曹家暢　周倩　龔明

摘要植物細胞在正常的生理狀況下，存在著氧化還原狀態(tài)的動態(tài)平衡，對維持生物大分子正常的理化性質、酶活性以及植物的正常代謝具有重要作用。在干旱脅迫下，植物細胞會發(fā)生氧化還原代謝的紊亂，導致植物細胞中活性氧大量積累，進而對植物形成氧化脅迫。氧化脅迫的持續(xù)，會使細胞氧化還原狀態(tài)失衡，最終造成植物大分子（例如DNA、蛋白質、脂質等）的氧化損傷，甚至導致植物細胞的死亡。在植物細胞中，主要通過蛋白巰基系統(tǒng)、谷胱甘肽、抗壞血酸以及吡啶核酸[NAD（H）和NADP（H）]等實現(xiàn)對植物細胞氧化還原狀態(tài)的調節(jié)。闡述植物細胞內氧化還原狀態(tài)平衡的調控，及其在植物對干旱脅迫響應與適應過程中的作用。

關鍵詞干旱脅迫；氧化還原狀態(tài)；植物細胞；蛋白巰基系統(tǒng)；谷胱甘肽

中圖分類號Q945文獻標識碼

A文章編號0517-6611（2018）28-0006-05

Roles of Intracellular Redox State in Response and Adaptation of Plants to Drought Stress

CAO Jiachang，ZHOU Qian， GONG Ming（School of Life Sciences，Yunnan Normal University，Engineering Research Center of Sustainable Development and Utilization of Biomass Energy， Ministry of Education， Key Laboratory of Biomass Energy and Environmental Biotechnology of Yunnan Province，Kunming，Yunnan 650500）

AbstractUnder the normal physiological conditions， there is a dynamic equilibrium of redox state in plant cells， which plays an important role in maintaining the normal physicochemical properties， enzyme activities， and normal metabolism of the biological macromolecules. Under drought stress， plant cells will undergo disorder of redox metabolism， resulting in a large accumulation of reactive oxygen species in the plant cells， thus leading to oxidative stress on plants. The persistence of oxidative stress will cause the redox state of the cells to be unbalanced， eventually cause oxidative damage to plant macromolecules （such as DNA， proteins， lipids， etc.） and even death of plant cells. The redox status in plant cells was mainly controlled by the protein sulfhydryl system， glutathione， ascorbic acid， and pyridine nucleic acids [NAD（H） and NADP（H）].Regulation of balance of intracellular redox state and the roles of the redox status in response and adaptation of plants to drought stress were reviewed .

Key wordsDrought stress；Redox state；Plant cells；Protein sulfhydryl system；Glutathione

當今世界，水資源非常短缺，植物的生長必然面對干旱脅迫的挑戰(zhàn)。細胞的氧化還原狀態(tài)對植物適應性、維持植物正常生理代謝和各種生命活動的進行以及傳遞外界環(huán)境信號具有非常重要的意義。在調節(jié)細胞氧化還原狀態(tài)的過程中，蛋白巰基系統(tǒng)、谷胱甘肽、吡啶核酸（NAD（H）和NADP（H））以及抗壞血酸（ASA）等發(fā)揮了至關重要的作用，它們之間既存在各自的調節(jié)機制又相互聯(lián)系。

1植物細胞的氧化還原狀態(tài)

植物細胞氧化還原狀態(tài)的平衡是由氧化系統(tǒng)和還原系統(tǒng)共同發(fā)揮作用來維持的。氧化系統(tǒng)主要包括活性氧（ROS）和活性氮（RNS），植物細胞中的活性氧主要有超氧陰離子（O2·）、過氧化氫（H2O2）、羥自由基（·OH）、單線態(tài)氧（1O2）等[1]，活性氮主要有NO、ONOO-、NO+、N2O3等，產生的部位主要包括線粒體、葉綠體、質膜和過氧化物酶體等[2]。植物細胞內的還原系統(tǒng)主要包括抗氧化物酶類（如谷胱甘肽還原酶、過氧化氫酶、谷胱甘肽過氧化物酶等）、抗氧化劑（如谷胱甘肽、抗壞血酸、VE 等）以及硫氧還蛋白系統(tǒng)和谷氧還蛋白系統(tǒng)?？寡趸锩复蠖鄶?shù)是通過調節(jié)谷胱甘肽和抗壞血酸的代謝發(fā)揮作用的。

