李 萍,米生權(quán),馮亞芳,趙 卓(北京聯(lián)合大學(xué)應(yīng)用文理學(xué)院,北京 100191)

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姜黃素對秀麗隱桿線蟲降脂及抗氧化保護作用

李 萍,米生權(quán)*,馮亞芳,趙 卓
(北京聯(lián)合大學(xué)應(yīng)用文理學(xué)院,北京 100191)

本文研究姜黃素對秀麗隱桿線蟲的降脂及抗氧化作用。將L1期秀麗隱桿線蟲暴露于不同濃度姜黃素(12.5、25、50和100 μmol/L)48 h后,以油紅O染色線蟲腸道脂肪,檢測線蟲體內(nèi)甘油三酯的含量變化,同時測定線蟲體內(nèi)總超氧化物歧化酶活力(T-SOD)和丙二醛(MDA)含量的變化。結(jié)果表明,與二甲基亞砜(DMSO)對照組相比,姜黃素濃度在25 μmol/L以上顯著降低線蟲腸道脂肪(p<0.05),姜黃素濃度在50 μmol/L以上降低線蟲腸道脂肪作用極顯著(p<0.01),隨著姜黃素濃度升高,線蟲腸道脂肪含量逐漸降低。姜黃素濃度在25 μmol/L以上極顯著降低線蟲體內(nèi)甘油三酯和MDA含量(p<0.01)。黃素濃度在50 μmol/L以上極顯著提高線蟲體內(nèi)T-SOD酶活力(p<0.01)。綜上所述,姜黃素濃度在25 μmol/L以上對線蟲具有降脂及抗氧化保護作用。

姜黃素,秀麗隱桿線蟲,脂肪沉積,甘油三酯,抗氧化

肥胖癥是由于外界環(huán)境因素或人體內(nèi)因素導(dǎo)致的一種常見疾病,會誘發(fā)多種慢性疾病,如代謝綜合征、冠心病、高血壓等[1]。肥胖癥損害患者身體健康,使生活質(zhì)量下降、預(yù)期壽命縮短,成為重要的世界性健康問題之一[2]。1997年世界衛(wèi)生組織(WHO)將肥胖定義為一種疾病[3]。隨著肥胖問題的日益嚴重,迫切需求顯效快、療效明顯、副作用少的減肥方式。目前肥胖治療方法主要包括改變生活方式、藥物治療和手術(shù)治療[4]。其中減肥藥如西布曲明通過作用于下丘腦腹外側(cè)核飽食中樞,減少食物攝取;奧利司他抑制胃和小腸中脂肪酶的活性,減少食物中脂類物質(zhì)的消化和吸收,短期療效顯著但伴隨有頭暈、惡心及輕度胃腸功能障礙等不良反應(yīng)[5]。

減肥降脂相關(guān)功能食品的研發(fā)是未來的發(fā)展方向之一,姜黃素是從姜科植物姜黃(CurcumaIongaL.)中提取出來的一種橙黃色酚類物質(zhì),是中藥姜黃的主要活性成分,其分子式是C21H20O6,分子量為368.37,可溶于有機溶劑,在水中溶解度低[6]。姜黃素毒性低、不良反應(yīng)小、藥源廣、價廉、服用方便[7-8],且姜黃素具有抗炎、抗氧化、抗癌、抗微生物等廣泛的藥理作用,具有廣闊的應(yīng)用價值及發(fā)展前景[9-10]。姜黃素降脂及抗氧化作用研究多應(yīng)用于大鼠、小鼠和雞等模式生物,本實驗以秀麗隱桿線蟲為模式生物進行姜黃素降脂及抗氧化作用研究。

秀麗隱桿線蟲(Caenorhabditiselegans)為低等的無脊椎動物,其長度為1 mm,身體透明,以大腸桿菌OP50為食,其繁殖能力強,野生型線蟲分為幼蟲期(L1、L2、L3、L4)和成蟲期[11]。因秀麗隱桿線蟲結(jié)構(gòu)簡單、繁殖量大、繁殖周期短、易于人工培養(yǎng)、方便觀察的特點,且脂肪代謝通路研究明確,與人類脂肪代謝通路相似,各關(guān)鍵代謝步驟的酶相似度較高,所以將其作為重要的模式生物[12]。秀麗隱桿線蟲體內(nèi)不能合成膽固醇,脂質(zhì)主要以甘油三酯的形式存在,線蟲腸道是脂肪的主要儲存部位[13-14],應(yīng)用線蟲模型做的研究結(jié)果可以外推到肥胖癥人群[15]。

