王端 姚香梅 葉健

（1. 中國(guó)科學(xué)院微生物研究所 北京100101；2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué) 北京 100049）

植物受到的各種生物脅迫中很大一部分來(lái)自植物病毒的侵害，植物病毒病被稱為農(nóng)作物的“癌癥”。由于缺乏有效的防治方法，全球每年由植物病毒病害造成的損失高達(dá)4千億元人民幣，嚴(yán)重限制了農(nóng)作物的產(chǎn)量和品質(zhì)。植物病毒不僅可以在植物之間垂直傳播（經(jīng)種子傳播），更能利用各種介體進(jìn)行高效率的水平傳播。因此，植物病毒對(duì)植物危害作用不可小覷，對(duì)于植物與病毒相互作用及互作機(jī)制的研究至關(guān)重要。蟲傳病害（主要致病病原為病毒和細(xì)菌）是制約全球和我國(guó)農(nóng)作物及經(jīng)濟(jì)作物高產(chǎn)穩(wěn)產(chǎn)的主要影響因素之一。在1 100種已知植物病毒病中，約75%由刺吸式昆蟲傳播。病毒是微小的傳染性病原體，通過(guò)侵入活細(xì)胞和其他生物內(nèi)繁殖導(dǎo)致疾病，并且高度依賴寄主。病毒在植株之間主要靠半翅目的刺吸式昆蟲如蚜蟲、葉蟬和煙粉虱傳播，造成病毒和介體昆蟲的“雙重”危害。在過(guò)去幾十年里，植物病毒分子生物學(xué)的研究已經(jīng)大大豐富了我們對(duì)病毒-植物-昆蟲互作的不同方面的認(rèn)知，但是現(xiàn)在控制病毒病的措施仍處于傳統(tǒng)殺蟲的階段，導(dǎo)致害蟲抗藥性、環(huán)境污染和農(nóng)藥殘留等問題出現(xiàn)，嚴(yán)重影響食品安全。很多植物病毒能抑制植物茉莉酸（Jasmonic acid，JA）抗蟲信號(hào)途徑［1］，有少數(shù)病毒甚至在植物體內(nèi)復(fù)制，大大提高了介體昆蟲的適應(yīng)度，以致大量繁殖成災(zāi)危害，形成了病-蟲的互惠共生關(guān)系［2-5］。

在自然環(huán)境條件下，植物與環(huán)境生物和非生物因子的互作復(fù)雜多元，根際微生物-寄主植物-介體昆蟲-病毒多元互作關(guān)系涉及多學(xué)科的相互交叉。類似于人體腸道微生物組，作物微生物組的失衡也會(huì)影響其健康和營(yíng)養(yǎng)的吸收，導(dǎo)致病害的發(fā)生與流行。最近研究表明作物微生物同植物的互聯(lián)互通是多層面的，包括能量、物質(zhì)、信號(hào)分子及小RNA等［6］，這為開展根際微生物-寄主植物-介體昆蟲-病毒多元互作的基礎(chǔ)生物學(xué)研究奠定理論和分子基礎(chǔ)。圍繞如何利用根際微生物綜合調(diào)理植物的抗性，提升綠色防控蟲傳病害的能力，將為尋求蟲傳病毒病有效、可持續(xù)控制提供重要保障和途徑。發(fā)展以微生物為主的可持續(xù)綠色農(nóng)業(yè)，引領(lǐng)著全球綠色革命的進(jìn)程，將成為農(nóng)業(yè)供給改革的有效推手，關(guān)乎我國(guó)農(nóng)業(yè)科技實(shí)力的提高和綠色持久農(nóng)業(yè)的發(fā)展。

本文從植物-病毒、植物-昆蟲、植物-病毒-昆蟲、植物-根際微生物互作研究現(xiàn)狀入手，解析各個(gè)系統(tǒng)互作分子機(jī)制，探討根際微生物在植物-病毒、植物-昆蟲等互作過(guò)程中的作用。討論植物-根際微生物-病毒-昆蟲多元互作研究趨勢(shì)對(duì)植物保護(hù)的重要意義，以期為基于多元互作機(jī)制尋找綠色、可持續(xù)的治理植物蟲傳病害策略提供參考和啟發(fā)新思路。

1 植物-病毒互作的調(diào)控機(jī)制

病毒侵染宿主植物后，宿主會(huì)啟動(dòng)自身各種防御反應(yīng)抵御病毒病害，植物對(duì)病毒的防御反應(yīng)包括：（1）植物防御激素介導(dǎo)的信號(hào)途徑的防御反應(yīng)；（2）植物抗病基因（Rgene）介導(dǎo)的抗性；（3）小RNA相關(guān)的RNA沉默介導(dǎo)的抗性；（4）26S蛋白酶體介導(dǎo)的泛素蛋白降解途徑等［7］。由TIR-NBS-LRR和CC-NBS-LRR兩類R基因編碼的植物特異R蛋白通過(guò)識(shí)別病毒的無(wú)毒因子（Avr）促發(fā)防御反應(yīng)，誘導(dǎo)植物過(guò)敏性壞死，限制病毒在細(xì)胞間的擴(kuò)散而提高對(duì)病毒的抗性。植物的R基因大部分是顯性抗性，抗性譜較窄。除了顯性基因介導(dǎo)的抗性，研究發(fā)現(xiàn)一些隱性基因也可以行使病毒抗性，具有較廣的抗性譜。例如，植物的某些真核翻譯起始因子［8］，一旦該類宿主因子功能喪失，病毒則不能利用其進(jìn)行侵染，從而表現(xiàn)出病毒抗性，如擬南芥等植物的翻譯起始因子eIF（iso）4E，是蕪菁花葉病毒（Turnip mosaic virus，TuMV）等馬鈴薯Y病毒復(fù)制關(guān)鍵的寄主因子，其突變后產(chǎn)生的隱性抗性基因，可以破壞或阻抑病毒侵染必需的翻譯過(guò)程［9］。

