蘇文華,崔鳳濤,趙元蛟,周 睿,張光飛,曹建新

1 云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與地植物學(xué)研究所, 昆明 650091 2 云南省林業(yè)科學(xué)院, 昆明 650201

云南松球果延遲開放及其植冠種子庫

蘇文華1,*,崔鳳濤1,趙元蛟1,周 睿1,張光飛1,曹建新2

1 云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與地植物學(xué)研究所, 昆明 650091 2 云南省林業(yè)科學(xué)院, 昆明 650201

植物果實成熟后在植冠中宿存延遲鱗片開放釋放出種子,是易火生境中植物的一種常見適應(yīng)性狀。以分布于昆明西郊的云南松為研究對象,調(diào)查了云南松植冠中保存球果的數(shù)量、鱗片開閉狀況、球果年齡分布和球果內(nèi)種子的萌發(fā)率,以及宿存閉合球果鱗片開放對高溫和火燒的響應(yīng)。結(jié)果顯示：云南松植冠中除有當(dāng)年成熟球果外,還有1a到7a前成熟的鱗片閉合球果,以及1a到8a前成熟的鱗片開放球果。宿存閉合球果中有可萌發(fā)的種子,種子的萌發(fā)率隨球果宿存時間的延長而下降,宿存9a球果中的種子平均萌發(fā)率僅為2.9%。每100m2林地的植冠中儲存有大約105粒有活力的種子,是近3年平均種子產(chǎn)量的2倍。宿存的各年球果在宿存期間每年會有一些球果的鱗開放釋放出種子,一般在成熟后的8a內(nèi)所有球果逐漸開放釋放出種子。40℃以上的溫度可誘導(dǎo)球果鱗片開放,球果開放時間隨著烘烤溫度的升高而縮短。過火后云南松釋放種子的數(shù)量約為非過火地段年均釋放種子量的2.6倍,過火地段云南松釋放種子的萌發(fā)率為(69.8 ±22.8)%。研究結(jié)果表明,云南松具有非嚴(yán)格植冠種子庫,地面火可誘導(dǎo)植冠中的閉合球果鱗片開放釋放種子,球果在植冠中最長宿存和延遲開放的時間與種子存活的時間基本一致；每年自然釋放和過火后釋放的種子都由多年成熟的種子組成；云南松球果延遲開放可能與生境易發(fā)生林火有關(guān)。

云南松；球果；延遲開放；植冠子庫；火生態(tài)

大多數(shù)植物果實一旦成熟就從樹冠上脫落或釋放種子,形成種子雨掉落至地面,種子隨即萌發(fā)或等待萌發(fā)。未萌發(fā)的種子儲存在凋落物和土壤中形成土壤種子庫[1]。然而,有少數(shù)植物果實成熟后不馬上釋放出種子,而是果實及成熟的種子繼續(xù)儲存在植冠中。如果植冠中的果實直到下一年的果實成熟時還宿存,且未釋放出種子,就被稱為植冠種子儲存或延遲開放(Serotiny)[2-3],并形成植冠種子庫[4]。

對植冠種子庫的研究最早可追溯到19世紀(jì),已開展了植冠種子庫對火燒和干旱的適應(yīng),以及植冠種子庫的分類[4]、種子釋放機制[5]、庫內(nèi)種子活力[6]、積累種子的遺傳特征[7-8]、植冠種子庫與土壤種子庫關(guān)系[9-10]和植株的關(guān)系[11],還有延遲開放是否需要成本[12]等方面的研究。目前,關(guān)于植冠種子庫形成的生態(tài)意義,一般認(rèn)為有以下方面：(1)在發(fā)生火后,增大種子的供應(yīng),最大程度地為下一代幼苗的產(chǎn)生提供種源[3]；(2)推遲種子脫落,緩沖了種子產(chǎn)量的年際波動,保證植物在火燒后都能夠有足夠的種子產(chǎn)生幼苗[4]；(3)利用火燒或降雨等調(diào)整種子釋放時間,在最適宜種子萌發(fā)和幼苗建成的時機釋放種子[4]；(4)保護(hù)種子,使火、動物捕食和病菌感染霉?fàn)€等造成的種子損失量達(dá)到最小[13]；(5)增加植物沙漠地區(qū)流動沙丘等干擾因素的適應(yīng)[14]。

