趙 成 日

(延邊大學農(nóng)學院，吉林 延吉 133002)

組學在植物非生物脅迫應答基因鑒定上的應用進展

趙 成 日

(延邊大學農(nóng)學院，吉林 延吉 133002)

本文重點介紹轉(zhuǎn)錄組學和其它組學在根際有毒離子脅迫中植物根系和地上部的復雜反應以及在識別耐根際有毒離子脅迫關(guān)鍵基因中的研究進展。

組學；生物信息學；非生物脅迫；植物

植物從土壤中吸收水分、礦質(zhì)元素主要是通過植物的根系。因此，根系的正常發(fā)育是植物生長發(fā)育的最重要限制因素之一[1]。而在自然環(huán)境中植物根系易受根際有毒離子等土壤中各種因素的影響，從而影響植物的正常發(fā)育[2]。如，酸性土壤中Al3+對植物根系生長的抑制作用，是酸性土壤中最為嚴重的、典型的脅迫因素之一，會導致作物減產(chǎn)[1]。其它離子中，Na+很容易從根系轉(zhuǎn)移到嫩枝中，這些嫩枝中積累的鈉離子會引起農(nóng)作物減產(chǎn)[3]。然而，這些可轉(zhuǎn)移的離子在低濃度水平上照樣對植物根系具有毒性。一些重金屬離子，如，銅(Cu2+)離子和鎘(Cd2+)離子也對植物根系具有毒性[4-6]。因此，改善植物根系對根際有毒離子的耐受性是植物育種的重要課題之一，同時可提高各種不良土壤中農(nóng)作物的產(chǎn)量。

生理學研究表明，植物根系對各種不同的根際有毒離子有著不同的耐受性機制。如，針對酸性土壤中鋁離子脅迫有著2個不同的耐性機制，即Al耐受機制和Al排斥機制[1]。Al耐受機制主要包括細胞質(zhì)中有機酸與鋁的螯合，Al排斥機制主要包括鋁毒誘導的有機酸分泌等。通過Al耐受機制能使植物根系將已吸收的鋁離子轉(zhuǎn)化成無毒的形態(tài)，以達到消除或減輕毒素危害；通過Al排斥機制使根際有毒Al離子被拒之于根表外，免受其毒害[7]。其它根際有毒離子的不同耐性機制也已基本明確。如，NaCl脅迫中植物體內(nèi)積累過多的Na+將會擾亂植物細胞離子穩(wěn)態(tài)平衡、損害細胞膜并抑制代謝中起關(guān)鍵作用的酶的活性，從而導致植物生長受到抑制甚至引起死亡。其中由低親和性吸收系統(tǒng)介導的毒性Na+吸收是造成植物鹽害的誘因。因此，減少有害Na+進入植物體內(nèi)是解決這一問題的關(guān)鍵。研究發(fā)現(xiàn)，Na+耐性上Na+/K+平衡的維持至關(guān)重要[8-9]。而在重金屬耐性上結(jié)合分子的合成等是重要因素[10]。由于一些耐性機制與基因的表達有著密切的關(guān)聯(lián)，轉(zhuǎn)錄組分析作為一種鑒別在植物根際毒素耐性上起關(guān)鍵作用基因的非常有效的方法，越來越受到研究者的重視[11]。實際上，已有許多研究鑒定了對根際有毒離子敏感的基因，且這些基因?qū)υ撁{迫的耐性至關(guān)重要[12]。這些研究的部分內(nèi)容已結(jié)合了轉(zhuǎn)錄組學與其它組學和生物信息學手段。