RNA沉默是另外一種主要的抗病毒保守機(jī)制，通過(guò)宿主的DCL（Dicer-like）蛋白將病毒復(fù)制過(guò)程中產(chǎn)生的 dsRNA（Double strand RNA，dsRNA）切 割 成 21-24 nt的 siRNA（Small interfering RNA，siRNA）， 然 后 與 AGO（Argonaute protein family，AGO）蛋白結(jié)合，降解與siRNA互補(bǔ)配對(duì)的長(zhǎng)鏈病毒基因組靶RNA或者靶mRNA，可誘導(dǎo)病毒RNA特異性降解。而病毒也進(jìn)化出了各種基因沉默抑制子（RNA silencing suppressor）來(lái)對(duì)抗植物的RNA沉默，相關(guān)的各個(gè)宿主因子及病毒的抑制子的具體機(jī)制已被大量報(bào)道［7，10-12］。對(duì)于植物DNA病毒，除了上述抗性機(jī)制以外，植物的轉(zhuǎn)錄水平基因沉默（Transcriptional gene silencing，TGS）和轉(zhuǎn)錄后水平的基因沉默（Post-Transcriptional gene silencing，PTGS）均參與抑制病毒的侵染，可以通過(guò)如DNA甲基化和組蛋白修飾等表觀遺傳學(xué)修飾來(lái)抑制病毒基因組的轉(zhuǎn)錄、復(fù)制等過(guò)程，相關(guān)機(jī)制在雙生病毒與宿主植物互作中進(jìn)行了大量研究［2，13-15］。近幾年來(lái)，生物體在利用該機(jī)制抵抗病毒等病原入侵的同時(shí)，如何保持內(nèi)源基因表達(dá)的穩(wěn)定性是一個(gè)研究的熱點(diǎn)問題。植物內(nèi)源基因轉(zhuǎn)錄具有發(fā)生PTGS的潛在的風(fēng)險(xiǎn)，細(xì)胞質(zhì)mRNA decapping途徑在真核生物中非常保守，是重要的RNA降解途徑，具有抑制PTGS的功能。而單鏈DNA病毒——雙生病毒和RNA病毒——煙草花葉病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）都可以通過(guò)調(diào)控宿主RNA穩(wěn)定性來(lái)抑制抗病毒反應(yīng)，增強(qiáng)其致病性，研究成果為高效防治植物病毒病害提供了新的靶點(diǎn)［16-17］。

研究植物與病毒互作機(jī)理對(duì)于植物病毒病害防治具有深刻意義，通過(guò)對(duì)植物某些抗性基因鑒定結(jié)合現(xiàn)代生物技術(shù)可以定向選育高效持久抗病毒植物品種，或者通過(guò)人工表達(dá)病毒特異的小RNA針對(duì)植物抗病毒的機(jī)理有針對(duì)性的啟動(dòng)植物抗性途徑［18-19］；此外，結(jié)合植物根際微生物組研究成果，尋找具有協(xié)助植物抵御病毒病害的有益根際微生物種群，可以實(shí)現(xiàn)無(wú)公害治理植物病毒病。Li等［20］研究發(fā)現(xiàn)用陰溝腸桿菌BQ9（Enterobacter asburiae）處理的番茄能顯著抗番茄黃化曲葉病毒（Tomato yellow leaf curl virus，TYLCV），該研究用BQ9處理的植株其防御相關(guān)基因PR1a和PR1b表達(dá)量及H2O2含量顯著增加。最新研究發(fā)現(xiàn)多種根際有益微生物混合使用后抗病毒效果要優(yōu)于單獨(dú)施加效果［21］。因此，積極發(fā)展根際微生物組功能研究技術(shù)方法，利用生物治理生物病害為傳統(tǒng)植物病毒病治理提供了新的解決方案。

2 植物-昆蟲的防御與反防御機(jī)制

在農(nóng)業(yè)耕作生產(chǎn)中，給農(nóng)作物造成巨大損失的另一危害來(lái)自于農(nóng)業(yè)害蟲，有關(guān)農(nóng)業(yè)害蟲暴發(fā)成災(zāi)的現(xiàn)象屢見不鮮。植食性昆蟲不僅本身對(duì)各種作物造成損害，更由于其傳播介體的功能，加速植物各種病原微生物病害發(fā)生，因此研究植食性昆蟲與植物為害與防御機(jī)制，有助于我們尋找更加有效的害蟲防治策略。植物與植食性昆蟲長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中形成了一系列防御與反防御的策略。類比已經(jīng)研究的較為清楚的植物與病原微生物互作模式，大部分研究專家認(rèn)為昆蟲與植物互作也遵循這樣一個(gè)規(guī)律：昆蟲取食植物，其植食性昆蟲相關(guān)分子模式（Herbivore-associated molecular patterns，HAMPs）被植物識(shí)別并由此激活植物體內(nèi)的HAMPs誘導(dǎo)免疫反應(yīng)——HTI（HAMP-triggered immunity，HTI）的產(chǎn)生，這個(gè)過(guò)程被稱為植物與植食性昆蟲防御與反防御的第一層次，通常認(rèn)為第一層次的防御反應(yīng)只對(duì)不能產(chǎn)生昆蟲效應(yīng)子（Effector）的植食性昆蟲種群有效，而昆蟲則通過(guò)產(chǎn)生效應(yīng)子應(yīng)對(duì)植物的這種HTI防御被稱為植物與植食性昆蟲的防御與反防御的第二層次，使得植物通過(guò)自身的特異性抗性基因（R）識(shí)別植食性昆蟲的效應(yīng)子，從而激活效應(yīng)子誘導(dǎo)的免疫反應(yīng)——ETI（Effector- triggered immunity，ETI）來(lái)特異性抵御昆蟲效應(yīng)子，表現(xiàn)特異抗蟲性達(dá)到植物與昆蟲防御與反防御的第三層次。由于植食性昆蟲不同食性和取食方式，口器也不相同，對(duì)植物造成的破壞結(jié)果不同，因此植物對(duì)此做出的防御反應(yīng)也不同。本部分主要以植食性的咀嚼式口器與刺吸式口器兩類主要農(nóng)業(yè)害蟲與植物互作為例進(jìn)行論述。