具有植冠種子庫的植物一般生長在兩類地區(qū)：野火易發(fā)區(qū)和干旱地區(qū)[4,6,9,15]。在野火易發(fā)區(qū)已發(fā)現(xiàn)1200多種具有植冠種子庫的植物[4],在干旱區(qū)約40余種[6,14]。野火易發(fā)區(qū)的延遲開放植物的果實一般可由火或高溫促進(jìn)開放釋放種子[5],而干旱區(qū)植物的植冠種子庫的果實則靠吸濕開裂來釋放種子[6]。火和高溫誘導(dǎo)的延遲開放被認(rèn)為是易火生境中植物對火的主要適應(yīng)性狀之一[16]。一個地區(qū)生長的植物如具有對火的適應(yīng)性狀(萌生、延遲開放和高溫或煙促進(jìn)種子萌發(fā))則表明火在該區(qū)的植物進(jìn)化和生態(tài)系統(tǒng)的維持等方面有重要的作用[16-18]。云南省是森林火災(zāi)高發(fā)區(qū)[19],其野火的歷史可追溯到二疊紀(jì)晚期[20]。然而,這一區(qū)域的植物進(jìn)化和生態(tài)系統(tǒng)維持與火的關(guān)系缺乏了解。

在南半球的非洲和澳洲,延遲開放的物種主要集中在柏科、木麻黃科、山龍眼科、桃金娘科、菊科、杜鵑花科和Bruniaceae[4]。在北半球的歐洲和北美洲,具有植冠種子庫的種類主要集中在松科、柏科和杉科。其中松科松屬植物中96種被檢測的物種中有28種被認(rèn)定為延遲開放物種[4]。亞洲,尤其是中國分布有眾多的松科、柏科和杉科植物,但至今未有一種延遲開放樹種被報道。

云南松(PinusyunnanensisFranch)是中國西南特有的喬木植物,滇中高原也被認(rèn)為是云南松的起源和分布中心[21]。目前,云南松林是滇中高原最常見和分布面積最大的森林類型。野外可觀察到云南松有球果宿存在植冠,但對宿存時間長短和宿存球果中種子活力等缺乏了解。本文通過對未過火和發(fā)生過林火的云南松林植冠中宿存的鱗片開放和閉合球果的野外調(diào)查,宿存球果中種子的萌發(fā)率的檢測,以及溫度對球果鱗片開放的影響等的實驗研究,揭示云南松植冠種子庫的基本特征,探討云南松是否是火誘導(dǎo)延遲開放物種。研究結(jié)果可擴展和加深對植冠種子庫的認(rèn)識,揭示云南松物種的形成與火的關(guān)系；加深對本區(qū)環(huán)境特點和干擾體制以及進(jìn)化選擇壓力的了解,為制定出更加合理有效的林火管理措施方案提供科學(xué)基礎(chǔ)。

1 材料和方法

1.1 研究地概況

研究所在區(qū)域昆明市地處中國西南滇中高原中部,氣候?qū)賮啛釒夂?年均氣溫14℃,平均年降水量約為1035mm。由于受西南季風(fēng)影響,與中國東部的亞熱帶濕潤氣候不同,一年分為明顯的干濕兩季。5—10月為雨季,11月至次年4月為旱季,降水量約為124mm,僅占年降水量的12%。地帶性植被與東部濕潤常綠闊葉林不同,為半濕潤常綠闊葉林。目前,區(qū)內(nèi)最常見的森林是半濕潤常綠闊葉林被干擾破壞后形成的次生性的云南松林。

植冠種子庫研究樣地設(shè)置在昆明市西郊筇竹寺附近的云南松林。樣地海拔1950—2200m。云南松平均樹高(10.5±1.8)m, 胸徑(37.2±8.4)cm,樹齡為35a左右。群落郁閉度為0.7,每樣地(100m2)有云南松喬木8—12株。喬木層伴生有少量的華山松(P.armandii),林下常見的灌木有亮毛杜鵑(Rhododendronmicrophyton)、碎米花杜鵑(R.speciferum)、厚皮香(Ternstroemiagymnanthera)和珍珠花(Lyoniaavalifolia)等。

過火樣地位于昆明市西郊筇竹寺東南側(cè)的云南松梳林內(nèi)。該梳林平均郁閉度為0.5,平均樹高(7.1±1.3)m, 胸徑(26.9±6.6)cm。2010年5月15日這一區(qū)域發(fā)生森林火,3d后被完全撲滅。林內(nèi)草本和灌木在過火時全面燒毀,少數(shù)云南松針葉也被燒毀。云南松樹干、枝條和球果留存,但樹干和枝條后被發(fā)現(xiàn)逐漸干死。2014年8月對過火地野外調(diào)查發(fā)現(xiàn),草本和灌木種類已基本恢復(fù),灌草叢中可見有高約30cm的云南松幼苗。