本文集中論述轉(zhuǎn)錄組學和其它組學研究在根際有毒離子應答基因鑒定上的應用進展。

1 根際毒性

在確定根際毒素對植物根系生長的影響時，液體培養(yǎng)方法是比較常用的方法。而值得注意的是，液體培養(yǎng)基中根際有毒陽離子強度受與其共存的其它陽離子和介質(zhì)pH值的影響[2]。由于弱酸配體如膜脂質(zhì)的磷脂所產(chǎn)生的負電荷，使陽離子毒素聚集在質(zhì)膜表面[13]。在pH值<5.5的酸性條件下，由于負電荷配體質(zhì)子化，導致質(zhì)膜表面的負電荷減少。另外，大劑量的共存陽離子(如Ca2+)會中和質(zhì)膜的負電荷，因此可以減輕陽離子根際毒素的毒性強度。Al離子的根際毒性是符合上述模型的一個典型的例子。在不同的Al離子型態(tài)[即，Al3+、Al(OH)2+、 Al(OH)2+、 Al(OH)30]中，3價Al3+離子是毒性最強的一種。當溶液的pH值>4.5時，Al3+離子形態(tài)逐漸減少，但Al的毒性在pH值接近5.0時達到最強。那是由于隨著原生質(zhì)膜表面負性的增強原生質(zhì)膜負電荷增加，從而增加原生質(zhì)膜Al3+的聚集[14]。另外，高濃度的細胞膜表面的Ca2+中和細胞膜表面的負電荷來減輕鋁的毒性[13]。其它根際有毒陽離子的毒性也同樣以類似的方式進行調(diào)節(jié)。

根際毒性的研究表明，脅迫處理時低離子強度的溶液比高離子強度的溶液更加適合。因為，低離子強度溶液可以有效增加處理溶液中的毒素影響，同時能有效減少與其他非直接因素的作用。然而，長時間用低離子強度溶液處理植株會導致植物體的營養(yǎng)不良，因此，不適合長時間處理。總之，評價根際有毒離子效應的最好的方法之一是用低離子強度溶液的短時間處理方法。

另外，對擬南芥植物根系進行脅迫處理時液體培養(yǎng)基的使用優(yōu)于固體培養(yǎng)基(如，MS培養(yǎng)基等)或者土壤培養(yǎng)基。其主要原因是在固體培養(yǎng)基或者土壤上培養(yǎng)的擬南芥植物在脅迫處理之后采樣時往往容易對植物根系造成人為的、物理的傷害，從而會誘導那些與所要處理的脅迫無關(guān)的或者與人為的物理傷害相關(guān)的基因表達。這樣會嚴重影響或干擾后續(xù)分析結(jié)果的準確性和可靠性?？梢哉f不同研究人員所選擇的脅迫處理方法不同，與其對應的后續(xù)分析組學結(jié)果之間也會有所差異。

因此，利用低離子強度的溶液培養(yǎng)基研究擬南芥植物根系對根際有毒離子脅迫的影響是一個較理想的實驗方法。

2 擬南芥植物根系在不同根際有毒離子脅迫中的轉(zhuǎn)錄組表達

生理學研究表明，擬南芥植物根系在不同離子脅迫中具有常規(guī)反應和特殊反應，如，當植物根系暴露在不同根際毒素時通，常發(fā)生活性氧(ROS,reactive oxygen species)的積累[15]。另一方面只在特定的脅迫下出現(xiàn)一些特殊反應，如在酸性土壤的鋁毒脅迫下植物根系釋放有機酸[16-18]。應用組學研究手段是鑒定這些與根際毒素的常規(guī)反應和特殊反應相關(guān)分子機理的最有意義的研究方法之一。比較分析植物在不同脅迫中的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)是鑒定與特定脅迫反應相關(guān)基因和與常規(guī)反應相關(guān)基因的一個有效的方法。此方法已被應用在由干旱脅迫、冷脅迫和高鹽脅迫誘導基因群的鑒別上。被鑒別出的基因群是受DREB(dehydration responsive element binding protein)轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控的一組基因群[19]。類似的方法同樣也應用在擬南芥植物中鑒定與不同根際有毒離子脅迫的常規(guī)反應相關(guān)的基因群和與特定脅迫相關(guān)的基因群的研究上[15,20]。另外，研究者們通過比較抗性品種和感性品種或者比較野生種和突變體的轉(zhuǎn)錄組方法，鑒定了與損傷相關(guān)的基因和與抗性相關(guān)的基因。這種理念已應用在與根際有毒脅迫和與傷害相關(guān)基因的鑒定上[12]。