2.1 咀嚼式口器昆蟲-植物互作

咀嚼式口器昆蟲包括蛾蝶類鱗翅目昆蟲的幼蟲以及鞘翅目的蝗蟲等，以其咀嚼式口器啃食植物葉片、花、果實(shí)等組織，對(duì)植物造成大面積傷害，故植物對(duì)其防御反應(yīng)應(yīng)答類似于傷口損害識(shí)別方式如JA信號(hào)途徑激活，但二者之間仍有顯著區(qū)別［22］。對(duì)植物與咀嚼式口器昆蟲互作機(jī)制進(jìn)行了大量研究并取得了許多重要性進(jìn)展，咀嚼式口器昆蟲的激發(fā)子（Elicitors）已經(jīng)報(bào)道很多，根據(jù)分子大小可分為：小分子化合物脂肪酸和氨基酸共軛物（Fatty acid-amino acid conjugates，F(xiàn)ACs）［23］、inceptins［24］、caeliferins［25］及β-葡萄糖苷等大分子蛋白類物質(zhì)［26-27］。這些激發(fā)子通過(guò)不同形式引發(fā)植物防衛(wèi)反應(yīng)，如吸引植食性昆蟲天敵寄生蜂［23］、活性氧（Reactive oxygen species，ROS）含量提升［28］或者增加防御相關(guān)的JA或者水楊酸（Salicylic acid，SA）水平［24］。HAMPs誘導(dǎo)植物的HTI反應(yīng)引起植物Ca2+離子通量變化，絲裂原活化蛋白激酶（Mitogenactivated protein kinases，MAPKs）信號(hào)通路激活，植物激素生物合成及信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑激活，活性氧含量升高，揮發(fā)性物質(zhì)釋放等途徑參與防御反應(yīng)，而昆蟲為了能夠繼續(xù)在植物上生存，進(jìn)而產(chǎn)生效應(yīng)子來(lái)抑制植物這種防御反應(yīng)［29］。谷實(shí)夜蛾幼蟲（Helicoverpa zea）唾液腺分泌的葡萄糖氧化酶（Glucosaccharase，GOX）可以抑制煙草中產(chǎn)生尼古丁以及其他的植物防御反應(yīng)［30］，GOX同時(shí)在多種韌皮部取食的刺吸式口器的昆蟲中也有發(fā)現(xiàn)［31］。Wu等［32］在美洲棉鈴蟲唾液腺中檢測(cè)到了3種ATP水解酶：腺苷三磷酸雙磷酸酶（Apyrase），ATP合酶（ATP synthase）和ATPase 13A1，實(shí)驗(yàn)證明它們均可抑制番茄中JA和乙烯途徑相關(guān)防御基因的表達(dá)。

2.2 刺吸式口器昆蟲植物互作

刺吸式口器昆蟲用特化的針狀口器刺入植物韌皮部取食汁液，故又稱為韌皮部取食昆蟲。與咀嚼式口器昆蟲相比，該類昆蟲取食造成傷口較小，引起植物的防御反應(yīng)類似于某些病原菌，如SA信號(hào)防御響應(yīng)途徑［33］。由于刺吸式口器昆蟲只靠口針刺穿植物細(xì)胞吸食汁液，因此其激發(fā)子或效應(yīng)子多位于其取食過(guò)程中分泌的膠狀和水狀唾液中。目前為止，已經(jīng)有很多激發(fā)子或者效應(yīng)子在重大農(nóng)業(yè)害蟲蚜蟲中被發(fā)現(xiàn)［34-41］。其中除了蚜蟲本身固有的以外，還有來(lái)自于其內(nèi)生微生物的HMAPs［42-43］，這為我們研究植物-昆蟲互作增加了新的發(fā)現(xiàn)與挑戰(zhàn)。除了對(duì)植食性昆蟲激發(fā)子和效應(yīng)子的發(fā)掘與鑒定，對(duì)相關(guān)植物受體鑒定對(duì)于我們深入了解植物-昆蟲互作，并且研發(fā)新的抗病蟲害策略至關(guān)重要。Vincent等［44］通過(guò)實(shí)時(shí)監(jiān)測(cè)蚜蟲取食葉片后細(xì)胞內(nèi)鈣離子流變化發(fā)現(xiàn)，蚜蟲取食位點(diǎn)處鈣離子流顯著增加，對(duì)其分子機(jī)理進(jìn)行研究發(fā)現(xiàn)，植物細(xì)胞通過(guò)與果實(shí)成熟和葉型發(fā)育有關(guān)的油菜素內(nèi)酯不敏感受體激酶1（Brassinosteroid insensitive-associated kinase 1，BAK1）感知生物脅迫，谷氨酸受體（Glutamate Receptor-Like，GLRs）調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)的Ca2+進(jìn)入，以及雙孔鈣通道（Two-Pore Channel 1，TPC1）調(diào)控細(xì)胞內(nèi)Ca2+釋放等過(guò)程來(lái)感知和應(yīng)答蚜蟲取食。

植物與植食性昆蟲在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中形成的防御與反防御是一個(gè)相當(dāng)復(fù)雜的過(guò)程，盡管有關(guān)植物-昆蟲互作分子機(jī)制研究已經(jīng)取得了一些進(jìn)展，有關(guān)昆蟲確定和候選的激發(fā)子或效應(yīng)子已經(jīng)鑒定很多，但與其相互作用的植物靶標(biāo)的報(bào)道卻寥寥無(wú)幾，探究昆蟲取食過(guò)程中的激發(fā)子或效應(yīng)子，并尋找植物應(yīng)答昆蟲激發(fā)子或效應(yīng)子的受體蛋白對(duì)于探究昆蟲植物互作將是一項(xiàng)重大突破，從而尋找新的抗蟲策略。尤其是對(duì)于植物受體蛋白的鑒定，將有助于我們借助其結(jié)構(gòu)特性，研制能特異激活植物防御應(yīng)答的生物農(nóng)藥，或者設(shè)計(jì)能特異識(shí)別害蟲的植物受體蛋白并將其應(yīng)用到同種或同屬植物上，從而提高植物自身抗性等。