2干旱脅迫對植物氧化系統(tǒng)的影響

2.1干旱脅迫導致活性氧的大量生成

干旱脅迫對植物氧化系統(tǒng)的影響主要體現(xiàn)在ROS的大量產生，RNS是由一氧化氮（NO）作為氧化還原信號分子與ROS發(fā)生反應生成的[3]。因此，可以認為ROS的大量產生是干旱脅迫下細胞氧化還原狀態(tài)改變的根本原因。干旱脅迫下，植物由于缺水，導致光合作用或者呼吸作用電子傳遞過程中發(fā)生電子泄露以及正常生理代謝出現(xiàn)異常，從而產生大量活性氧。很多研究證明，干旱脅迫下活性氧大量產生，打破植物細胞原有的氧化還原狀態(tài)的平衡。陳珺[4]發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫下，小葉黃楊、金葉女貞和大葉黃楊的過氧化氫和超氧陰離子的含量在干旱脅迫初期升高。李海超[5]研究發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫下，刺槐葉片和根中超氧陰離子含量顯著升高，H2O2含量也顯著升高，并且在葉脈中的分布范圍擴大。

2.2干旱脅迫下植物的氧化損傷以及信號分子作用

當植物長時間處于干旱脅迫下，自身的活性氧水平超出正常范圍時，就會造成植物的氧化損傷（圖1）。例如，活性氧可造成氨基酸殘基生成羰基衍生物，分子內以及分子間的交聯(lián)，造成二硫鍵的生成和蛋白質分子的斷裂、金屬酶類的失活、DNA損傷以及磷脂的過氧化，對植物質膜系統(tǒng)造成損傷[6]。此外，活性氧也具有信號分子的作用，能夠調節(jié)細胞的程序性死亡以及作為第二信使[7]。

3干旱脅迫下還原系統(tǒng)對細胞氧化還原狀態(tài)的調節(jié)

干旱脅迫下，植物體內氧化脅迫加劇，活性氧大量積累，造成植物細胞氧化還原狀態(tài)的失衡。此時就需要還原系統(tǒng)發(fā)揮作用，維持細胞氧化還原狀態(tài)的穩(wěn)定。植物細胞氧化還原狀態(tài)的維持主要依賴于谷胱甘肽和抗壞血酸的合成和循環(huán)代謝，從而達到清除活性氧、減小植物細胞的氧化損傷的目的。硫氧還蛋白（Trx）和谷氧還蛋白（Grx）在植物細胞氧化還原狀態(tài)的調節(jié)中也發(fā)揮了非常重要的作用。

3.1谷胱甘肽

谷胱甘肽（glutathione）在維持細胞功能和調節(jié)巰基的狀態(tài)中有非常重要的作用。在正常生理條件下，還原型谷胱甘肽（GSH）是主要存在形式，當植物受干旱脅迫時，GSH可被氧化成GSSG或者GSSR（谷胱甘肽-半胱氨酸的衍生物），使植物免受氧化損傷，還原型谷胱甘肽和氧化型谷胱甘肽的比值是評價植物細胞氧化還原狀態(tài)的重要指標之一。

谷胱甘肽是由2步酶促反應合成：γ-谷氨酰半胱氨酸合成酶（γ-GCS，EC 6.3.2.2）催化L-半胱氨酸和L-谷氨酸合成γ-谷氨酸半胱氨酸（γ-glutamylcy steine，γ-GS），之后，在谷胱甘肽合成酶（GS，EC 6.3.2.3）的催化下，在γ-谷氨酸半胱氨酸的碳末端添加甘氨酸生成谷胱甘肽（圖2）。γ-GCS被認為是谷胱甘肽合成的限速酶[8]。這兩步反應主要發(fā)生于植物細胞的細胞質和葉綠體中，而線粒體中并沒有發(fā)現(xiàn)[9]。此外，因為γ-GCS是一種異質聚體，它的合成也受到細胞氧化還原狀態(tài)的調控[10]。GshF是谷胱甘肽合成的另一種酶，它同時具有γ-GCS和GS的活性[11]，并且?guī)缀醪皇蹽SH的負反饋調節(jié)，因此即使在GSH濃度很高時，依然可以合成GSH。