1.2 非過火地植冠種子庫調(diào)查

云南松球果種子發(fā)育歷時2a,受精后的次年10月果實成熟[21]。云南松主干和側(cè)枝的頂部每年分化生長一次形成明顯的節(jié),球果生長在節(jié)上。根據(jù)所在節(jié)距枝頂?shù)墓?jié)間數(shù),可確定球果在植冠上的保存年代。

2013年1月在筇竹寺附近云南松林共設(shè)置5塊10m×10m的樣地,2人合作以株為單位調(diào)查記錄每樹植冠中各年份的開放和閉合球果的數(shù)量。各樣地每株云南松每宿存年采3個閉合球果,同一樣地所有植株同一宿存年球果合并混合帶回,供球果種子數(shù)、種子萌發(fā)率和溫度對球果開放時間的影響等統(tǒng)計和測試。

每樣地各年份抽出3個球果統(tǒng)計種子數(shù),15個球果的平均值為各宿存年每球果的種子數(shù)。

開放球果比例為同一宿存年的球果(開放和閉合的)中閉合球果數(shù)所占百分比。

植株年種子產(chǎn)量為各宿存年的閉合和開放球果數(shù)乘以同年生抽樣球果的平均種子數(shù)之和,樣地同年植株種子產(chǎn)量之和為樣地年種子產(chǎn)量。

不同延遲開放時間球果儲藏種子數(shù)量為同一宿存年的閉合球果數(shù)乘以球果平均種子數(shù),植冠種子庫種子的儲備量為調(diào)查時各年宿存閉合球果樹乘球果平均種子數(shù)之合。

在調(diào)查時,當(dāng)年成熟球果沒有釋放種子；宿存1a球果釋放種子數(shù)為宿存1a開放球果數(shù)乘以宿存1a球果平均種子數(shù)；宿存2a球果釋放數(shù)為同年開放球果減總球果數(shù)乘宿存1a開放球果比例,再乘以宿存2a球果平均種子數(shù)；以此類推計算宿存3—7a球果的釋放數(shù)；宿存8a和9a沒有種子釋放。

植冠中各宿存年有效種子數(shù)量為種子總數(shù)乘以相同宿存時間的平均種子萌發(fā)率。

1.3 過火后植冠種子庫調(diào)查

2010年5月27日,即在火燒后第10天,在沒有出現(xiàn)林冠火的過火地段設(shè)置了3塊10m×10m樣地,調(diào)查記錄殘存在每樹枝條上的各年份的開放和閉合球果的數(shù)量,收集地表新掉落種子進(jìn)行萌發(fā)實驗。

同日在距離過火地約10—50m處未過火地段也設(shè)置了3塊10m×10m樣地,按前述的方法進(jìn)行植冠種子庫調(diào)查。

1.4 延遲開放球果種子活力采樣與萌發(fā)率測定

每個樣地每個年份采集5個閉合球果,在樣地外收集宿存8a和9a的閉合球果。閉合球果在40℃烘箱中烘至球果鱗片全面開放,統(tǒng)計每個球果中種子數(shù)量后,同一宿存年的所有球果種子混合在一起進(jìn)行萌發(fā)實驗。萌發(fā)實驗采用培養(yǎng)瓶濾紙法,每瓶20粒種子,每個宿存年有5個的重復(fù),培養(yǎng)箱內(nèi)25℃恒溫和12h光照培養(yǎng)。胚根突破種皮2mm為萌發(fā)判定標(biāo)準(zhǔn)。

種子萌發(fā)率為萌發(fā)種子數(shù)量除以實驗種子數(shù)。

1.5 不同烘烤溫度下延遲開放球果鱗片開放時間的測定

每個樣地每個宿存年份采集10個閉合球果混合后,每一宿存年隨機選出30個球果分為3組,分別放入40、60℃和100℃的烘箱中觀察記錄每個球果2/3鱗片開放時需要的烘烤時間。

1.6 數(shù)據(jù)分析

樣地植冠中不同宿存年間開放球果數(shù)目、閉合球果數(shù)目、種子數(shù)量、種子的萌發(fā)率和開放球果百分率的差異顯著性,以及相同宿存年過火地與未過火地植冠中開放球果比例、同一烘烤溫度不同宿存年球果鱗片開放時間和相同宿存時間球果不同溫度開放時間的差異顯著性檢驗用F檢驗, 近3年平均種子產(chǎn)量與植冠種子庫種子數(shù)量的差異顯著性檢驗用t檢驗。植冠球果中的所有種子和有活力種子積累數(shù)與延遲開放年數(shù)間以Pearson相關(guān)系數(shù)進(jìn)行相關(guān)分析。差異性檢驗和相關(guān)分析都利用SPSS 13.0進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 云南松植冠中閉合球果與開放球果的年齡結(jié)構(gòu)