3 植物-病毒-介體昆蟲三者互作的協(xié)同進(jìn)化

由于植物的固著性，絕大多數(shù)植物病毒需要依靠介體昆蟲進(jìn)行傳播。植物病毒因其特異性與介體昆蟲傳毒模式分為非持久性傳播、半持久性傳播和持久性傳播，其中持久性傳播又分增殖型和非增殖型，對(duì)不同的傳播模式相關(guān)研究已有大量報(bào)道［45-46］。重要病毒與其介體昆蟲的識(shí)別和相互作用近年研究進(jìn)展卓有成效，包括主要糧食作物水稻條紋葉枯病毒（Rice stripe virus，RSV）在其介體灰飛虱［47］、水稻矮縮病毒（Rice dwarf virus，RDV）在葉蟬［48-49］、水稻黑條矮縮病毒（Rice black streaked dwarf virus，RBSDV）在灰飛虱、水稻南方黑條矮縮病毒（Southern rice blackstreaked dwarf virus，SRBSDV）在白背飛虱，番茄黃化曲葉病毒（Tomato yellow leaf curl virus，TYLCV）在介體昆蟲煙粉虱體內(nèi)的識(shí)別、巡回侵染、經(jīng)卵傳播，以及在其體內(nèi)不同組織器官內(nèi)擴(kuò)散機(jī)制等［50-53］。

過(guò)去關(guān)于植物-病毒-昆蟲三者互作研究主要集中在植物-昆蟲、病毒-昆蟲以及植物-病毒兩兩互作的研究，由于學(xué)科發(fā)展配置不均衡等各方面原因嚴(yán)重限制了三者互作研究的發(fā)展。而近年來(lái)農(nóng)業(yè)病蟲害頻繁大爆發(fā)證明某些昆蟲與植物病毒互惠協(xié)同危害植物的作用。關(guān)于植物-病毒-昆蟲三者互作研究報(bào)道表明，病毒與昆蟲常?？梢孕纬苫セ蓐P(guān)系從而協(xié)作危害植物。研究發(fā)現(xiàn)介體昆蟲更偏好選擇感染了病毒后的植物，并且在感病植物上介體昆蟲的適合度更好，如煙粉虱在感染中國(guó)番茄黃化曲葉病毒（Tomato yellow leaf curl China virus，TYLCCNV）的煙草上繁殖力顯著高于健康煙草，而Zhang等［54-55］對(duì)該現(xiàn)象的進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，TYLCCNV的βC1蛋白可以抑制植物的JA防御途徑，從而提高了感病植物對(duì)煙粉虱的適合度。盡管有關(guān)植物病毒抑制植物防御途徑從而使介體昆蟲受益的報(bào)道很多，但目前為止其相關(guān)分子機(jī)制仍然不是很清楚，尤其是病毒的致病因子與相關(guān)植物靶標(biāo)的鑒定。βC1蛋白可以與調(diào)控植物葉片發(fā)育的AS1（ASYMMETRIC LEAVES1，AS1） 蛋 白 互 作，導(dǎo)致其葉型發(fā)育的癥狀類似病毒感染后的癥狀，并抑制JA防御途徑中部分基因的表達(dá)［56］。之后的研究中發(fā)現(xiàn)與βC1互作的寄主植物JA途徑的關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子MYC2，該蛋白可以調(diào)控萜烯合酶（Terpene synthase，TPS）基因表達(dá)水平，研究表明βC1通過(guò)干擾MYC2二聚化，使其不能激活下游多個(gè)萜烯合酶基因（Terpene synthases，TPS）表達(dá)，從而導(dǎo)致對(duì)煙粉虱有趨避作用的揮發(fā)性萜烯類化合物α-香甘油烯（α-Bergamotene）的合成顯著減少，最終使介體昆蟲煙粉虱-雙生病毒形成互惠關(guān)系［57］。有關(guān)植物病毒-介體昆蟲通過(guò)植物實(shí)行間接互惠的報(bào)道在蚜蟲、西花薊馬等農(nóng)業(yè)害蟲中也有報(bào)道。文獻(xiàn)報(bào)道綠色桃蚜更偏向選擇感染蕪菁花葉病毒（Turnip mosaic virus，TuMV）的煙草，并且在感染TuMV的煙草和擬南芥上繁殖力高于未感病植株。篩選TuMV潛在的效應(yīng)蛋白，發(fā)現(xiàn)Nla-Pro（Nuclear inclusion a-protease，Nla-Pro）蛋白可能對(duì)上述現(xiàn)象具有重要作用，即過(guò)表達(dá)該蛋白的擬南芥和煙草都可以提高介體的繁殖力，且都能引起與TuMV感染植物后類似的癥狀，如植物胼胝質(zhì)積累下降（降低了對(duì)蚜蟲的防御），自由氨基酸（蚜蟲和其他韌皮部取食昆蟲的重要氮源）含量上升［58］。盡管后續(xù)研究發(fā)現(xiàn)，過(guò)表達(dá)Nla-Pro蛋白擬南芥的乙烯信號(hào)途徑被干擾，但沒有找到相應(yīng)植物靶標(biāo)［59］。對(duì)于蚜蟲傳播的黃瓜花葉病毒（Cucumber mosaic virus，CMV）的研究發(fā)現(xiàn)，其2b蛋白與JAZ蛋白（Jasmonate ZIM-domain proteins，JAZs）互作抑制JA途徑，通過(guò)26S蛋白酶體阻止JA信號(hào)途徑關(guān)鍵的抑制子的降解，從而增強(qiáng)對(duì)介體昆蟲的偏好［60］。番茄斑萎病毒（Tomato spotted wilt virus，TSWV）或可利用植物JA-SA防御途徑拮抗從而與其介體昆蟲西花薊馬實(shí)現(xiàn)互惠，但其分子機(jī)制尚未解析。西花薊馬取食可以引起植物的JA防御反應(yīng)，而TSWV侵染的植物可以引起植物的SA防御反應(yīng)，從而抑制了不利于西花薊馬的JA 防御途徑［61］。

