王　紅,蘇　敏,潘　峰

合肥工業(yè)大學(xué)數(shù)學(xué)學(xué)院, 合肥　230009

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寄生對集團內(nèi)捕食系統(tǒng)中物種入侵的影響

王紅,蘇敏*,潘峰

合肥工業(yè)大學(xué)數(shù)學(xué)學(xué)院, 合肥230009

寄生已被證明是影響生物入侵動態(tài)的關(guān)鍵因素,可通過直接或間接作用影響物種間相互作用?；谠詣訖C模型,探討了寄生感染對宿主種群的間接作用(寄生對宿主的密度調(diào)節(jié)和特征調(diào)節(jié)效應(yīng))在外來種入侵動態(tài)中的作用。結(jié)果顯示,寄生對宿主的3種調(diào)節(jié)效應(yīng)均對外來種的入侵起到了抑制作用；同時,相對于密度調(diào)節(jié)效應(yīng),寄生的特征調(diào)節(jié)對捕食者種群入侵的抑制作用更明顯,而兩者的耦合調(diào)節(jié)效應(yīng)對入侵的抑制能力明顯高于單種效應(yīng)的作用。綜上,該研究在一定意義上豐富和發(fā)展了生物入侵的理論,為生物入侵的有效控制提供了理論參考。

生物入侵；寄生；密度調(diào)節(jié)；特征調(diào)節(jié)；間接效應(yīng)；集團內(nèi)捕食系統(tǒng)；元胞自動機模型

自然系統(tǒng)中生物入侵現(xiàn)象已非常普遍,并嚴重威脅了生態(tài)系統(tǒng)功能與可持續(xù)性,從而引發(fā)了一系列的生態(tài)問題,導(dǎo)致了生物多樣性的喪失[1-2]。生物入侵帶來的危害主要表現(xiàn)在：(1)與本地物種產(chǎn)生資源競爭、捕食等關(guān)系,造成本地物種減少甚至滅絕[3-4]；(2)外來種攜帶各種致病病毒或潛在病原體,通過不同途徑傳播給本地生物種群并導(dǎo)致滅絕[5-6]；(3)與本地物種雜交并逐漸取代本地種,造成本地種的基因滅絕或改變本地種的進化方向[7]。因此,為了有效控制或減緩生物入侵,必須充分了解影響生物入侵的關(guān)鍵因素及其內(nèi)在機制。

大量研究表明,入侵種可能與本地種之間存在集團內(nèi)捕食作用,并且入侵種處在捕食者的營養(yǎng)級水平,其與本地種之間存在的競爭與捕食關(guān)系顯著威脅了本地種的長期續(xù)存[8-9]。同時,寄生感染被認為是決定入侵結(jié)果的關(guān)鍵性因素,在生物入侵中占據(jù)著重要地位[10- 12]。寄生能夠通過調(diào)節(jié)宿主間的競爭、捕食等行為特征,從而對與本地種之間存在競爭或捕食關(guān)系的外來種入侵動態(tài)產(chǎn)生重要影響[13]。近期研究表明,集團內(nèi)捕食在入侵和生物控制中的重要性已經(jīng)越來越明顯,而寄生作用能充分改變集團內(nèi)捕食種群的動態(tài),在某些情況下能讓本地種續(xù)存,但在另一些情況中會加速其滅絕[13-14]。愛爾蘭的片腳類水生入侵系統(tǒng)恰好印證了寄生在集團內(nèi)捕食系統(tǒng)中的重要性[13]。本地片腳類物種G.d.Celticus和3個入侵片腳類之間可能發(fā)生競爭和集團內(nèi)捕食作用。而寄生蟲P.mulleri專攻本地片腳類物種,它對宿主生存沒有直接影響,但會因為特征調(diào)節(jié)的間接效應(yīng)而有利于外來種的入侵。

同時,空間結(jié)構(gòu)已被證明是影響疾病傳播的重要因素之一,尤其對于通過感染與健康個體的直接接觸而發(fā)生傳播的傳染性疾病[15]。然而,有關(guān)寄生調(diào)節(jié)的相互作用在空間尺度上對生物入侵影響的研究目前還比較少。本文將以G.pulex/G.d.Celticus系統(tǒng)[13]為研究背景,采用元胞自動機模型來探討寄生調(diào)節(jié)的特征效應(yīng)、密度效應(yīng)及其耦合作用對具有空間結(jié)構(gòu)的外來捕食種群入侵動態(tài)的影響。