因此本文以秀麗隱桿線蟲為動物模型,油紅O染色線蟲腸道脂肪,檢測線蟲體內(nèi)甘油三酯的含量變化,同時測定線蟲體內(nèi)總超氧化物歧化酶活力(T-SOD)和丙二醛(MDA)含量的變化,確定姜黃素對線蟲腸道脂肪、甘油三酯含量及抗氧化作用的影響。

1 材料與方法

1.1 材料與儀器

大腸桿菌OP50與秀麗隱桿線蟲N2野生型 中國科學(xué)院生物物理研究所;姜黃素(純度:98.9%) 中國食品藥品檢定研究院;油紅O(純度≥75.0%) Sigma-Aldrich公司;二甲基亞砜(DMSO純度:99.0%) 北京鼎國昌盛生物技術(shù)有限責任公司;曲拉通X-100(Triton X-100) Sigma-Aldrich公司;甘油三酯試劑盒、超氧化物歧化酶(SOD)試劑盒、丙二醛(MDA)測試盒 南京建成生物工程研究所;BCA蛋白定量測定試劑盒 北京鼎國昌盛生物技術(shù)有限責任公司等。

注射器式濾器 美國PALL公司;S6E連續(xù)變倍體視顯微鏡 德國Leica公司;TL2010S中通量組織研磨儀 北京鼎昊源科技有限公司;MJ-250F-II霉菌生化培養(yǎng)箱 上海一恒科技有限公司;UV-2000紫外-可見分光光度計 上海精密科學(xué)儀器有限公司等。

1.2 實驗方法

1.2.1 姜黃素菌液和DMSO菌液涂布平板 參考何露[16]姜黃素類化合物提高線蟲的抗氧化應(yīng)激能力中姜黃素給藥濃度100 μmol/L,按倍數(shù)比例配制12.5、25、50和100 μmol/L的姜黃素菌液。取0.736 g姜黃素溶于10 mL DMSO中,用注射器式濾器過濾除菌后配制成姜黃素母液。分別取1 mL姜黃素母液,依次加入DMSO使溶液終體積分別為2、4、8和16 mL,配制成姜黃素工作液。無菌條件下,分別取0.01 mL姜黃素工作液于10 mL相同濃度的大腸桿菌OP50菌液(OD600=0.4)中,配制成12.5、25、50和100 μmol/L的姜黃素菌液。取0.01 mL DMSO于10 mL相同濃度的大腸桿菌OP50菌液中,配制成0.1%的DMSO菌液。取0.05 g VE溶解于10 mL DMSO中,從中量取0.2 mL相同濃度的大腸桿菌OP50菌液中,配制成100 mg/L的VE菌液(鋁箔遮光處理)。

取以上姜黃素菌液和DMSO菌液涂布線蟲生長培養(yǎng)基(NGM)平板,每個加藥濃度菌液分別各涂布1個NGM培養(yǎng)基平板,20 ℃恒溫培養(yǎng)箱培養(yǎng)24 h待用(供線蟲腸道脂肪染色使用)。

取以上姜黃素菌液和DMSO菌液涂布NGM培養(yǎng)基平板,每個加藥濃度菌液分別各涂布4個NGM培養(yǎng)基平板,20 ℃恒溫培養(yǎng)箱培養(yǎng)24 h待用(供甘油三酯測定使用)。

取以上姜黃素菌液、DMSO菌液和VE菌液涂布NGM培養(yǎng)基平板,每個加藥濃度菌液分別各涂布4個NGM培養(yǎng)基平板,20 ℃恒溫培養(yǎng)箱培養(yǎng)24 h待用(供T-SOD酶活力和MDA含量測定使用)。

1.2.2 線蟲轉(zhuǎn)接培養(yǎng) 將同步化后培養(yǎng)14 h的L1期線蟲轉(zhuǎn)接到以上涂布平板,20 ℃恒溫培養(yǎng)箱培養(yǎng)48 h,使線蟲長至L4末期,每個平板培養(yǎng)線蟲150～200條左右[15]。