圖1 云南松植冠中閉合球果與開放球果數(shù)量年際變化 Fig.1 Variation of closed and open cones in canopy seed bank of P. yunnanensis不同字母表示同一宿存年閉合與開放球果數(shù)量有極顯著性差異(P<0.01);圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=5)

云南松種子成熟需要2a,球果和種子成熟后會宿存在植冠中。在所調(diào)查的5個樣地間云南松球果宿存時間有所不同,宿存最長可達(dá)9a,短的僅為5a。植冠宿存的球果有2種狀態(tài),鱗片張開種子已釋放的和鱗片閉合保存種子的。當(dāng)年成熟球果全部閉合,隨著宿存年份的增加,閉合球果的比例逐年下降。宿存1a的有部分球果開放,宿存2a的閉合球果與開放球果的數(shù)量接近,宿存4a開放球果數(shù)超過閉合球果數(shù),宿存8a和9a的球果中沒有保持閉合狀態(tài)的(圖1)。在本研究實驗樣地內(nèi)的云南松中未發(fā)現(xiàn)有球果能宿存9a以上的。調(diào)查樣地內(nèi)云南松植冠所有的宿存球果中有(50.4±21.1)%為閉合球果。

2.2 植冠中不同宿存年球果種子的萌發(fā)率

10月份,當(dāng)年成熟球果中的種子常規(guī)條件下萌發(fā)率不高,在植冠宿存1a的種子萌發(fā)率最高,隨后隨著宿存年份的增加種子萌發(fā)率呈現(xiàn)階段性下降的趨勢(圖2)。宿存2a以內(nèi)平均萌發(fā)率可達(dá)90%以上,顯著高于其他各個年份(F=75.122,P<0.001),宿存3至6a種子的萌發(fā)率有下降的趨勢,年際間差異不顯著,平均萌發(fā)率為73.9%。球果宿存6a后種子的萌發(fā)率急劇降低,宿存7a的種子的萌發(fā)率僅為40.2%。宿存7a后有些球果的種子完全喪失活性,宿存8a還有活種子的球果的種子萌發(fā)率在10%以下,宿存9a的球果中種子萌發(fā)率最高不超過5%。

2.3 植冠種子庫內(nèi)有活力種子的積累與釋放

由于球果延遲開放宿存,不同年份成熟的種子積累于植冠種子庫(圖3)。由于5個樣地植冠種子數(shù)量差異較大,延遲開放積累的種子數(shù)與當(dāng)年種子產(chǎn)量沒有顯著差異(F=1.25,P=0.306)(圖3)。但植冠宿存球果中有活力種子數(shù)與延遲開放年數(shù)都呈現(xiàn)顯著的正相關(guān)(R=0.394,P=0.014)。隨延遲開放年增加,植冠中儲藏的有活力種子的數(shù)量都有增多的趨勢。當(dāng)年成熟有活力的種子僅占植冠中有活力種子的19%,成熟延遲1a開放的球果積累在植冠中的有活力種子數(shù)約是當(dāng)年成熟有活力種子的2.9倍。延遲開放1—4a的球果對種子積累的貢獻(xiàn)較大,占植冠種子庫的98%。5個樣地云南松植冠種子庫規(guī)模在平均每100m2儲存種子119730粒,其中有活力的種子105019粒,是調(diào)查年種子產(chǎn)量(24820粒)的約4倍,是近3年種子年均產(chǎn)量(46231粒)的約2倍(圖 4)。

在沒有發(fā)生過林火的云南松林,除當(dāng)年成熟球果外,1a以前成熟的球果中有的閉合球果,也有開放球果。開放球果的比例隨宿存年增加而升高(圖5)。植冠宿存1a的球果中,有16.6%的球果開放；宿存5a球果中開放的已占90%；宿存8a球果全部開放。1年以前成熟的宿存球果1月起就會有球果開放釋放種子,4月和5月是釋放種子的高峰期。每年不同年份成熟的延遲開放球果中,都會有一些球果開放釋放種子。同年成熟的宿存球果在8a內(nèi)逐漸開放釋放出種子。調(diào)查當(dāng)年每100m2釋放種子約(31491±24661)粒,高于當(dāng)年種子產(chǎn)量(24820±16373)粒,但低于近3年種子年均種子產(chǎn)量(46231±33150)粒。

圖2 云南松植冠種子庫中不同宿存時間閉合球果中的種子萌發(fā)率的比較Fig.2 Compare germination among seeds in different serotiny time in the canopy seed bank of P. yunnanensis不同字母表示不同宿存時間的閉合球果中種子的萌發(fā)率有極顯著性差異(P<0.01);圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=5)