2.1 比較轉(zhuǎn)錄組分析在不同根際有毒脅迫處理中的應用

最近，應用比較轉(zhuǎn)錄組的方法鑒定了擬南芥植物在不同根際有毒離子處理中與常規(guī)反應相關(guān)的表達基因群和與特定脅迫相關(guān)的表達基因群[15]。這些數(shù)據(jù)是將擬南芥植物根系短時間處理在低離子強度的Al3+、NaCl、Cd2+和Cu2+毒素溶液后獲得。即，不同根際有毒離子脅迫處理時，采用了相同水平的離子強度和相同的處理時間(根系生長90%受阻的濃度、處理24 h)。然后，在不同脅迫處理的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)中抽取那些在每次獨立實驗中基因表達變化最大(3次獨立實驗中都排在最上游2.5%)的基因群進行了比較分析。在這個實驗設(shè)計中所獲得的各個脅迫特異表達基因群里都包含著一些可能與抵抗或損傷相關(guān)的基因[15]。如，在Al脅迫中特異表達的基因群里包含著很多編碼轉(zhuǎn)運蛋白基因。包括1個已知的、與Al抗性相關(guān)基因——AtALMT1[16-17]。此基因編碼1個對Al有活性的蘋果酸轉(zhuǎn)運蛋白。在NaCl脅迫中特異表達基因群里包含著很多轉(zhuǎn)錄因子，包括DREB轉(zhuǎn)錄因子[21-23]。在Cu脅迫中特異表達基因群里包含著1個編碼金屬硫蛋白的基因和幾個在次生代謝中編碼起觸媒作用的酶類的基因[15]。在Cd脅迫中特異表達基因群里包含著熱休克蛋白基因，但這些熱休克蛋白基因在抗Cd脅迫上的作用尚不清楚。另外，幾個編碼活性氧清除酶基因(如，過氧化物酶類和超氧化物歧化酶類)是被所有上述脅迫所誘導。所以，活性氧的積累是這些所有根際有毒離子脅迫處理時的普遍的反應[15,24-25]。一些清除酶可能涉及到所有根際有毒離子的防御機制。這些清除酶對根際有毒離子脅迫的抵抗力方面已在其它轉(zhuǎn)錄組研究中有所討論[26-27]。

另外，最近Sawaki等人用上述方法處理擬南芥植物根系后比較分析了地上部的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)，并成功鑒定出利用植物地上部基因的表達變化評價土壤中鋁毒潛在性的生物學標記。如，擬南芥的Hydrolase、ALS3、GOLS3、PGIP1基因[28]。

2.2 不同抗性植物轉(zhuǎn)錄組的比較

分子生理學和遺傳學研究表明，關(guān)鍵基因的表達水平與品種和生態(tài)型的表型差異相關(guān)[29]。例如，Silenevulgaris和Arabidopsishalleri在Cu和Cd脅迫抗性上的差異與植物螯合肽合酶、金屬硫蛋白和1個假定的鋅轉(zhuǎn)運蛋白的表達相關(guān)[30-31]。這些研究表明，抗性品種和感性品種轉(zhuǎn)錄組之間的比較可以鑒定出與抗性相關(guān)的基因或者與傷害相關(guān)的基因。這些可誘導基因中，與抗性相關(guān)的基因往往在抗性品種中的表達水平高于感性品種中的表達水平，而那些與傷害相關(guān)的基因往往在感性品種中的表達水平高于抗性品種中的表達水平。這種方法已在一些植物品種中得到了應用，并成功鑒定出與根際有毒離子脅迫抗性相關(guān)的基因。例如，比較小麥和玉米的鋁毒抗性品種和鋁毒感性品種的轉(zhuǎn)錄組[32-33]。最近，Kusunoki等人比較對鋁毒表現(xiàn)出不同抗性的6個擬南芥野生型間的轉(zhuǎn)錄組，成功發(fā)現(xiàn)了幾個新的與鋁毒抗性相關(guān)的基因[12]。這些結(jié)果顯示，編碼那些與有機酸代謝相關(guān)酶的基因在抗性品種中的表達高于感性品種中的表達。這些差異反映鋁毒抗性品種釋放有機酸的能力大于鋁毒感性品種[34]。另外，在野生型和敏感型突變體之間的轉(zhuǎn)錄組比較也是一個非常有效的方法?？梢澡b定引起突變體的基因或者與敏感型突變體的傷害相關(guān)基因。例如，鋁毒處理誘導了對于鋁毒和質(zhì)子根際毒性脅迫表現(xiàn)敏感的擬南芥突變體(STOP1, sensitive to proton rhizotoxicity)的幾個基因表達[35]。這些上調(diào)基因的多數(shù)同樣在不同鋁毒敏感型突變體中表現(xiàn)出了上調(diào)。例如，在AtALMT1基因敲除突變體植物中，說明這些基因有可能與由鋁毒引起的傷害相關(guān)。