在植物谷胱甘肽的代謝中，主要有3種非常重要的酶：谷胱甘肽還原酶（glutathione reductase，GR，EC 1.6.4.2）、谷胱甘肽過氧化物酶（glutathione peroxidase，GPX，EC 1.11.1.9）、谷胱甘肽硫轉移酶（glutathione S transferase，GST，EC 2.5.1.8），這3種酶在植物抵御干旱以及其他環(huán)境脅迫中，對維持細胞的谷胱甘肽庫和氧化還原狀態(tài)的平衡具有重要意義。

在發(fā)生氧化脅迫時，GSH被氧化成GSSG，而GR的生理功能是將GSSG還原為GSH，它在植物細胞中主要分布于葉綠體、線粒體和胞質中，有研究表明，葉綠體中的GR的酶活性大約為總酶活的50%[13]。GR是以NADPH作為唯一的還原力和電子供體，對維持細胞內高的GSH/GSSG的比率有非常重要的作用[14]。此外，GR還存在很多同工酶類，例如豌豆中至少存在8種同工酶[15]，均參與植物對逆境脅迫的抵抗。

GPX是以GSH或Trx為底物，催化H2O2或脂質過氧化物的還原，被認為是植物清除活性氧以及應對外界環(huán)境脅迫的關鍵酶[9]。在玉米中發(fā)現(xiàn)GPX家族的11個成員[16]。在植物模式生物擬南芥中，共發(fā)現(xiàn)GPX家族的8個成員，其中AtGPX1，-2，-5和-6的蛋白體外表達后只利用Trx為電子供體，還原過氧化氫和有機氫過氧化物，且還原過氧化氫的活性很高[17]。從大白菜中分離的GPX的蛋白也具有相同的特點[18]。從楊樹中分離的6個GPX的同工酶，也僅以Trx為電子供體[19]。因此，有研究認為，植物的GPX更傾向于利用Trx作為還原劑[20]。GPX在植物體內可以分為2類：依賴硒的GPXs和非依賴硒的GPXs[22]。在非依賴硒的GPX的氨基酸序列中是由1個半胱氨酸殘基代替了終止密碼子UGA出的1個硒代半胱氨酸[21]。

GST是由多基因家族編碼的，它的作用主要是催化谷胱甘肽與親電子物質結合，從而達到植物體對外源的化學物質（如致癌物質、環(huán)境污染物、藥物等）解毒的目的。另外，它也可以對一些內源的物質進行脫毒，如羥烷基、丙烯醛基和DNA羥過氧化物等。GSTs一般由微粒體酶和可溶性的酶組成，微粒體酶一般定位于膜上，負責調解類十二烷酸和GSH的代謝，它的可溶性酶的成員有8個亞基α、κ、μ、ω、π、σ、θ和ξ[23]。例如，在研究酸雨對黃瓜的影響中發(fā)現(xiàn)，酸雨能夠使黃瓜的GST活性升高，原因在于酸雨誘導黃瓜產生一些有毒物質，而GST能夠將這些有毒物質與谷胱甘肽偶聯(lián)，從而達到解毒的目的[24]。

3.2抗壞血酸

抗壞血酸（ASA）是一種在植物體內廣泛存在的小分子抗氧化物質，對植物抵抗氧化脅迫有重要作用。還原型抗壞血酸與氧化型抗壞血酸的比值是評價細胞氧化還原狀態(tài)的重要指標。