1　模擬模型

為了討論寄生感染對入侵動態(tài)的影響,構(gòu)建了寄生調(diào)節(jié)的外來捕食種群入侵本地食餌種群的空間動態(tài)模型。模型假設(shè)入侵種與本地種與基礎(chǔ)資源形成了集團內(nèi)捕食系統(tǒng),其中捕食率較高的入侵種稱為捕食者(IGPredator),而捕食率較低的本地種稱為食餌(IGPrey)。寄生能夠調(diào)節(jié)已感染宿主的死亡率[15],即寄生導(dǎo)致的宿主額外致死率稱為寄生的密度調(diào)節(jié)；寄生作用也可能會導(dǎo)致已感染宿主捕食能力下降,并且其被捕食的概率將會提高,這稱為寄生的特征調(diào)節(jié)。文中用參數(shù)f,k來表示(具體參數(shù)意義見表1)。

在元胞自動機模型中,將生境劃分為100×100的網(wǎng)格,每個網(wǎng)格的可能狀態(tài)有五種：空斑塊(O),本地健康食餌(S1),本地感染食餌(I1),入侵的健康捕食者(S2),入侵的感染捕食者(I2),同時采取同步更新以及摩爾鄰體結(jié)構(gòu)(八鄰體)。具體的模擬規(guī)則如下：1)初始時刻,生境中只有本地食餌,并且隨機分布在100×100的網(wǎng)格中,最終達到穩(wěn)定的平衡狀態(tài)；2)外來種攜帶病毒入侵該本地種群(模擬時引入3×3個外來種,放在網(wǎng)格的中心部分),并且病毒可寄生于本地種,假設(shè)由于免疫反應(yīng),病毒對本地種的危害較大。外來種與本地種之間的相互作用如下：①資源競爭,本地種和外來種的個體都以一定的概率侵占空斑塊,但是本地食餌種群侵占能力強于外來捕食者種群(假設(shè)相同物種的健康與已感染個體的侵占能力相同)；②捕食作用,本地種與入侵種之間相互捕食,感染種因寄生的特征調(diào)節(jié)使其捕食其他物種的能力減弱(假設(shè)感染種捕食健康種和感染種的可能性相同),同時被健康種捕食的可能性會提高；③種間與種內(nèi)感染,假設(shè)病毒是單純的水平傳播,即被感染個體產(chǎn)生的后代都是健康的,并且種內(nèi)個體間的感染強度高于種間感染；3)死亡過程,物種個體除了以概率mi自然死亡外,寄生引起的密度調(diào)節(jié)效應(yīng)將會導(dǎo)致已感染個體額外的死亡率μi。t時刻每個斑塊的狀態(tài)轉(zhuǎn)移規(guī)則見表2[16-17]。

表1　各參數(shù)意義及取值

參數(shù)下標1指的是本地的食餌,2指的是入侵的捕食者

表2　網(wǎng)格模型中斑塊轉(zhuǎn)移的概率

NESi和NEIi分別表示空斑塊周圍鄰體中健康的和感染的食餌或捕食者個體數(shù)量,所以(1-ri)NESi和(1-ri)NEIi分別表示未被健康種和感染種侵占的空斑塊,則1-(1-ri)NESi和1-(1-ri)NEIi分別表示被健康種和感染種侵占的空斑塊；NESiSj和NESiIj分別表示健康種i周圍鄰體中健康種j和感染種j的個體數(shù); NEIiSj和NEIiIj分別表示感染種i周圍鄰體中健康種j和感染種j的個體數(shù)；NESiIi表示健康種i周圍鄰體中感染種j的個體數(shù)(i,j=1,2,且i≠j)(捕食概率和感染概率的原理同侵占概率)