圖3 有球果宿存云南松植冠中有活力種子積累過程 Fig.3 Accumulation of sound seeds in the canopy seed bank of P. yunnanensis相同字母表示不同延遲開放時間(a)樣地植冠中積累的有活力種子數(shù)量沒有顯著性差異(P>0.05); 圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=5)

圖4 云南松植冠種子庫種子的儲備量與近3年年均種子產(chǎn)量的比較Fig.4 Compare Pinus yunnanensis accumulate seeds in canopy seed bank (CSB) with annual production of seeds (APS) in 3 year不同字母表示平均產(chǎn)量與種子庫積累量間有極顯著性差異(P<0.01);圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=5)

圖5 云南松植冠中各宿存時間球果中開放球果占的比例 Fig.5 Percentage of open cones in the canopies of P. yunnanensis forests in different retained time 不同字母表示有極顯著性差異(P<0.01);圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=5)

2.4 過火與非過火地段云南松球果開放及種子釋放的比較

火燒對云南松植冠種子庫球果釋放種子有促進(jìn)作用,森林地面過火后宿存球果大量開放(圖6)。宿存約半年的球果有大約80%開放,宿存1a以上的球果幾乎全部開放釋放出種子。地面火燒后植冠種子庫每100m2釋放種子約81690粒,是未火燒樣地釋放種子數(shù)量的約2.6倍。過火地段云南松釋放種子的萌發(fā)率為(69.8±22.75)%。

2.5 溫度對球果鱗片開放的影響

云南松當(dāng)年成熟球果在40℃下需烘烤約1760min后開放。當(dāng)溫度提高至60℃時,球果開放的時間減少到了約400min。烘烤溫度升至100℃時,開放的時間已經(jīng)減少至約50min(圖7)。相對于當(dāng)年成熟球果,宿存時間延長相同高溫烘烤球果開放的時間縮短。宿存1a和2a的云南松球果在40℃下烘烤時,其開放時間為466min和54min。60℃的開放時間分別降至約30min和26min；當(dāng)烘烤溫度升至 100℃時,開放時間約22min和10min。

圖6 火燒與未火燒樣地云南松植冠種子庫不同年齡開放球果比例的比較Fig.6 The percentage of open cones Compare between post-fire and none-fire plots不同字母表示同一宿存年有火燒與未火燒樣地開放球果比例極顯著性差異(P<0.01);圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=3)

圖7 烘烤溫度與球果開放時間的關(guān)系 Fig.7 Cone-opening time of cones of different Serotiny time at different temperature不同小寫字母表示相同溫度不同宿存時間球果開放有顯著性差異(P<0.05)，不同大寫字母表示相同宿存時間球果不同溫度開放時間有顯著性差異(P<0.05); 圖中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(n=10)

3 討論

云南松球果成熟后不馬上脫落,而宿存在植冠且保持閉合不釋放出種子。研究的樣地中,除當(dāng)年成熟球果外,植冠中有1—8a前成熟保持閉合的宿存球果(圖1),其中儲存的大多數(shù)種子都具有活力(圖2)。云南松球果延遲釋放種子的這些特征與澳洲和地中海延遲開放物種的基本一致[5,22]。根據(jù)植冠種子庫的定義[4,23],可以認(rèn)為云南松具有植冠種子庫,云南松是延遲開放物種。結(jié)合之前在歐洲、非洲、美洲和澳洲都已發(fā)現(xiàn)有延遲開放物種[4],云南松具有植冠種子庫表明,延遲開放物種在全球范圍都有分布。

根據(jù)種子的脫落過程,植冠種子庫被分為嚴(yán)格植冠(strongly serotinous)和非嚴(yán)格植冠種子庫(weakly serotinous)[4]。一些延遲開放植物只有發(fā)生火燒時才能釋放種子,屬于嚴(yán)格植冠種子庫[4,11]。而有些延遲開放植物在非林火發(fā)生期間會有一些種子被釋放,其植冠種子庫屬于非嚴(yán)格植冠種子庫[3]。在沒有發(fā)生過林火的地段,云南松植冠宿存的球果中有一些是鱗片開放的球果,其中的種子已被釋放。而且,隨宿存年代增加,植冠中同一年成熟的宿存球果中開放的逐漸增加。這表明在不發(fā)生火期間,與其它具有非嚴(yán)格植冠種子庫的物種一樣[5],云南松的植冠種子庫也會逐漸將宿存時間長的球果中的種子釋放,云南松植冠種子庫屬于非嚴(yán)格植冠種子庫。非嚴(yán)格植冠種子庫的成因和適應(yīng)意義目前還不太清楚[12],有學(xué)者認(rèn)為非嚴(yán)格植冠種子庫有利于在不發(fā)生火時也可更新[12,24]。云南松是滇中地區(qū)森林演替的先鋒樹種[21],這一地區(qū)除火干擾以外還有其他干擾,如干旱和滑坡等。也就是說在不發(fā)生林火期間,對云南松也有種子更新的需要。非嚴(yán)格植冠種子庫有利于云南松維護(hù)分布優(yōu)勢,成為最常見的森林。