1.2.3 線蟲腸道脂肪油紅O染色 油紅O染色劑:油紅O染色線蟲腸道脂肪,常規(guī)染色方法中油紅O難溶于水,酒精配制后容易造成線蟲體內(nèi)脂肪的溶解,且隨著酒精的揮發(fā),染料使用過程中極易形成結(jié)晶[17],染色效果差。通過β-環(huán)糊精包合油紅O,提高了油紅O的水溶性,同時避免因酒精萃取線蟲體內(nèi)脂肪而造成的脂肪含量降低。并且將油紅O工作液與Triton X-100溶液以5∶3的比例配制為油紅O染色劑[18],染色線蟲腸道脂肪,Triton X-100能夠增加線蟲細胞膜的通透性,從而在Triton X-100的輔助作用下,油紅O可以高效地進入線蟲體內(nèi),有效地染色線蟲腸道脂肪,獲得良好的染色效果。

每個濃度組取1個培養(yǎng)至L4末期線蟲的平板,磷酸緩沖鹽溶液(PBS)洗脫各濃度組平板中線蟲于離心管中,1500 r/min離心2 min后,去上清,重復(fù)洗脫3次后。加入1 mL甲醛固定液室溫固定15 min,-80 ℃冷凍15 min,43 ℃水浴1 min解凍[19]。PBS洗脫,加入500 μL油紅O染色劑,振蕩混勻,染色2 h,每隔10 min振蕩1次。PBS洗脫,制片,顯微鏡下觀察拍照,每個樣本拍照20條被染色線蟲。

1.2.4 線蟲甘油三酯含量檢測 每個濃度組取6個培養(yǎng)至L4末期線蟲的平板,其中每2個平板合并為1個平行,即分為3組平行。PBS洗脫各濃度組平板中線蟲于離心管中,1500 r/min離心2 min后,去上清。重復(fù)洗脫3次后,吸取各濃度組離心管中蟲體于對應(yīng)的10 mL研磨管中,加入PBS使各研磨管中液體總體積為300 μL,加入研磨珠適量,中通量組織研磨儀設(shè)置為1500 r/min,60 s運行時間,10 s間歇時間,進行3次研磨循環(huán),最后在倒置顯微鏡下取20 μL蟲液觀察線蟲是否都已經(jīng)破碎(研磨管和研磨珠提前在冰上預(yù)冷)。線蟲研磨充分后,將各濃度組研磨管置于4 ℃離心機中5000 r/min離心10 min,將離心后上清液轉(zhuǎn)移到1.5 mL離心管中[19],按照甘油三酯測定試劑盒說明書和BCA蛋白定量測定試劑盒說明書進行測定。

1.2.5 線蟲T-SOD酶活力和MDA含量測定 每個濃度組取6個培養(yǎng)至L4末期線蟲的平板,其中每2個平板合并為1個平行,即分為3組平行。方法同1.2.4,取線蟲研磨上清液按照SOD試劑盒、MDA測試盒說明書和BCA蛋白定量測定試劑盒說明書進行測定。

1.2.6 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計分析 以Image-Pro Plus 6.0軟件分析被染色線蟲圖像并測量線蟲腸道脂肪紅光密度,用SPSS 20.0軟件中ANOVA分析方法比較不同組間線蟲腸道脂肪含量、甘油三酯含量、T-SOD酶活力及MDA含量,用OriginPro 9.1軟件作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 油紅O染色線蟲腸道脂肪處理

如圖1所示,油紅O將線蟲腸道脂肪染為紅色,顏色鮮艷并且容易觀察,染色效果良好,而未染色線蟲呈透明狀。

圖1 油紅O染色圖和未加染液圖(500×)Fig.1 Oil red O staining and without stain figure(500×)

如圖2所示,姜黃素處理線蟲48 h后,分析線蟲腸道脂肪含量顯示,12.5 μmol/L姜黃素處理組與DMSO對照組無差異(p>0.05),25 μmol/L姜黃素處理組與DMSO對照組相比腸道脂肪含量顯著降低(p<0.05),50和100 μmol/L姜黃素處理組與DMSO對照組相比腸道脂肪含量極顯著降低(p<0.01)。25和50 μmol/L姜黃素處理組與12.5 μmol/L姜黃素處理組相比有顯著差異(p<0.05),100 μmol/L姜黃素處理組與12.5 μmol/L姜黃素處理組相比有極顯著差異(p<0.01)。且隨著姜黃素濃度升高,線蟲腸道脂肪紅光光密度逐漸減弱。提示姜黃素濃度在25 μmol/L以上具有降低線蟲腸道脂肪作用,50～100 μmol/L姜黃素可以極顯著(p<0.01)降低腸道脂肪。