安徽農業(yè)科學2018年

截至目前，抗壞血酸的合成途徑主要是L-半乳糖途徑，是普遍認可的途徑，其他的代謝支路途徑還包括：半乳糖醛酸途徑、古洛糖途徑和肌醇途徑等[25]。在L-半乳糖途徑中，抗壞血酸的合成前體是L-半乳糖-γ-內脂，L-半乳糖-γ-內脂脫氫酶（L-GLDH）是抗壞血酸生成的關鍵酶，能夠催化L-半乳糖-γ-內脂生成抗壞血酸。中間產物包括D-甘露糖-1-P、GDP-D-甘露糖、L-半乳糖-1-P、L-半乳糖等（圖3）。

L-半乳糖途徑較為符合生理實際，但并不能完全解釋植物抗壞血酸的合成，尤其是半乳糖醛酸的衍生物也可以合成抗壞血酸的現(xiàn)象[27]，這種途徑是由葡萄糖醛酸和半乳糖醛酸衍生物合成抗壞血酸。糖醛酸途徑被認為是一種交替途徑，可能只發(fā)生于植物處于特殊的生理環(huán)境或者特殊組織中[28]。

半乳糖醛酸途徑中，來源于果膠的D-半乳糖醛酸被還原為L-半乳糖酸，后續(xù)和半乳糖途徑相同；古洛糖途徑中是GDP-D-甘露糖發(fā)生異構，生成GDP-L-古洛糖，經過幾步反應后，由古洛糖生成抗壞血酸；肌醇途徑中，D-葡萄醛酸是動物抗壞血酸生成的中間產物，可以由肌醇加氧酶催化生成，在植物中，人們找到肌醇加氧酶基因的同源物，因此認為肌醇也是抗壞血酸的一種生成途徑[29]。

抗壞血酸的代謝主要是作為一種電子供體參與物質轉化。在清除ROS的過程中，ASA由APX催化還原過氧化氫的同時，自身被氧化成為單脫氫抗壞血酸（MDHA），MDHA可以自身發(fā)生歧化反應，生成ASA和脫氫抗壞血酸（DHA），MDHA也可以被單脫氫抗壞血酸還原酶（MDHAR）催化還原為ASA?？箟难嵩谘趸瘧B(tài)和還原態(tài)之間的循環(huán)很高，一般很少降解，降低從頭合成的需求[30]。還有研究表明，DHA和ASA存在嚴格的分布區(qū)別，DHA主要分布于質外體，而ASA主要分布于胞質和基質中，這樣可以維持細胞微環(huán)境的還原勢[31-32]。

3.3ASA與GSH代謝參與干旱脅迫下植物細胞氧化還原狀態(tài)調節(jié)

在干旱脅迫的過程中，抗壞血酸和谷胱甘肽代謝協(xié)調作用，共同來調節(jié)植物細胞氧化還原狀態(tài)的平衡。王勇[33]對干旱脅迫下酸棗的研究發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫初期，酸棗的CAT、SOD、APX、POD、GR等酶的活性顯著升高，ASC、GSH、總黃酮等抗氧化劑的含量有明顯的升高趨勢。張燕紅等[34]在研究干旱對楊樹幼苗的抗氧化系統(tǒng)的影響中發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫下，SOD、POD活性先升高后下降，在干旱脅迫的末期，酶活性下降顯著。李國龍等[35]研究甜菜幼苗干旱脅迫下的抗氧化系統(tǒng)時，也得到相同的結論，在干旱脅迫下，SOD、POD、CAT等酶以及ASA和GSH的含量呈先升高后下降的趨勢，而且甜菜抗旱品種的生理指標具有增幅大或降幅小的特征，另外類胡蘿卜素呈降低趨勢。鄭清嶺等[36]對沙芥和斧型沙芥研究發(fā)現(xiàn)，在干旱脅迫的過程中，抗壞血酸總量持續(xù)升高。綜上所述，植物的還原系統(tǒng)在干旱脅迫下會產生劇烈的響應，植物細胞通過對抗壞血酸與谷胱甘肽的合成和代謝的調節(jié)，來維持自身的氧化還原狀態(tài)平衡，從而適應干旱環(huán)境，維持自身生命活動的正常進行。不同植物之間，還原系統(tǒng)的響應程度存在一定的差異，這可能與不同植物之間的氧化脅迫的耐受能力以及調節(jié)能力的大小有關。