延遲開放時間在種間和種內(nèi)會有不同和差異[25],延遲開放時間被認(rèn)為主要是受生境火發(fā)生頻度和強度以及種子壽命的影響[8,26-27]。研究發(fā)現(xiàn),云南松植冠種子庫中儲存7a以內(nèi)的種子的萌發(fā)率隨球果宿存時間增加而逐漸下降,但超過7a后種子萌發(fā)率急劇下降,宿存8a以上的球果的種子基本都已沒有萌發(fā)能力。在云南松林中沒有發(fā)現(xiàn)宿存超過9a的球果,球果最長延遲開放時間與球果中種子的壽命呈現(xiàn)一致性。

多數(shù)延遲開放植物被認(rèn)為是對周期性火燒的適應(yīng)[4,16,23,28],火燒的高溫可誘導(dǎo)球果鱗片開放釋放種子(圖7)。易火生境中有的植物的種子還有熱沖擊現(xiàn)象,即萌發(fā)前40—70℃以上的高溫短時刺激可提高萌發(fā)率[16,25,29]。云南松球果在高溫烘烤和發(fā)生林下地表火都可誘導(dǎo)球果鱗片開放釋放種子(圖6,圖7),而且種子萌發(fā)前60℃高溫處理后也可提高萌發(fā)率[30]。這與澳洲和地中海易火生境的延遲開放物種的表現(xiàn)基本一致[22],延遲開放已被認(rèn)為是松屬典型的對火干擾適應(yīng)的性狀[25,29]。云南松球果的延遲開放也是對生境周期性火燒的適應(yīng)。

在北半球已發(fā)現(xiàn)的延遲開放物種中,松屬的種類較為常見[4]。中國是世界松科植物的分布中心之一,有22種松屬植物[31],目前只有云南松確認(rèn)是延遲開放物種。已發(fā)現(xiàn)的延遲開放物種基本分布于地中海氣候類型的“易火生物氣候(Fire bioclimate)”生態(tài)系統(tǒng)中[32-34]。由于受西南季風(fēng)的影響,滇中高原的氣候與中國東部的濕潤氣候不同,而與地中海地區(qū)的“易火生物氣候”的氣候特征相似。全年分為明顯的干濕兩季,最高氣溫多出現(xiàn)的干季的末期,地表極為干燥,易發(fā)生山火。滇中高原是森林火災(zāi)高發(fā)區(qū)[20,35],其林火的歷史可追溯到2.5億年前的二疊紀(jì)晚期[20]。這時期也正是松樹等裸子植物興起的時期[36]。作為以滇中高原為起源和分布中心的物種[21],云南松的植冠種子庫以及高溫促進(jìn)種子萌發(fā)[30]等火適應(yīng)性狀表明,火可能在遠(yuǎn)古和現(xiàn)代都是滇中高原生態(tài)系統(tǒng)的重要干擾因素,一方面成為植物進(jìn)化選擇壓力[18,37-38],另一方面也可能影響著生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和過程[25,37-39]；中國松屬物種的進(jìn)化也與火有關(guān),火在整個松屬的進(jìn)化與分化有重要的作用和影響[25],滇中高原生態(tài)系統(tǒng)有可能是火成生態(tài)系統(tǒng)。

致謝：參加野外工作的還有常云霞、施展、王玲玲和趙冠華等,特此致謝。

[1] Roberts H A. Seed banks in soils // Coaker T H, ed. Advances in Applied Biology. London: Academic Press, 1981: 1-55.

[2] Le Maitre D C. Current interpretations of the term serotiny. South African Journal of Science, 1984, 81: 284-290.

[3] Lamont B B. Canopy seed storage and release: what′s in a name?. Oikos, 1991, 60(2): 266-268.

[4] Lamont B B, Le Maitre D C, Cowling R M, Enright N J. Canopy seed storage in woody plants. The Botanical Review, 1991, 57(4): 277-317.