圖2 姜黃素處理后油紅O染色線蟲腸道脂肪紅光密度Fig.2 The red light density of the nematodes intestinal fat stained by the oil red O after curcumin treatment注:與DMSO對照組相比,*:p<0.05,**:p<0.01; 與12.5 μmol/L姜黃素處理組相比， #:p<0.05,##:p<0.01;圖3、圖5、圖6同。

2.2 線蟲體內(nèi)甘油三酯含量檢測

圖3顯示,12.5 μmol/L姜黃素處理組與DMSO對照組相比線蟲體內(nèi)甘油三酯含量無顯著差異(p>0.05),25、50和100 μmol/L姜黃素處理組與DMSO對照組相比有極顯著差異(p<0.01),25、50和100 μmol/L姜黃素處理組與12.5 μmol/L姜黃素處理組相比有極顯著差異(p<0.01),25、50和100 μmol/L姜黃素處理組之間無顯著差異(p>0.05)。提示姜黃素濃度在25 μmol/L以上時能夠極顯著(p<0.01)降低線蟲體內(nèi)甘油三酯的含量。

圖3 姜黃素樣本組與DMSO對照組甘油三酯測定結(jié)果Fig.3 The measurement results of the contents of triglyceride in the sample group of curcumin and DMSO control group

2.3 姜黃素處理對秀麗隱桿線蟲體內(nèi)T-SOD酶活力的影響

SOD是機體重要的抗氧化酶,負責清除機體超氧陰離子自由基,起到抗氧化保護作用[20]。如圖4所示,與DMSO對照組相比,12.5和25 μmol/L姜黃素處理組秀麗隱桿線蟲體內(nèi)T-SOD酶活力無顯著差異。與DMSO對照組相比,VE陽性對照組、50 μmol/L和100 μmol/L姜黃素處理組秀麗隱桿線蟲體內(nèi)T-SOD酶活力極顯著提高(p<0.01)。VE陽性對照組、50 μmol/L和100 μmol/L姜黃素處理組與12.5和25 μmol/L姜黃素處理組相比有極顯著差異(p<0.01)。該結(jié)果表明,高濃度姜黃素顯著激活了線蟲體內(nèi)T-SOD酶活力。

圖4 不同濃度姜黃素對線蟲體內(nèi)總超氧化物歧化酶活力的影響Fig.4 Effects of different concentrations of curcuma on the activities of superoxide dismutase in C.elegans注：與DMSD對照組相比，*：p<0.05,**:p<0.01;與12.5 和25 μmol/L姜黃素處理組相比，#:p<0.05,##:p<0.01。

2.4 姜黃素處理對秀麗隱桿線蟲體內(nèi)MDA含量的影響

MDA是脂質(zhì)氧化終產(chǎn)物,常用于評價機體脂質(zhì)過氧化程度和氧化受損傷程度,MDA的含量越大則說明機體氧化損傷越嚴重[21]。如圖5所示,與DMSO對照組相比,VE陽性對照組、25、50和100 μmol/L姜黃素處理組秀麗隱桿線蟲體內(nèi)MDA含量極顯著降低(p<0.01)。VE陽性對照組、25、50和100 μmol/L姜黃素處理組與12.5 μmol/L姜黃素處理組相比有極顯著差異(p<0.01)。25、50和100 μmol/L姜黃素處理組之間無顯著差異(p>0.05)。該結(jié)果表明,姜黃素濃度大于25 μmol/L時對線蟲具有抗氧化保護作用。

圖5 不同濃度姜黃素對線蟲體內(nèi)氧化產(chǎn)物MDA含量的影響Fig.5 Effects of different concentrations of curcuma on the contents of MDA in C.elegans

3 討論

首先本實驗選擇油紅O對線蟲脂肪進行染色,在顯微鏡下可以直觀地觀察到脂肪積累情況。油紅O為油溶性染料,染色中性脂肪,即染色線蟲中甘油三酯,在倒置顯微鏡普通光條件下即可清晰觀察線蟲腸道脂肪染色情況。但實驗發(fā)現(xiàn),油紅O染色過程中只加入油紅O染色效果不是十分明顯,且有部分蟲體沒有染色,分析可能原因為油紅O未能充分進入線蟲腸道脂肪。Triton X-100是一種非離子型表面活性劑,其能有效增加抗體對細胞膜的通透性,因此本實驗將油紅O工作液與Triton X-100溶液以5∶3的比例配制為油紅O染色劑,染色效果良好。Image-Pro Plus 6.0分析油紅O染色線蟲圖像,顯示姜黃素濃度在25 μmol/L以上具有明顯降低線蟲腸道脂肪作用,50～100 μmol/L降低腸道脂肪作用極顯著。