盡管很多研究表明植物介導(dǎo)的病毒與介體昆蟲有間接互惠關(guān)系，但并不是所有的植物病毒與其介體昆蟲間都是互惠的。如非持久性傳播CMV感染的黃瓜（Cucumis sativuscv. Marumba）并不適合蚜蟲的生長(zhǎng)繁殖，研究發(fā)現(xiàn)蚜蟲傾向于被CMV感染的植物吸引，但經(jīng)過(guò)短暫的口針刺探后便迅速離開，該互作體系似乎只對(duì)病毒的傳播有利，而不利于蚜蟲的繁殖［62］。因此，有關(guān)于植物病毒對(duì)宿主與介體互作影響結(jié)果的不同，Mauck等［63］作出了這樣的假設(shè)：病毒傳毒模型是植物病毒改變宿主表型從而影響介體適合度的重要因素，即持久性傳播病毒往往增強(qiáng)介體在宿主植物上的適合度，使介體能在宿主植物韌皮部持續(xù)取食，從而在較長(zhǎng)時(shí)間內(nèi)增強(qiáng)介體對(duì)病毒的獲取，而非持久性傳播病毒感染的植物往往不適合介體生存，介體在植物上經(jīng)“拉-推（Pullpush）策略”快速刺探并迅速離開至別的植物從而實(shí)現(xiàn)快速傳毒。盡管上述假設(shè)是對(duì)以往相關(guān)文獻(xiàn)的總結(jié)，但并不是所有已研究的三者互作都符合上述假設(shè)，如上文提到的TuMV即為一種非持久性傳播病毒，但它卻能促進(jìn)其介體在宿主植物上的適合度。而有關(guān)研究發(fā)現(xiàn)介體昆蟲也并不總是喜歡選擇感病植物的，這還取決于介體昆蟲本身是否帶毒，如無(wú)毒蚜偏好選擇感染大麥黃矮病毒（Barly yellow dwarfvirus，BYDV）的小麥，但蚜蟲獲毒后，卻偏向選擇無(wú)毒小麥［64］。這表明，病毒在促進(jìn)自身傳播的策略中，不僅可以通過(guò)操縱植物來(lái)間接使介體幫助其傳毒，還可以直接作用于介體來(lái)實(shí)現(xiàn)更有效的傳毒。有關(guān)植物病毒改變介體生理和行為的報(bào)道已有很多［65-67］，但對(duì)于三者互作中病毒改變昆蟲行為從而利于傳播的潛在分子機(jī)制仍需進(jìn)一步探究。只有對(duì)這些現(xiàn)象的分子機(jī)制進(jìn)行詳細(xì)解析，才能為最終將分子互作層次的微觀機(jī)理上升為對(duì)蟲傳病害的宏觀應(yīng)用。

盡管有關(guān)植物-病毒-昆蟲三者互作一直是植物保護(hù)領(lǐng)域研究熱點(diǎn)，但其間的生物學(xué)現(xiàn)象和分子機(jī)制仍需要更多的發(fā)現(xiàn)與總結(jié)，例如，病毒與昆蟲在對(duì)其宿主的侵害過(guò)程中的互惠關(guān)系或者“利益至上”的關(guān)系存在怎樣的規(guī)律；三者互作中是否是病毒作為“終極boss”來(lái)改變宿主和介體的表型從而利于自己的生存與繁殖；植物在病毒與昆蟲的雙重“攻打”的情況下，如何“固陣自守”，這些問題的攻克以及相關(guān)分子機(jī)制的解析將有助于制定高效阻斷蟲傳病害的策略，例如開發(fā)高效特異安全的介體昆蟲趨避劑，或者阻斷病毒與介體昆蟲之間的互惠協(xié)作關(guān)系，從而在特異減少介體昆蟲取食和病毒傳播的同時(shí)，不影響其他有益昆蟲的行為和生態(tài)平衡。

4 植物-根際微生物群落的互作機(jī)制與植物保護(hù)策略

植物根部微生物在植物保護(hù)中起重要作用，也被稱為植物的第二套基因組（Secondary Genome），其主要由根際微生物（Rhizospheric microorganisms）和非根際微生物（Non-rhizosphere microorganisms）兩部分組成。植物根際即植物根系周圍、受根系生長(zhǎng)影響的土體，附著其上的微生物結(jié)構(gòu)組成和豐度的變化是監(jiān)測(cè)植物健康的“晴雨表”。研究表明受植物根系影響，其根際微生物與非根際微生物組成存在很大差異，根際微生物與植物在生長(zhǎng)過(guò)程中互相影響，彼此依存。植物為微生物提供分解物質(zhì)有助于其生存繁殖的同時(shí)，根際微生物產(chǎn)物也影響植物自身的生長(zhǎng)發(fā)育。1904年德國(guó)微生物學(xué)家Hiltner［68］提出根際概念以來(lái)，對(duì)根際微生物研究的熱度一直熾延不斷［68］。早期由于受實(shí)驗(yàn)技術(shù)的限制以及學(xué)科研究進(jìn)展的影響，對(duì)植物-根際微生物研究主要集中在植物-根際微生物宏觀相互影響的現(xiàn)象描述，如植物種類［69-70］、基因型［71-72］和植物不同發(fā)育時(shí)期［73］，其根際微生物結(jié)構(gòu)組成呈現(xiàn)種群結(jié)構(gòu)差異。但隨著植物防御機(jī)制與植物保護(hù)策略研究的進(jìn)展，發(fā)現(xiàn)植物激素信號(hào)途徑［74］、根際分泌物組成［75-76］與其根際微生物存在互作從而影響植物生長(zhǎng)發(fā)育和植物抗性的現(xiàn)象。探究根際微生物在協(xié)助植物應(yīng)對(duì)生物脅迫過(guò)程中的作用，有助于開發(fā)優(yōu)良的抗植物病蟲害的微生物菌肥，減少對(duì)化肥和農(nóng)藥的使用，對(duì)于植物保護(hù)和實(shí)現(xiàn)可持續(xù)發(fā)展戰(zhàn)略意義重大。通過(guò)對(duì)植物-根際微生物互作機(jī)制的歸納總結(jié)，有助于植物土壤微生態(tài)的健康，實(shí)現(xiàn)綠色植物保護(hù)。