3 在根際有毒脅迫研究上生物信息學和組學方法的并用

在植物生長發(fā)育過程中根際有毒脅迫會引起植物的復合反應。即，當用根際有毒離子脅迫處理植物根系時轉(zhuǎn)錄組的變化伴隨著蛋白組和代謝組的變化。如，鋁毒脅迫中的西紅柿[36]和大豆根系[37]，鎘離子脅迫中的擬南芥根系[38]和它的代謝組的變化[39]。因此，生物信息學和組學的并用對于理解這種復雜系統(tǒng)非常有效。

植物在個別根際有毒脅迫中轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)可以進一步分析并鑒定出信號轉(zhuǎn)導途徑和基因與基因相互作用[15]。例如，以微軟公司的數(shù)據(jù)處理軟件Excel為基礎(chǔ)開發(fā)的KAGIANA(Kazusa, gene expression analysis tool)[40]工具可以鑒定擬南芥植物在不同脅迫中的共表達基因群。其原理是利用公開的、含有許多擬南芥植物在不同脅迫處理中的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)庫(如，TAIR等)中的基因表達數(shù)據(jù)，計算基因間的相關(guān)系數(shù)，最終查找出在一定相關(guān)系數(shù)范圍內(nèi)的、基因在不同脅迫處理中表達變化規(guī)律相似的基因群。因此，此工具用來鑒定在多種脅迫中上調(diào)的、共表達的基因群。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，在不同根際有毒離子脅迫上經(jīng)常上調(diào)的基因群里也包含著1組共表達基因群。這些誘導基因群的大多數(shù)是編碼不同的活性氧清除酶(ROS-scavenging enzymes)、與活性氧相關(guān)的脅迫應答轉(zhuǎn)錄因子。如，MYB15和1個未經(jīng)確認的包含1個EAR抑制序列的ZAT鋅指蛋白[15]。這些正好能解釋早先的根際毒性的生理學研究結(jié)果。即，活性氧的積累是在不同處理上的1個普遍的反應。還有一些網(wǎng)絡(luò)工具能分析基因的共表達。如，ATTED-II數(shù)據(jù)庫(http://atted.jp/)[41]。另外，GENEVESTIGATOR(https://genevestigator.com/gv/)工具利于觀察基因在各種不同處理上的基因表達，同時有助于識別在某種脅迫中高表達的基因群[42]。各種不同的網(wǎng)絡(luò)工具還可以分析對特殊脅迫有反應的順式元件。如，Melina(http://melina2.hgc.jp/public/index.html)[43]。一些數(shù)據(jù)庫還能預測對特殊脅迫有反應的順式元件序列。如，ppdb(plant promoter database)[44]。其預測原理是在擬南芥植物啟動子序列中轉(zhuǎn)錄起始位點(TSS, transcription start site)上游序列上計算每小段序列的相對出現(xiàn)率(RAR, relative appearance ratio)，然后篩選那些在誘導基因群的啟動子序列中相對出現(xiàn)率顯著高的序列作為基因轉(zhuǎn)錄順式調(diào)控元件候選。Yamamoto等人利用此預測方法，對已知順式調(diào)控元件序列及啟動子上的準確位置的幾個基因進行了預測。結(jié)果，在所分析的幾個基因啟動子中成功預測到功能順式調(diào)控元件序列的成功率(Success rate)在58%～67%，且計算出的順式調(diào)控元件序列覆蓋已知功能順式調(diào)控元件的覆蓋率(Cover rate)達到了88%～89%[45]。此預測方法的應用必將大大加快基因調(diào)控元件的挖掘速度。最近，Hayami等人用此方法預測了ELIP2基因啟動子上的調(diào)控元件序列，并利用人工合成啟動子的方法對預測得到的調(diào)控元件序列進行了驗證。結(jié)果發(fā)現(xiàn)ELIP2基因?qū)V-B、強光、冷脅迫的反應是由啟動子區(qū)域中預測到的兩個轉(zhuǎn)錄調(diào)控序列來調(diào)控[46]。這些轉(zhuǎn)錄調(diào)控序列的不斷挖掘可助我們從啟動子角度直接闡明擬南芥植物對脅迫轉(zhuǎn)錄調(diào)控的大致的分子機理。還能了解到不同脅迫信號傳導途徑的相互干擾(Crosstalk)?？梢哉f，生物信息學分析與這些工具的整合對于研究基因與基因之間的相互作用和根際有毒脅迫相關(guān)信號轉(zhuǎn)導途徑是非常有力的。一些根際有毒脅迫可以改變植物的新陳代謝，以致這些代謝產(chǎn)物保護植物組織。例如，有機酸代謝中的有機酸釋放與鋁毒應答相關(guān)[47]，代謝作用的改變與NaCl抗性相關(guān)，導致亞精胺的積累[48]。這些新陳代謝的改變可以用網(wǎng)上工具來直觀地體現(xiàn)轉(zhuǎn)錄組和代謝組的整合圖。如，MapMan(http://mapman.gabipd.org/web/guest)[49]和KaPPA-View(http://kpv.kazusa.or.jp/)[50]。利用這些工具曾經(jīng)表示過活性氧保護劑海藻糖的積累是由根際有毒脅迫誘導的常規(guī)反應[20]。除此之外，鋁毒脅迫常常誘導對根系的酸中毒。脯氨酸的積累[51]和伽瑪氨基丁酸分路的應答正好能說明植物從酸中毒中的細胞保護[35]。這些報道顯示轉(zhuǎn)錄組學和其他組學分析的組合是對于理解植物抵抗根際有毒脅迫毒性的復雜本質(zhì)的重要方法。