其次甘油三酯水解為甘油和不飽和脂肪酸,故本實驗測定姜黃素作用于線蟲72 h后甘油三酯和甘油含量變化,結(jié)果顯示姜黃素濃度在25 μmol/L以上極顯著降低線蟲體內(nèi)甘油三酯含量,姜黃素濃度在25 μmol/L以上極顯著增加線蟲體內(nèi)甘油含量。

綜上所述,姜黃素濃度在25 μmol/L以上顯著降低線蟲體內(nèi)脂肪沉積,促進甘油三酯的分解代謝,增加甘油三酯的分解,提高代謝產(chǎn)物甘油的含量。胡忠澤[22]等人以皖江黃雞作為實驗對象,將216只皖江黃雞隨機分為4組,在飼料中分別添加不同劑量的姜黃素喂養(yǎng),結(jié)果表明:添加250、350 mg/kg姜黃素顯著地降低了血清中膽固醇含量和甘油三酯濃度,同時提高了血清中高密度脂蛋白膽固醇水平和游離脂肪酸濃度。于燕[23]等人探討姜黃素對單純性肥胖大鼠的減肥作用研究,于冬青[24]等人探討姜黃素對糖尿病大鼠糖、脂代謝及氧化應(yīng)激的影響,發(fā)現(xiàn)給予姜黃素后,顯著減緩大鼠體重增長速度,降低體脂含量;高劑量姜黃素可降低血清中膽固醇和甘油三酯水平。這些實驗研究結(jié)果與本研究結(jié)果相符,都表明姜黃素具有降脂作用。

4 結(jié)論

本研究通過測定油紅O染色線蟲腸道脂肪紅光密度值變化和線蟲體內(nèi)甘油三酯含量變化來確定姜黃素對秀麗隱桿線蟲脂肪沉積的影響。姜黃素濃度在25 μmol/L以上具有顯著降低線蟲腸道脂肪的作用,50 μmol/L以上作用極顯著,且隨著姜黃素濃度升高,線蟲腸道脂肪含量與蟲體內(nèi)甘油三酯含量均逐漸降低。

同時本研究通過測定T-SOD酶活力和MDA含量變化確定姜黃素對線蟲的抗氧化保護作用。姜黃素濃度在50 μmol/L以上極顯著提高線蟲體內(nèi)T-SOD酶活力,姜黃素濃度在25 μmol/L以上極顯著降低線蟲體內(nèi)MDA含量。

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Lipid-lowering and anti-oxidative effects of curcumin onCaenorhabditiselegans

LI Ping,MI Sheng-quan*,FENG Ya-fang,ZHAO Zhuo

(College of Applied Arts and Science of Beijing Union University,Beijing 100191,China)

To study the lipid-lowering and anti-oxidative effects of curcumin onCaenorhabditiselegans,C.elegansin L1period were exposed to the different concentrations of curcumin(12.5,25,50 and 100 μmol/L)for 48 h. Oil red O stained nematode intestinal fat,the activities of T-SOD,the contents of MDA and triglyceride inC.eleganswere measured. Results showed that compared with DMSO control group,curcumin could reduce intestinal fat inC.elegansat 25 μmol/L or more(p<0.05),curcumin could reduce intestinal fat significantly at 50 μmol/L or more(p<0.01),with the increasing of curcumin concentration,the content of intestinal fat decreased gradually. Curcumin could reduce the contents of triglyceride and MDA inC.eleganssignificantly at 25 μmol/L or more(p<0.01). Curcumin could increase the activities of T-SOD inC.eleganssignificantly at 50 μmol/L or more(p<0.01). In summary,curcumin had lipid-lowering and antioxidant protection effects at 25 μmol/L or more.

curcumin;Caenorhabditiselegans;fat deposition;triglyceride;anti-oxidative

2016-11-28

李萍(1990-)，女，在讀碩士研究生，研究方向: 營養(yǎng)與慢性病，E-mail:1114176776@qq.com。

*通訊作者:米生權(quán)(1975-),男，博士，副教授,研究方向:營養(yǎng)與慢性病,E-mail:msq65@buu.edu.cn。

北京市教委研究項目資助(SQKM201311417014)；北京市屬高等學(xué)校人才強教計劃資助項目(PHR201107150)。

TS201.4

A

1002-0306(2017)14-0289-05

10.13386/j.issn1002-0306.2017.14.057