4.1 根際微生物對(duì)植物影響

植物的生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程很大程度上依賴于其根際微生物，有益根際微生物對(duì)植物的促生影響主要?dú)w結(jié)兩個(gè)方面：一方面根際有益微生物通過(guò)降解代謝物質(zhì)為植物生長(zhǎng)發(fā)育提供營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)和能源；而另一面根際有益微生物通過(guò)誘導(dǎo)增強(qiáng)植物抗性等直接作用以及抑制病原菌生長(zhǎng)等間接作用方式促進(jìn)植物生長(zhǎng)。大量研究發(fā)現(xiàn)根際微生物為植物提供營(yíng)養(yǎng)及能源物質(zhì)，如具有固氮作用的固氮菌［76-77］以及促進(jìn)磷吸收的叢枝菌根真菌［76］，而中國(guó)科學(xué)院王二濤團(tuán)隊(duì)［78］通過(guò)穩(wěn)定同位素標(biāo)定實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)并提出叢枝菌根真菌與植物的共生過(guò)程中脂肪酸是植物傳遞給菌根真菌的主要碳源形式的新觀點(diǎn)，病原真菌與寄主植物爭(zhēng)奪脂肪酸作為其生長(zhǎng)的碳源，進(jìn)而侵染植物，造成作物減產(chǎn)。另外，還有許多促進(jìn)植物吸收利用微量元素的根際微生物如Trichoderma asperellumT34和Azospirillum brasilense均可以促進(jìn)黃瓜植株對(duì)土壤中鐵離子的吸收和積累，在土壤中添加這兩種微生物后可快速改善植株的缺鐵癥狀，推測(cè)這些根際微生物可以為植物提供促進(jìn)其生長(zhǎng)發(fā)育的能源物質(zhì)［79-82］。

在植物的整個(gè)生命周期中，根際微生物除了促進(jìn)植物的正常生長(zhǎng)發(fā)育外，還協(xié)助植物應(yīng)對(duì)包括干旱、鹽分、水、溫度等非生物脅迫［83］，同時(shí)誘導(dǎo)植物抵抗來(lái)自于植物病原體和植食性昆蟲等影響植物正常生長(zhǎng)生存的生物脅迫［84］。目前為止，根際微生物引起植物防御反應(yīng)功能從而協(xié)助植物對(duì)抗咀嚼式昆蟲或病原微生物危害的報(bào)道已有很多。Aziz等［84］研究表明，解淀粉芽孢桿菌（Bacillus amyloliquefaciens）GB03能夠激活擬南芥中調(diào)控硫吸收和積累代謝途徑相關(guān)基因ATPS和APR的表達(dá)從而促進(jìn)對(duì)硫的吸收和積累，誘導(dǎo)編碼高硫脂族和吲哚類芥子油苷基因的轉(zhuǎn)錄水平，因此增強(qiáng)了對(duì)植食性昆蟲甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）的抗性；而同樣由GB03處理的芥子油苷突變體擬南芥對(duì)甜菜夜蛾抗性卻減弱。而Hariprasad等［85］研究發(fā)現(xiàn)定殖于番茄根際的銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）2apa可提高番茄植株吲哚-3-乙酸、SA和噬鐵素的產(chǎn)量，進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)該菌能夠分泌抗菌物質(zhì)吩嗪對(duì)番茄的葉部及根部病原菌具有明顯抑制作用，且同時(shí)該菌對(duì)番茄具有顯著促生作用。對(duì)于根際微生物通過(guò)寄主植物，實(shí)現(xiàn)對(duì)病毒病害的主要介體——刺吸式口器昆蟲防御的研究較少，是否能夠通過(guò)根際微生物組的組成的配比，實(shí)現(xiàn)對(duì)蟲傳病害的有效綠色防控也待研究。

除了有益微生物，在植物根際也存在大量的病原真菌、卵菌、細(xì)菌和線蟲等有害微生物［83，86］，其中細(xì)菌對(duì)植物侵染受植物根的限制，而一般的病毒則還需要活體生物如真菌及線蟲等介體的幫助才能進(jìn)入植物內(nèi)部造成損害［86］。因此在根際微生物引起的植物病害中，大部分是由病原真菌及線蟲引起的，它們通過(guò)機(jī)械損傷、分泌毒素、影響植物對(duì)水分和無(wú)機(jī)鹽的吸收、破壞根際有益菌群結(jié)構(gòu)等方式影響植物正常生長(zhǎng)發(fā)育。