3.4硫氧還蛋白系統(tǒng)

硫氧還蛋白是一類廣泛存在于生物體內的小蛋白質，大約有12 kD。具有一個非常保守的活性中心Trp-Cys-Gly（Ala）-Pro-Cys。正是活性中心的2個半胱氨酸發(fā)揮了氧化還原的作用。在植物體內，一般存在著2種硫氧還蛋白系統(tǒng)：鐵氧還蛋白-硫氧還蛋白還原酶（FTR）-硫氧還蛋白系統(tǒng)和NADPH/NADP-硫氧還蛋白還原酶（NTR）-硫氧還蛋白系統(tǒng)。一般來講，在植物的非光合組織中，存在依賴NADP的硫氧還蛋白系統(tǒng)，而在葉綠體、藍藻中發(fā)揮作用的是依賴鐵氧還蛋白的硫氧還蛋白系統(tǒng)[37]。

近年來，隨著研究的深入，根據氨基酸序列以及蛋白結構的不同，可將硫氧還蛋白分為六大類：Trxo、Trxm、Trxf、Trxh、Trxx、Trxy。其中，Trxm、Trxx、Trxy被定義為是原核起源的，因為它的活性中心上只有2個半胱氨酸殘基，而Trxo、Trxf、Trxh被定義為是真核起源的，除了活性中心的半胱氨酸殘基外，還含有其他的半胱氨酸殘基，能夠通過共價修飾獲得更多的功能[38]。在硫氧還蛋白的定位中，Trxm、Trxf、Trxx和Trxy主要分布于葉綠體，它們的N-末端都具有一個延伸區(qū)，可能做為前導肽，使其能夠進入葉綠體中發(fā)揮作用[39]。Trxo位于線粒體，是由laloi等[40]通過線粒體引入試驗和GFP融合蛋白試驗來證實的。Trxh的分布較為廣泛，在線粒體、質膜以及細胞核內都有可能分布。

硫氧還蛋白在1964年被發(fā)現(xiàn)時，它當時的作用是能夠給核苷酸還原酶提供電子。隨著研究的逐步深入，硫氧還蛋白越來越多的功能被發(fā)現(xiàn)。它發(fā)揮作用的方式是通過硫醇-二硫鍵之間的轉換來實現(xiàn)對細胞氧化還原的調節(jié)，在這個過程中，還原態(tài)的硫氧還蛋白變?yōu)檠趸瘧B(tài)的硫氧化蛋白，之后，再由NTR或者FTR催化，NADPH或者鐵氧還蛋白提供還原力，將氧化態(tài)還原為還原態(tài)，這也是硫氧還蛋白的一個重要功能。其中和氧化還原相關的硫氧還蛋白的種類是Trxx和Trxy。Trxx能夠還原過氧化物還原蛋白（Peroxiredoxin）；而Trxy既能夠還原葉綠體中谷胱甘肽過氧化物酶（GPX），也可以還原過氧化物還原蛋白，因此硫氧還蛋白在氧化脅迫中才能發(fā)揮作用[41-42]。張媛等[16]分析玉米GPX的生物信息學發(fā)現(xiàn)，很多GPX的結合底物并非谷胱甘肽而是Trx，說明硫氧還蛋白能夠與GPX發(fā)生反應。

3.5谷氧還蛋白系統(tǒng)

植物谷氧還蛋白系統(tǒng)是由GRX、NADPH、GR、GSH組成。谷氧還蛋白是依賴GSH的一類氧化還原酶，和硫氧化蛋白類似，也是通過著巰基-二硫鍵之間的轉換發(fā)揮作用，但是谷氧化蛋白沒有相應的還原酶，而是通過GSH實現(xiàn)自身的還原，此外，對和GSH相連的二硫化物有高度特異性。谷氧還蛋白大小為10～15 kD，活性位點的氨基酸序列為CXXC或者CXXS[43]。谷氧還蛋白主要作用是對蛋白氧化翻譯后修飾，起到調控和信號的作用。

