入，但對(duì)食源性混合被膜的研究還比較匱乏，綜合現(xiàn)有研究，混合被膜的種間相互作用，往往是代謝作用、生理作用、胞間通訊等同時(shí)存在，其中機(jī)制較為復(fù)雜，且與游離態(tài)混合培養(yǎng)表現(xiàn)出的相互作用存在極大差異。進(jìn)一步研究不同環(huán)境條件下食源性混合被膜的相互作用機(jī)制，將有助于揭示混合被膜的形成規(guī)律，有助于為食品生產(chǎn)中生物被膜的控制提供有力的理論支持，以及針對(duì)特定的食源性致病菌提出有效的控制方法。

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Formation and interspecies interactions of multi-species bilfilm formed by foodborne bacteria

FAN Yi，HAN Beizhong，CHEN Jingyu*
（Beijing Laboratory of Food Quality and Safety，College of Food Science&Nutritional Engineering，China Agricultural University，Beijing 100083 China）

Food safety risks caused by foodborne bacterial biofilms cannot be ignored.There is lack of researches about multi-species biofilms in food processing environment.The paper summarized current theories about formation rules of multi-species biofilm by foodborne bacteria，introduced microbial interactions such as competition and commensalism within multi-species biofilms，providing

for further studies.

multi-species；biofilm；interaction；food safety

Q939.9

0254-5071（2016）06-0001-05

10.11882/j.issn.0254-5071.2016.06.001

2016-03-10

北京高等學(xué)校青年英才計(jì)劃項(xiàng)目（YETP0310）；國(guó)家自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目（31371716）

范熠（1992-），女，博士研究生，研究方向?yàn)槭称肺⑸飳W(xué)。

陳晶瑜（1978-），女，副教授，博士，研究方向?yàn)槭称肺⑸飳W(xué)。