4.2 植物對(duì)根際微生物影響

盡管根際微生物對(duì)植物存在危害、促生或誘導(dǎo)防御等作用，但植物也可以通過(guò)根系分泌物主動(dòng)調(diào)節(jié)根際微生物的組成結(jié)構(gòu)以保障自己正常生長(zhǎng)發(fā)育或者應(yīng)對(duì)逆境。Haldar等［87］將植物根系分泌物分為5類：（1）水溶性離子和低分子化合物，如單糖、氨基酸以及依賴濃度梯度被動(dòng)擴(kuò)散的有機(jī)酸；（2）需要主動(dòng)運(yùn)輸?shù)母叻肿踊衔锶缣妓衔?、蛋白質(zhì)和脂質(zhì)；（3）多糖和半乳糖醛酸形成的不容性粘液；（4）次生代謝產(chǎn)物；（5）分解和脫落物：成熟根段表皮細(xì)胞自分解產(chǎn)物、脫落根冠細(xì)胞、根毛和細(xì)胞碎片。植物通過(guò)這些根系分泌物與其根際微生物進(jìn)行“交流”調(diào)節(jié)根際微生物群落的結(jié)構(gòu)組成，推測(cè)其可能是導(dǎo)致不同植物種類和基因型的根際微生物群落結(jié)構(gòu)存在差異的原因。而植物感病后其根際群落的變化更能說(shuō)明植物對(duì)其根際微生物的主動(dòng)調(diào)節(jié)作用。Rudrappa等［88-89］研究發(fā)現(xiàn)丁香假單胞菌（Pseudomonas syringae pv tomato）PstDC3000感染擬南芥幼苗葉片后促進(jìn)根釋放L-蘋果酸（L-Malic Acid，MA）從而使有益菌枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）FB17在根際定殖量增加，F(xiàn)B17定殖根際后可以引起擬南芥的誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性（Induced systemic response，ISR），擬南芥產(chǎn)生化合物JA，從而抵御病原菌對(duì)擬南芥的侵染，減輕擬南芥的發(fā)病程度，后續(xù)實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)PstDC3000侵染后通過(guò)增加蘋果酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白（Aluminum activated malate transporter，ALMT1）的表達(dá)量從而提高根際蘋果酸濃度。Liu等［90］在黃瓜-黃瓜枯萎病菌-解淀粉芽孢桿菌（Bacillus amyloliquefaciens）SQR9互作系統(tǒng)中發(fā)現(xiàn)類似現(xiàn)象，即黃瓜枯萎病毒侵染黃瓜后其宿主根部分泌檸檬酸（Citric acid）招募有益菌SQR9。而有關(guān)研究發(fā)現(xiàn)植物JA或者SA信號(hào)途徑激活后可以改變其根際微生物細(xì)菌群結(jié)構(gòu)組成［74，91］，推測(cè)植物在受到外界病原體或者植食性昆蟲侵害時(shí)，會(huì)激活其典型的JA或者SA信號(hào)途徑進(jìn)行防御，其中包括調(diào)節(jié)其根際微生物組成，從而招募有益微生物協(xié)同抗病。盡管對(duì)于該推測(cè)還沒有確切證實(shí)，但植物與根際微生物互作過(guò)程中的主動(dòng)調(diào)節(jié)過(guò)程是無(wú)可非議的。

植物與根際微生物群落互作研究仍處于初級(jí)階段，由于微生物分離培養(yǎng)技術(shù)限制，目前我們能夠分離培養(yǎng)的菌僅占全部微生物的不到1%，植物根際微生物如何作為一個(gè)群體來(lái)發(fā)揮其生物學(xué)功能還遠(yuǎn)遠(yuǎn)不清楚。近年來(lái)利用模式植物擬南芥對(duì)植物根部和根際微生物結(jié)構(gòu)組成和功能與植物免疫和非生物脅迫等方面的互作研究取得了一定進(jìn)展［25-26］。探究根際微生物對(duì)植物的影響作用以及植物自身對(duì)根際微生物的調(diào)控機(jī)制，有助于我們更加深入了解植物的地下環(huán)境，從而人為調(diào)控植物的根際生境，尤其是探究根際既定以及潛在的有益微生物與植物之間互作機(jī)理，對(duì)于該領(lǐng)域的突破，有助于我們實(shí)現(xiàn)可持續(xù)的植物保護(hù)理念。特別是對(duì)于一些農(nóng)作物來(lái)說(shuō)，探究開發(fā)根際有益微生物為生物治理病蟲害問題及提高農(nóng)業(yè)產(chǎn)量提供了廣闊前景。微生物組學(xué)技術(shù)的發(fā)展將極大的促進(jìn)我們對(duì)植物根際微生物群落功能的了解和應(yīng)用。

4.3 根際微生物組-植物病蟲害互作研究進(jìn)展

盡管目前有關(guān)根際微生物-植物-病毒-昆蟲四者互作鮮有報(bào)道，但隨著科研發(fā)展趨勢(shì)以及相關(guān)研究技術(shù)發(fā)展，人們對(duì)于植物保護(hù)會(huì)逐漸的從單一的兩兩互作，或者稍微復(fù)雜的三者互作推至更宏觀復(fù)雜的各種環(huán)境因子互作中，從而實(shí)現(xiàn)最佳環(huán)?？沙掷m(xù)的植物保護(hù)目標(biāo)。而有關(guān)植物保護(hù)的候選策略中，探究植物根際微生物群體的作用被認(rèn)為具有很大應(yīng)用前景，通過(guò)人體與腸道微生物互作關(guān)系啟發(fā)，植物根際微生物菌群的相互作用對(duì)于植物的抗病性至關(guān)重要。這要求我們由單一菌群對(duì)植物某種促生或者抗病的作用研究上升至整個(gè)根際微生物組。某些根際有益微生物在實(shí)驗(yàn)室效果良好，但在田間應(yīng)用時(shí)卻沒有明顯效益，這也說(shuō)明了植物根際微生物群落是一個(gè)相互關(guān)聯(lián)互作的群體，對(duì)單一菌群功能研究遠(yuǎn)不能滿足我們對(duì)植物根際生境進(jìn)行人工改造的要求。目前生物防治研究重點(diǎn)已經(jīng)由利用單一微生物菌株轉(zhuǎn)向了利用微生物組，尤其是對(duì)于農(nóng)作物微生物組研究［92-93］。類比人類腸道微生物組研究思路手段，通過(guò)模擬自然條件，揭秘自然狀態(tài)下植物與微生物組互作關(guān)系，從而尋找能穩(wěn)定的在田間發(fā)揮作用并為植物促生、抗病、抗逆的微生物互作群體。目前已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了很多根際微生物具有協(xié)助植物抗病蟲害的功能，但是如何將其穩(wěn)定的運(yùn)用到實(shí)際農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中是一項(xiàng)重要挑戰(zhàn)。