2　結(jié)果分析

2.1寄生調(diào)節(jié)效應(yīng)下的物種空間分布

基于元胞自動機模型,在一組參數(shù)λ12和ββ(這組參數(shù)下,本地種與外來種最終是達到平衡狀態(tài))下,分析4種狀態(tài)(無寄生狀態(tài),寄生的密度調(diào)節(jié),特征調(diào)節(jié)及其耦合作用)下本地食餌和入侵捕食者的空間分布及其時間動態(tài)。從動態(tài)圖可以看出如下結(jié)果：(1) 4種狀態(tài)下入侵捕食者的密度均隨著時間變化呈現(xiàn)遞增趨勢,而本地食餌密度卻減小,且兩物種在平衡時刻將達到共存(圖1)；(2) 4種狀態(tài)下物種平衡時刻的密度并不相同,其中無寄生的情況下,本地食餌密度最小,而入侵的捕食者種群密度最大,這說明寄生的存在對捕食者的入侵產(chǎn)生抑制作用；(3) 4種不同效應(yīng)對外來種入侵動態(tài)影響不同。初始時刻,本地食餌隨機分布在100×100的網(wǎng)格中,系統(tǒng)達到平衡狀態(tài)后引入外來捕食者。隨著時間的增加,由于捕食和感染作用,捕食者向四周擴散,產(chǎn)生環(huán)形波,并且捕食者總是圍繞著食餌,而其中的感染種總是圍繞著健康種。最后,入侵種完全擴散到邊界,與本地種達到平衡狀態(tài)。從空間分布圖可以看出,同一時刻入侵種的擴散波大小不同,不同效應(yīng)會影響入侵種的擴散速度。

圖1　100×100的網(wǎng)格中,4種狀態(tài)下物種在不同時刻的空間分布情況和時間動態(tài)圖Fig.1　Spatial patterns at various time steps and the temporal dynamics of each species under four status in a 100×100 lattice(a)無寄生狀態(tài)；(b)只有密度調(diào)節(jié)的影響(μ2=0.1,μ1=0.3;f=k=1)；(c)只有特征調(diào)節(jié)的影響(μ2=μ1=0;f=1.5,k=0.5);(d)同時有密度調(diào)節(jié)和特征調(diào)節(jié)的影響(μ2=0.1,μ1=0.3;f=1.5,k=0.5);(a—d)中,λ12=0.1；(b—d)中,ββ=0.25;黑色實線表示本地食餌,灰色實線表示入侵的捕食者;(a)中,深藍色表示空斑塊,綠色表示本地種,深紅色表示入侵種；(b—d)中,深藍色表示空斑塊,淺藍色表示本地的健康食餌,綠色表示入侵的健康捕食者,橙色表示入侵的被感染捕食者,深紅色表示本地的被感染食餌

2.2寄生調(diào)節(jié)效應(yīng)下物種入侵動態(tài)對捕食率的響應(yīng)

捕食強度對集團內(nèi)物種共存的影響非常重要[12-13],因此本文探索了無寄生以及3種不同寄生調(diào)節(jié)的間接效應(yīng)下種群密度、入侵結(jié)果以及共存區(qū)域?qū)Σ妒陈师?2的響應(yīng)機制。模擬結(jié)果顯示,系統(tǒng)可能會出現(xiàn)3種結(jié)果：外來種入侵不成功,系統(tǒng)只有本地種；外來種成功入侵且兩物種共存；外來種成功入侵,并且完全替代本地種。4種情形下,外來捕食者的密度隨捕食率的增大均呈逐漸增大并最終平衡的趨勢,而本地食餌的密度卻是逐漸減少直至滅絕(圖2)。首先,通過比較圖2,可以發(fā)現(xiàn)：(1) 在無寄生的情形下,外來捕食者隨著捕食率的增加,很快能夠成功入侵,并在較小的捕食率區(qū)間和本地種食餌達到共存,然而由于過強的捕食作用最終將導(dǎo)致本地種的滅絕,入侵種完全替代本地種(圖2)；而在寄生存在的情形下,共存區(qū)域顯著增大,同時入侵種完全替代本地種的區(qū)域減小(圖2)。

(2)結(jié)果揭示寄生同時具有密度和特征調(diào)節(jié)的情形下,入侵種和本地種的共存區(qū)域最大,在特征調(diào)節(jié)的間接影響下,共存區(qū)域的范圍次之,而在密度調(diào)節(jié)的情形下外來種與本地種關(guān)于捕食率的共存區(qū)域最為狹窄。而對比無寄生的結(jié)果,可以清楚的發(fā)現(xiàn)兩者的耦合作用產(chǎn)生的結(jié)果與無寄生狀態(tài)的差異最為明顯(圖2)。這一現(xiàn)象闡明,密度調(diào)節(jié)產(chǎn)生的宿主額外死亡以及特征調(diào)節(jié)引起捕食率變化二者的耦合作用導(dǎo)致外來種入侵動態(tài)發(fā)生更為顯著的改變。