在植物遭受外界脅迫時，蛋白質會發(fā)生一種可逆的氧化修飾：谷胱甘肽化，即蛋白的半胱氨酸和GSH形成一種混合式的二硫鍵。被認為是一種保護蛋白的半胱氨酸巰基免受不可逆氧化脅迫的保護機制[44]。而去谷胱甘肽化的過程是由谷氧還蛋白來催化，催化的機制分為2種，分別為單巰基機制和二巰基機制。單巰基機制中，谷氧還蛋白活性中心N端Cys的巰基親核攻擊目的蛋白（P-S-S-G）的二硫鍵，生成P-SH和GRX-S-S-G的反應中間體，之后GRX-S-S-G被GSH還原，生成還原態(tài)的GRX和GSSG。二巰基機制中，是GRX活性中心N端Cys攻擊目的蛋白（P-S-S-P）生成GRX和目的蛋白的二硫鍵的中間產物，之后C端的Cys攻擊這個中間產物，生成P-SH和氧化態(tài)的GRX，最后氧化態(tài)的GRX再被GSH還原生成還原型的GRX和GSSG[45]。

根據序列和活性位點的不同，谷氧還蛋白可以分為3類[46]：第一類是CPYC類的GPX，活性位點為CXXC或CXXS，分布最廣泛；第二類活性位點為單巰基活性位點（CGFS），存在于所有光合生物中；第三類活性位點為CCXX，稱為CC類，被認為是高等生物特有的[47]。

3.6其他氧化還原調節(jié)物質

除了上述的抗氧化劑之外，植物細胞還存在一些其他的抗氧化劑，例如硫辛酸、尿酸、胡蘿卜素、VE和輔酶Q等，還有一些植物的次級代謝產物，如多酚、黃酮類物質和生物堿。這些抗氧化劑主要是通過消除自由基的中間體，達到阻止氧化還原反應的繼續(xù)發(fā)生。它們一般在清除高活性自由基的同時會生成低活性的自由基，這種功能也可認為起到氧化還原調節(jié)的作用。

4展望

植物細胞氧化還原狀態(tài)是一個非常復雜的細胞內環(huán)境的穩(wěn)態(tài)，關系著細胞的命運。當它產生變化時，意味著細胞內一系列的酶活性、蛋白狀態(tài)、物質含量的改變。如果沒有得到合理的調節(jié)，細胞可能會遭受不同程度的損傷，甚至走向死亡。而當今世界，隨著水資源日漸短缺，植物的生長必然面對更多的干旱脅迫的挑戰(zhàn)，明確植物氧化還原狀態(tài)在干旱脅迫下的調節(jié)機制將會對人們了解植物如何適應干旱環(huán)境具有更多的幫助。此外，細胞中可能還存在其他的機制或者物質對細胞的氧化還原狀態(tài)的調節(jié)，可能人們還不清楚或尚未發(fā)現(xiàn)，所以進一步闡明植物細胞氧化還原狀態(tài)的調節(jié)系統(tǒng)具有重要的科學意義。

參考文獻

[1]

田敏，饒龍兵，李紀元.植物細胞中的活性氧及其生理作用[J].植物生理學報，2005，41（2）：235-241.

[2] 張夢如，楊玉梅，成蘊秀，等.植物活性氧的產生及其作用和危害[J].西北植物學報，2014，34（9）：1916-1926.

[3] HILL B G，DRANKA B P，BAILEY S M，et al.What part of nodon't you understand？Some answers to the cardinal questions in nitric oxide biology[J].Journal of biological chemistry， 2010，285（26）：19699-19704.

[4] 陳珺.四種觀賞植物的活性氧代謝對干旱脅迫的響應[D].杭州：浙江農林大學，2013.

[5] 李海超.干旱和外源H2O2根系飼喂對刺槐活性氧代謝的影響[D].楊凌：西北農林科技大學，2016.

[6] HAKEEM K R，REHMAN R U，TAHIR I.Plant signaling： Understanding the molecular crosstalk[M].Germany：SpringerVerlag，2014.

[7] 薛鑫，張芊，吳金霞.植物體內活性氧的研究及其在植物抗逆方面的應用[J].生物技術通報，2013（10）：6-11.