[5] Tapias R, Gil L, Fuentes-Utrilla P, Pardos J A. Canopy seed banks in Mediterranean pines of south-eastern Spain: a comparison betweenPinushalepensis Mill.,P.pinasterAit.,P.nigraArn. andP.pineaL. Journal of Ecology, 2001, 89(4): 629-638.

[6] GuttermanY, Ginott S. Long-term protected “seed bank” in dry inflorescences ofAsteriscuspygmaeus; achene dispersal mechanism and germination. Journal of Arid Environments, 1994, 26(2): 149-163.

[7] Ayre D, O′Brien E, Ottewell K, Whelan R. The accumulation of genetic diversity within a canopy-stored seed bank. Molecular Ecology, 2010, 19(13): 2640-2650.

[8] Barrett L G, He T, Lamont B B, Krauss S L. Temporal patterns of genetic variation across a 9-year-old aerial seed bank of the shrubBanksiahookeriana(Proteaceae). Molecular Ecology, 2005, 14(13): 4169-4179.

[9] Günster A. Seed bank dynamics-longevity, viability and predation of seeds of serotinous plants in the central Namib Desert. Journal of Arid Environments, 1994, 28(3): 195-205.

[10] Enright N J, Mosner E, Miller B P, Johnson N, Lamont B B. Soil vs. canopy seed storage and plant species coexistence in species-rich Australian shrublands. Ecology, 2007, 88(9): 2292-2304.

[11] Goubitz S, Nathan R, Roitemberg R, Shmida A, Ne′eman G. Canopy seed bank structure in relation to: fire, tree size and density. Plant Ecology, 2004, 173(2): 191-201.

[12] Midgley J J. What are the relative costs, limits and correlates of increased degree of serotiny? Austral Ecology, 2000, 25(1): 65-68.

[13] Benkman C W, Siepielski A M. A keystone selective agent? Pine squirrels and the frequency of serotiny in lodgepole pine. Ecology, 2004, 85(8): 2082-2087.

[14] Ma J L, Liu Z M, Zeng D H, Liu B. Aerial seed bank inArtemisiaspecies: how it responds to sand mobility. Trees, 2010, 24(3): 435-441.

[15] Zedler P H. Closed-cone conifers of the chaparral. Fremontia, 1986, 14(3): 14-17.

[16] Keeley J E, Pausas J G, Rundel P W, Bond W J, Bradstock R A. Fire as an evolutionary pressure shaping plant traits. Trends Plant Science, 2011, 16(8): 406-411.

[17] Pausas J G, Bradstock R A, Keith D A, Keeley J E. Plant functional traits in relation to fire in crown-fire ecosystems. Ecology, 2004, 85(4): 1085-1100.

[18] Bond W J, Woodward F I, Midgley G F. The global distribution of ecosystems in a world without fire. New Phytologist, 2005, 165(2): 525-538.

[19] 趙鳳君, 舒立福, 田曉瑞, 王明玉. 1957—2007年云南省森林火險變化. 生態(tài)學(xué)雜志, 2009, 28(11): 2333-2338.

[20] Shao L Y, Wang H, Yu X H, Lu J, Zhang M Q. Paleo-fires and atmospheric oxygen levels in the latest permian: evidence from maceral compositions of coals in Eastern Yunnan, Southern China. Acta Geologica Sinica: English Edition, 2012, 86(4): 949-962.

[21] 金振洲, 彭鑒. 云南松. 昆明: 云南科技出版社, 2004: 1-9, 47-50, 278-279.

[22] Enright N J, Lamont B B, Marsula R. Canopy seed bank dynamics and optimum fire regime for the highly serotinous shrub,Banksiahookeriana. Journal of Ecology, 1996, 84(1): 9-17.

[23] 馬君玲, 劉志民. 植冠種子庫及其生態(tài)意義研究. 生態(tài)學(xué)雜志, 2005, 24(11): 1329-1333.

[24] Clarke P J, Knox K E J, Butler D. Fire, soil fertility and delayed seed release: a community analysis of the degree of Serotiny. Evolutionary Ecology, 2013, 27(2): 429-443.

[25] Pausas J G. Evolutionary fire ecology: lessons learned from pines. Trends in Plant Science, 2015, 20(5): 318-324.

[26] Holmes P M, Newton R J. Patterns of seed persistence in South African fynbos. Plant Ecology, 2004, 172(1): 143-158.

[27] Cramer M D, Midgley J J. Maintenance costs of serotiny do not explain weak serotiny. Austral Ecology, 2009, 34(6): 653-662.

[28] He T H, Pausas J G, Belcher C M, Schwilk D W, Lamont B B. Fire-adapted traits ofPinusarosein the fiery Cretaceous. New Phytologist, 2012, 194(3): 751-759.