(3)結(jié)果顯示種群的密度及其流行趨勢(Prevalence)對捕食率的響應(yīng)也非常顯著(圖2)。寄生在本地種與入侵種內(nèi)部的流行隨著捕食強度的改變分別呈現(xiàn)遞減和遞增的趨勢(圖2)。產(chǎn)生這一現(xiàn)象的主要原因在于：隨著捕食率λ12的增大,已感染食餌更容易被捕獲,而食餌密度的下降直接有利于集團內(nèi)入侵的捕食者對資源的侵占,一方面導(dǎo)致捕食者的種群數(shù)量增加,提高了捕食者內(nèi)部相互接觸感染的幾率,另一方面食餌密度的下降致使食餌對捕食者的捕食降低,那么最終引起已感染捕食者的相對比例隨著捕食率的增大呈現(xiàn)遞增的趨勢。

圖2　寄生蟲在不同捕食率下通過密度調(diào)節(jié)和特征調(diào)節(jié)對平衡時刻物種密度的影響Fig.2　Effects of parasitism on species′ density under different rate of predation by density effect and trait effect

2.3寄生調(diào)節(jié)效應(yīng)下感染率對物種入侵動態(tài)的影響

種內(nèi)感染率(ββ)是疾病傳播的主要影響因素,本文探索了3種間接效應(yīng)下,ββ對平衡時刻本地種(IGPrey)和入侵種(IGPredator)密度的影響(圖3)。由圖可知,(1)在兩種帶有密度調(diào)節(jié)的狀態(tài)下,本地食餌與外來捕食者的密度隨著ββ的改變分別呈現(xiàn)遞增和遞減的趨勢,最后兩個物種密度達到平衡。(2)寄生感染率的增大將導(dǎo)致入侵更為困難,從而抑制了外來種的入侵。(3)疾病在本地種與入侵種內(nèi)部的流行隨著種內(nèi)感染率的改變都是呈現(xiàn)逐漸增加的現(xiàn)象(圖3)。這一現(xiàn)象產(chǎn)生的原因很顯然,即種內(nèi)感染率的增加影響到已感染捕食者和食餌在種群內(nèi)比例的增大。而在圖3中,ββ>0.5時,疾病在入侵種內(nèi)部的流行變?yōu)?,這是因為當(dāng)ββ過大時,密度和特征調(diào)節(jié)的耦合作用導(dǎo)致外來種不能成功入侵,使得外來種的種群密度為0。

圖3　寄生蟲在不同種內(nèi)感染率ββ下通過密度調(diào)節(jié)和特征調(diào)節(jié)對平衡時刻物種密度的影響Fig.3　Effects of parasitism on species′ density under different infectious rate between the same species by density effects and trait effects

3　討論

本文構(gòu)造了涵蓋物種間相互競爭同時又相互捕食的空間集團內(nèi)捕食系統(tǒng),并在此基礎(chǔ)上引入寄生調(diào)節(jié)的生物入侵模型?；谠詣訖C模型,模擬了本地種與外來種在4種狀態(tài)下隨著時間變化的空間分布。模擬結(jié)果可以看出,空間結(jié)構(gòu)不是像寄生-宿主系統(tǒng)中的那樣靜態(tài)自組織,而是一種動態(tài)化的自組織空間結(jié)構(gòu)。這種自組織不僅引起時間動態(tài)上的波動,也可以在空間生境上形成環(huán)狀分布和擴散波。

本文的另一個重要研究結(jié)果表明,寄生對宿主的密度與特征調(diào)節(jié)效應(yīng)對生物入侵有著重要的影響,共享的寄生蟲可抑制外來捕食種群的成功入侵。同時,研究表明寄生能夠增加集團內(nèi)捕食系統(tǒng)中本地種與入侵種的共存區(qū)域,這與Hatcher等[18]基于非空間模型所得研究結(jié)果相一致。同時,進一步揭示了寄生調(diào)節(jié)的特征效應(yīng)相比于寄生的密度調(diào)節(jié)效應(yīng)對宿主群落產(chǎn)生的作用更為顯著,而兩者的耦合作用對入侵的調(diào)節(jié)明顯強于單種效應(yīng)的作用。