[8] LU S C.Glutathione synthesis[J].Biochimica et biophysica acta，2013，1830（5）：3143-3153.

[9] 陳坤明，宮海軍，王鎖民.植物谷胱甘肽代謝與環(huán)境脅迫[J].西北植物學報，2004，24（6）：1119-1130.

[10] HOTHORN M，WACHTER A，GROMES R，et al.Structural basis for the redox control of plant glutamate cysteine ligase[J].Journal of biological chemistry，2006，281（37）：27557-2765.

[11] JANOWIAK B E，GRIFFITH O W.Glutathione synthesis in Streptococcus agalactiae.One protein accounts for gammaglutamylcysteine synthetase and glutathione synthetase activities[J].Journal of biological chemistry， 2005，280（12）：11829-11839.

[12] WANG D Z，WANG C，WU H，et al.Glutathione production by recombinant Escherichia coli expressing bifunctional glutathione synthetase[J].Journal of industrial microbiology & Bbiotechnology，2015，43（1）：45-53.

[13] AONO M，SAJI H A，TANAKA K，et al.Paraquat tolerance of transgenic Nicotiana tabacum with enhanced activities of glutathione reductase and superoxide dismutase[J].Plant &cell physiology，1995，36（8）：1687-1691.

[14] ALSCHER R G.Biosynthesis and antioxidant function of glutathione in plants[J].Physiologia plantarum，1989，77（3）：457-464.

[15] 林源秀，顧欣昕，湯浩茹.植物谷胱甘肽還原酶的生物學特性及功能[J].中國生物化學與分子生物學報， 2013， 29（6）：534-542.

[16] 張媛，張鐘仁，咸麗霞，等.玉米谷胱甘肽過氧化物酶生物信息學分析[J].山西農業(yè)科學，2013， 41（8）：800-803.

[17] IQBAL A，YABUTA Y，TAKEDA T Y，et al.Hydroperoxide reduction by thioredoxin-specific glutathione peroxidase isoenzymes of Arabidopsis thaliana[J].FEBS Journal，2006，273（24）：5589-5597.

[18] JUNG B G，LEE K O，LEE S S，et al.A Chinese cabbage cDNA with high sequence identity to phospholipid hydroperoxide glutathione peroxidases encodes a novel isoform of thioredoxin-dependent peroxidase[J]. Journal of biological chemistry，2002，277（15）：12572-12578.

[19] NAVROT N，COLLIN V，GUALBERTO J，et al.Plant glutathione peroxidases are functional peroxiredoxins distributed in several subcellular compartments and regulated during biotic and abiotic stresses[J].Plant physiology，2006， 142（4）：1364-1379.

[20] 喬新榮，張繼英.植物谷胱甘肽過氧化物酶（GPX）研究進展[J].生物技術通報，2016，32（9）：7-13.

[21] 苗雨晨.擬南芥AtGPX3在ABA和干旱信號轉導中的作用[D].北京：中國農業(yè)大學，2005.

[22] CNUBBEN N H P，RIETJENS I M C M，WORTELBOER H，et al.The interplay of glutathionerelated processes in antioxidant defense[J].Environmental toxicology &pharmacology，2001，10（4）：141-152.

[23] 孫全貴，龍子，張曉迪，等.抗氧化系統(tǒng)研究新進展[J].現(xiàn)代生物醫(yī)學進展，2016，16（11）：2197-2200.

[24] WYRWICKA A，SK ODOWSKA M.Influence of repeated acid rain treatment on antioxidative enzyme activities and on lipid peroxidation in cucumber leaves[J].Environmental &experimental botany，2006，56（2）：198-204.

[25] 張鳳霞，陶佩文，李漢霞，等.番茄抗壞血酸合成代謝研究進展[J].中國蔬菜，2016（1）：18-23.

[26] 李京霞，夏惠，呂秀蘭，等.抗壞血酸的代謝和調控：以模式植物和園藝植物為例[J].中國生物工程雜志，2018，38（3）：105-114.

[27] 鞏素娟，趙智慧，劉孟軍.植物抗壞血酸的合成代謝及其生物學功能[C]//第八屆全國干果生產、科研進展學術研討會論文集.北京：中國林業(yè)出版社，2013.