4 結(jié)論

當植物遇到外界的非生物脅迫時其反應是復雜的，涉及到基因表達變化、信號傳導變化和代謝產(chǎn)物的變化等。其中轉(zhuǎn)錄組學和生物信息學的組合中發(fā)現(xiàn)了許多非生物脅迫可誘導的基因，這些基因的功能分析為解釋植物耐受非生物脅迫的錯綜復雜機制提供了大量的信息。在擬南芥植物中常用的基因功能分析手段有基因敲除、隨機突變、T-DNA插入或轉(zhuǎn)座子轉(zhuǎn)座、過量表達等技術(shù)。擬南芥T-DNA插入或轉(zhuǎn)座子庫為篩選耐受脅迫或?qū)γ{迫敏感目的基因敲除突變體提供了大量的研究資料。獲得的突變體被用于相應基因的功能分析上。

總之，組學方法已成為了解根際毒素抗性機制的最有效方法之一。雖然這些方法的應用還只局限于一些模式植物，但隨著基因組測序項目的不斷進步和次世代測序技術(shù)(如，Illumina測序儀)的發(fā)展，組學方法定會在不同植物物種上得到廣為應用。

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Progress in the application of omics in the identification of abiotic stress response genes in plant

ZHAO Chengri

(AgriculturalCollegeofYanbianUniversity,YanjiJilin133002,China)

Rhizotoxic ions in soils inhibit nutrient and water acquisition by roots, which leads to reduce crop yields. The improvement of tolerance of roots to rhizotoxic ions is one of the most important targets in plant breeding to improve the productivity of crops in various soil types. Molecular breeding with marker assisted selection and transgenic breeding would be promising approaches in current plant breeding, by the identification of critical genes. In this review, the recent progress of transcriptomics and other omics studies for complex response of plant roots and shoots to rhizotoxic ions, and those that for identifying critical genes for tolerance to rhizotoxic ions were introduced.

omics; bioinformatics; abiotic stress; plant

2016-11-10 基金項目：國家自然科學基金項目(31660319)

趙成日(1975—)，男(朝鮮族)，吉林汪清人，博士，研究方向為植物分子育種。

1004-7999(2017)01-0087-07

10.13478/j.cnki.jasyu.2017.01.016

Q946

A