上述結(jié)果對于生物控制具有重要的啟迪作用,在實際的生物控制中,可以通過引入傳染性較強的寄生病毒等措施來抑制外來種的成功入侵。然而,模型假設(shè)疾病只能水平傳播,并且基于易感染-已感染(SI)模型。而在實際生物學(xué)中,由于遺傳效應(yīng),很多疾病在宿主中可能產(chǎn)生垂直傳播,并且已感染個體還可能會恢復(fù)(即SIR模型)。已有研究表明,宿主-寄生系統(tǒng)中SIR模型可導(dǎo)致已感染宿主的密度呈現(xiàn)馬鞍式變化趨勢,這一結(jié)果與SI模型產(chǎn)生的動態(tài)存在顯著差異[19]。因此,未來的研究應(yīng)該整合群落生態(tài),病毒進化和免疫等理論框架來進一步構(gòu)建更貼合自然現(xiàn)象的寄生調(diào)節(jié)的生物入侵模型,從而更好的理解和管理外來種的入侵機制。

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Effects of parasitism on biological invasion in intraguild predation

WANG Hong, SU Min*, PAN Feng

SchoolofMathematics,HefeiUniversityofTechnology,Hefei230009,China

Biological invasions are a global threat to community structure and biodiversity, and it is therefore necessary to understand the fundamental mechanisms of biological invasions. The success of a biological invasion is not only related to the biology and ecological characteristics of the invaders, but it also depends on the invaded community′s vulnerability. A number of experiments have shown that parasitism affects biological invasion both directly and indirectly, but how these two key redistribution processes of biological invasion and disease emergence are interlinked is a relatively new research topic. In this study, we used a cellular automata simulation model to explore how the indirect effects of parasitism (including density-mediated effects and trait-mediated effects) influence the spatial invasion dynamics of an exotic predator. In the spatial model, the native species and invasive species form an intraguild predation with their basal resource. First, we explored the spatial distribution patterns of the native and invader species with and without parasite-mediated effects. Overall, the distribution patterns formed spatial traveling waves. Along the spatial wave from the front to the back, the susceptible native prey was first followed by the infected ones, then by the susceptible invader predators, and finally by the infected invader predators. Due to host-parasite and predator-prey interactions, the parasites have to encircle susceptible hosts for their possible survival, whereas the predators need to chase after the prey for survival. Second, three main coexistence results were obtained under different parasite effects: invade successfully, coexist with local species, and invade unsuccessfully. We mainly focused on the effects of the exotic predator′s predatory rate on native prey parameters (λ12) and the intraspecific infection rate (ββ) on the invasion of invader predator species. Without parasites, the exotic predator can invade successfully and quickly by increasing λ12, whereas the coexistence region for invasive predator and native prey species is very small. However, the coexistence region expands remarkably when parasites are present. Furthermore, the impact of trait-mediated indirect effects on the invasion of predator species was more dramatic than density-mediated effects. Moreover, the coexistence region was the largest when hosts were affected by density and trait effects simultaneously, causing the density and trait effects together to have the largest inhibiting effect on invasion. In addition, the influence of transmission rate ββ on the dynamics of alien invasions was affected by these indirect effects. In the scenarios with density and trait-mediated effects together, as well as with density-only effects, the invader became extinct as parameterββ increased to some thresholds. However, when modeling just trait-only effects, the invasion predators did not go extinct, but coexisted steadily with the native prey species. Overall, from the model, we identified conditions that inhibit exotic invasions by introducing parasites as a biological control. Our research can therefore contribute to the development of biological invasion theories, and provide a basis for the prevention and control strategies to handle biological invasions.

Invasive species; disease emergence; density-mediated; trait-mediated; indirect effect; intraguild predation; cellular automata simulation model

國家自然科學(xué)基金資助項目(31000192)；中國博士后科學(xué)基金資助項目(20100481159)；中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費專項基金資助(J2014HGXJ0065)； 國家留學(xué)基金資助項目

2015- 07- 02; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015- 12- 08

Corresponding author.E-mail: sum04@163.com

10.5846/stxb201507021406

王紅,蘇敏,潘峰.寄生對集團內(nèi)捕食系統(tǒng)中物種入侵的影響.生態(tài)學(xué)報,2016,36(15):4809- 4815.

Wang H, Su M, Pan F.Effects of parasitism on biological invasion in intraguild predation.Acta Ecologica Sinica,2016,36(15):4809- 4815.