[29] Verdú M, Pausas J G. Fire drives phylogenetic clustering in Mediterranean basin woody plant communities. Journal of Ecology, 2007, 95(6): 1316-1323.

[30] 常云霞, 蘇文華, 楊銳, 楊建軍, 楊波. 短時高溫處理對云南松種子萌發(fā)的影響. 西南林業(yè)大學(xué)學(xué)報, 2014, 34(2): 19-24

[31] 中國科學(xué)院中國植物志編輯委員會. 中國植物志(第七卷): 裸子植物門. 北京: 科學(xué)出版社, 1978: 204-204.

[32] Lamont B B, Enright N J. Adaptive advantages of aerial seed banks. Plant Species Biology, 2000, 15(2): 157-166.

[33] Tapias R, Climent J, Pardos J A, Gil L. Life histories of Mediterranean pines. Plant Ecology, 2004, 171(1/2): 53-68.

[34] Naveh Z. The evolutionary significance of fire in the mediterranean region. Vegetatio, 1975, 29(3): 199-208.

[35] 李光. 云南省森林火因分析及管理對策. 森林防火, 2000, (2): 10-11.

[36] 陸素娟, 李鄉(xiāng)旺. 松屬的起源、演化及擴散. 西北林學(xué)院學(xué)報, 1999, 14(3): 1-5.

[37] Bowman D M J S, Balch J K, Artaxo P, Bond W J, Carlson J M, Cochrane M A, D′Antonio C M, DeFries R S, Doyle J C, Harrison S P, Johnston F H, Keeley J E, Krawchuk M A, Kull C A, Marston J B, Moritz M A, Prentice I C, Roos C I, Scott A C, Swetnam T W, van der Werf G R, Pyne S J. Fire in the earth system. Science, 2009, 324(5926): 481-484.

[38] Pausas J G, Keeley J E. A burning story: the role of fire in the history of life. Bioscience, 2009, 59(7): 593-601.

[39] Don Bradshaw S, Dixon K W, Hopper S D, Lambers H, Turner S R. Little evidence for fire-adapted plant traits in Mediterranean climate regions. Trends in Plant Science, 2011, 16(2): 69-76.

Canopy seed bank and serotinous cones ofPinusyunnanensisforests

SU Wenhua1,*, CUI Fengtao1, ZHAO Yuanjiao1,ZHOU Rui1, ZHANG Guangfei1,CAO Jianxin2

1InstituteofEcologyandGeobotany,YunnanUniversity,Kunming650091,China2YunnanAcademyofForestry,Kunming650201,China

Canopy seed banks and serotinous adaptations are particularly prominent in fire-prone ecosystems. In this study, we recorded the number of open and closed cones in aP.yunnanensisforest, we observed the ripening year of the cones, and investigated the response of closed cones to high temperatures and forest fires. Closed cones could be retained in the canopy for seven years, and open cones nine years. The germination rate of closed cone seeds decreased with increased serotiny time. The germination rate of seeds from cones retained in the canopy for nine years was 2.9%. There were about 100,000 viable seeds in the canopy seed bank per 100-m2plot, which was two times higher than the annual seed production. From every cohort, some of the cones would release seeds, and all seeds were released within eight years after maturation. The serotinous cones ofP.yunnanensiscould be induced to open with high temperatures (over 40 ℃). With increasing temperatures, the time to open the cones decreased. The number of released seeds in post-fire plots was 2.6-fold higher than in unburned plots. In addition, the rate of germination was (69.8±22.8)% for released seeds in post-fire plots. These results suggest thatP.yunnanensisis a weakly serotinous species. Fire significantly increased the release of seeds form the canopy seed bank, whereas the serotiny time was similar to seed longevity in closed cones. Furthermore, released seeds in the post-fire and unburned plots originated from cones that ripened in different years. In sum, the serotinous cones forP.yunnanensiswere adapted to fire in fire-prone habitats.

pine; cone; serotiny; canopy seed bank; fire ecology

國家自然科學(xué)基金項目(31160092)

2015-07-04;

日期:2016-06-13

10.5846/stxb201507041414

* 通訊作者Corresponding author.E-mail: whsu@ynu.edu.cn

蘇文華,崔鳳濤,趙元蛟,周睿,張光飛,曹建新.云南松球果延遲開放及其植冠種子庫.生態(tài)學(xué)報,2017,37(2):541-548.

Su W H, Cui F T, Zhao Y J,Zhou R, Zhang G F,Cao J X.Canopy seed bank and serotinous cones ofPinusyunnanensisforests.Acta Ecologica Sinica,2017,37(2):541-548.