[28] DAVEY M W，MONTAGU M V，INZ D，et al.Plant Lascorbic acid：Chemistry， function， metabolism， bioavailability and effects of processing[J].Journal of the science of food &agriculture，2000，80（7）：825-860.

[29] 鄒禮平，陳錦華.植物抗壞血酸的合成和代謝以及相關酶基因的調控[J].植物生理學報，2009，45（9）：925-930.

[30] NOCTOR G.Metabolic signalling in defence and stress：The central roles of soluble redox couples[J].Plant cell &environment，2006，29（3）：409-425.

[31] FOYER C H，NOCTOR G.Ascorbate and glutathione：The heart of the redox hub[J].Plant physiology，2011，155（1）：2-18.

[32] FOYER C H，NOCTOR G.Managing the cellular redox hub in photosynthetic organisms[J].Plant cell &environment，2012，35（2）：199-201.

[33] 王勇.酸棗適應干旱的生理特征和氧化還原特征物質研究[D].北京：中國科學院大學，2016.

[34] 張燕紅，吳永波，劉璇，等.高溫和干旱脅迫對楊樹幼苗光合性能和抗氧化酶系統(tǒng)的影響[J].東北林業(yè)大學學報，2017（11）：32-38.

[35] 李國龍，孫亞卿，邵世勤，等.甜菜幼苗葉片抗氧化系統(tǒng)對干旱脅迫的響應[J].作物雜志，2017（5）：73-79.

[36] 鄭清嶺，楊冬艷，劉建文，等.干旱脅迫對沙芥和斧形沙芥幼苗生長及抗氧化系統(tǒng)的影響[J].植物生理學報，2017，53（4）：600-608.

[37] 孫虎，薛保國，楊麗榮，等.植物硫氧還蛋白系統(tǒng)[J].基因組學與應用生物學，2010，29（4）：748-753.

[38] LEMAIRE S D，COLLIN V，KERYER E，et al.Characterization of thioredoxin y， a new type of thioredoxin identified in the genome of Chlamydomonas reinhardtii[J].FEBS Letters，2003，543（1/2/3）：87-92.

[39] GELHAYE E，ROUHIER N，NAVROT N，et al.The plant thioredoxin system[J].Cellular & molecular life sciences，2005，62（1）：24-35.

[40] LALOI C，RAYAPURAM N，CHARTIER Y，et al.Identification and characterization of a mitochondrial thioredoxin system in plants[J].Proceedings of the national academy of sciences of the United States of America，2001，98（24）：14144-14149.

[41] COLLIN V，ISSAKIDIS-BOURGUET E，MARCHAND C，et al.The Arabidopsis plastidial thioredoxins：New functions and new insights into specificity[J].Journal of biological chemistry，2003，278（26）：23747-23752.

[42] NAVROT N，COLLIN V，GUALBERTO J，et al.Plant glutathione peroxidases are functional peroxiredoxins distributed in several subcellular compartments and regulated during biotic and abiotic stresses[J].Plant physiology，2006，142（4）：1364-1379.

[43] FOMENKO D E，GLADYSHEV V N.CxxS：Foldindependent redox motif revealed by genomewide searches for thiol/disulfide oxidoreductase function[J].Protein science，2002，11（10）：2285-2296.

[44] GALLOGLY M M，MIEYAL J J.Mechanisms of reversible protein glutathionylation in redox signaling and oxidative stress[J].Current opinion in pharmacology，2007，7（4）：381-391.

[45] 孫曉梅.小麥谷氧還蛋白和硫氧還蛋白的表達及其結構性質研究[D].廣州：華南理工大學，2016.

[46] COUTURIER J，JACQUOT J P，ROUHIER N.Evolution and diversity of glutaredoxins in photosynthetic organisms[J].Cellular &molecular life sciences，2009，66（15）：2539-2557.

[47] ROUHIER N，COUTURIER J，JACQUOT J P.Genomewide analysis of plant glutaredoxin systems[J].Journal of experimental botany，2006，57（8）：1685-1696.