隨著根際微生物組功能研究浪潮興起，以及生物科學(xué)技術(shù)發(fā)展和各相對(duì)簡(jiǎn)單互作（如二者互作或三者互作）相關(guān)理論基礎(chǔ)的奠基，以植物為中心的根際微生物-植物-病毒-昆蟲的多元互作研究也會(huì)逐步展開，通過(guò)對(duì)植物周圍各種主要環(huán)境生物與植物多元互作研究，將為我們實(shí)現(xiàn)環(huán)保可持續(xù)且較為全面系統(tǒng)的防治植物病蟲害目標(biāo)帶來(lái)希冀。

5 小結(jié)與展望

植物的整個(gè)生活史中受根際微生物、病毒、昆蟲等多種元素相互影響。通過(guò)總結(jié)發(fā)現(xiàn)無(wú)論是植物-根際微生物、植物-病毒、植物-昆蟲兩兩互作還是植物-病毒-昆蟲三者互作中，目前都取得了很大進(jìn)展，同時(shí)創(chuàng)生了很多機(jī)遇與挑戰(zhàn)。植物-根際微生物組研究趨勢(shì)正逐步擴(kuò)大，將植物根際微生物組互作與植物抗病蟲害防治相結(jié)合必將會(huì)成為未來(lái)植物保護(hù)研究熱點(diǎn)。當(dāng)前植物-病毒、植物-昆蟲、植物-昆蟲-病毒互作機(jī)制的解析對(duì)于“圍繞根際微生物組抗植物病蟲害”策略的研究具有重要推動(dòng)作用。但是各部分研究仍有許多問題需要解決。植物與根際微生物互作中，植物不僅獲益于有益微生物，也同時(shí)受到病原物微生物的侵染。植物采用何種調(diào)控機(jī)制（如激素途徑和轉(zhuǎn)錄調(diào)控）、分泌何種關(guān)鍵化合物招募或阻遏有益或有害微生物還有待于進(jìn)一步深入研究，以及微生物對(duì)生長(zhǎng)環(huán)境和寄主的要求如何通過(guò)快速精準(zhǔn)的檢測(cè)技術(shù)采用適當(dāng)?shù)姆椒☉?yīng)用到生產(chǎn)上，也是目前植物-根際微生物研究中急需解決的問題。而在植物與病毒互作中由于病毒有著與其他病原不同的侵染和增殖方式，植物病原的昆蟲介體傳播是許多植物病毒病流行的重要環(huán)節(jié)，不能簡(jiǎn)單的劃分植物-病毒或植物-昆蟲互作。在長(zhǎng)期不斷的適應(yīng)進(jìn)化過(guò)程中，植物病毒與其介體昆蟲形成了相互適應(yīng)而又復(fù)雜多樣的關(guān)系。對(duì)于介體昆蟲如何獲得病毒、病毒又是如何與昆蟲受體蛋白相互識(shí)別的，仍需要大量的研究。雖然近年來(lái)病毒在介體內(nèi)增殖方式以及巡回侵染研究獲得了一定進(jìn)展，但是面對(duì)種類多、變異快的病毒仍有許多的工作有待深入開展。明確病毒介體傳播機(jī)制、切斷有效的介體傳播途徑將有助于結(jié)合實(shí)際制定行之有效的策略來(lái)阻斷昆蟲介體對(duì)植物病毒的傳播。而植物為了抵御昆蟲的取食和病毒的侵染會(huì)通過(guò)激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)或轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控或通過(guò)分泌化合物招募有益微生物等方式啟動(dòng)一系列的防御效應(yīng)，昆蟲和病毒作為入侵者則會(huì)調(diào)節(jié)自身的功能抵御植物防御措施，增強(qiáng)對(duì)植物防御的適應(yīng)能力，這種互相克制卻又相互推動(dòng)的“防御軍備競(jìng)賽”才推動(dòng)了植物、昆蟲、病毒以及植物環(huán)境微生物的協(xié)同進(jìn)化過(guò)程。

植物-介體昆蟲-蟲傳病毒-環(huán)境微生物的相互作用是目前國(guó)際上研究的重點(diǎn)和熱點(diǎn)。隨著生命科學(xué)技術(shù)以及基因測(cè)序等高通量技術(shù)的快速發(fā)展，生命科學(xué)領(lǐng)域進(jìn)入了以海量多元組學(xué)數(shù)據(jù)為特征的大數(shù)據(jù)時(shí)代。組學(xué)大數(shù)據(jù)給生命科學(xué)研究帶來(lái)了前所未有的機(jī)遇和挑戰(zhàn)。通過(guò)對(duì)感病和健康農(nóng)作物基因組、蛋白質(zhì)組以及微生物組的綜合比較，分析植物在病原侵染過(guò)程中變化的關(guān)鍵因子以及受轉(zhuǎn)錄調(diào)控的蛋白的變換，監(jiān)測(cè)在變化過(guò)程中健康和感病作物的微生物群落種群和豐度的變化，通過(guò)適當(dāng)?shù)难a(bǔ)充微生物種群調(diào)節(jié)重要農(nóng)作物微生態(tài)平衡，實(shí)現(xiàn)單個(gè)或簡(jiǎn)單復(fù)配菌株無(wú)法實(shí)現(xiàn)的生態(tài)功能，從而提高農(nóng)作物的產(chǎn)量、質(zhì)量及抗病蟲害性能，提供一個(gè)新的植保方案，為綠色防控策略的制定提供理論依據(jù)。

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