潘子良，余克服，王英輝，黃學(xué)勇，覃禎俊

(1.廣西大學(xué)珊瑚礁研究中心， 廣西南寧530004； 2.廣西南海珊瑚礁研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 廣西南寧530004；3.廣西大學(xué)海洋學(xué)院， 廣西南寧530004； 4.廣西大學(xué)資源環(huán)境與材料學(xué)院， 廣西南寧530004)

珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)具有極高的生物多樣性和初級(jí)生產(chǎn)力，為約30%的海洋魚類提供棲息地，同時(shí)為約5億人類提供資源服務(wù)[1-2]，然而受全球氣候變暖和人類活動(dòng)加劇的影響，全球珊瑚礁正處于快速退化之中[3-4]。在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中，蟲黃藻與珊瑚蟲的共生體系是最基本的生態(tài)特征，蟲黃藻供給珊瑚蟲90%的日常營養(yǎng)需求[5]，因此共生的蟲黃藻密度是評(píng)估珊瑚健康狀況的關(guān)鍵指標(biāo)。全球變暖引起珊瑚礁退化的最主要表象—珊瑚白化，就是因?yàn)樯汉鞔罅渴チ斯采南x黃藻或色素所致。

南海珊瑚礁在生態(tài)安全、資源供給、領(lǐng)土維護(hù)等方面發(fā)揮著重要作用，但與全球珊瑚礁一樣，過去幾十年來也總體處于快速退化之中，如西沙群島及南海北部珊瑚礁區(qū)的活珊瑚覆蓋度大幅度下降，而南沙群島的珊瑚則大量失去了共生的蟲黃藻[4]。處于南海中東部的黃巖島，是我國南海珊瑚礁的重要組成部分。黃巖島海域既遠(yuǎn)離了低緯度如南沙群島的高溫影響，又遠(yuǎn)離了南海北部如海南島的人類活動(dòng)干擾，理論上維持著理想的珊瑚礁發(fā)育環(huán)境。但迄今關(guān)于該區(qū)域珊瑚礁的生態(tài)環(huán)境信息卻甚少，僅有基于1970s中國科學(xué)院南海海洋研究所的調(diào)查發(fā)現(xiàn)的珊瑚19屬46種[6]。本文因此于2015年5月對(duì)黃巖島的潟湖開展科學(xué)調(diào)查，并以與珊瑚共生的蟲黃藻密度為主線評(píng)估黃巖島潟湖的生態(tài)環(huán)境現(xiàn)狀及在全球變暖背景下的發(fā)展趨勢(shì)。

1 研究區(qū)域與方法

1.1 黃巖島的環(huán)境特征

黃巖島(117°40′～117°52′E，15°05′～15°13′N)位于中沙群島以東偏南，是一個(gè)近似于等腰直角三角形的大洋型珊瑚環(huán)礁，也是中沙群島及其周邊數(shù)十萬平方公里海域內(nèi)唯一在低潮出露的大型環(huán)礁。黃巖島總面積約133 km2，周長約46 km，包括高潮淹沒低潮出露的環(huán)形礁坪面積53 km2，礁外坡珊瑚生長帶面積3.2 km2及中央潟湖面積約77 km2。黃巖島四周均被接近低潮面的礁坪環(huán)繞，于東南端有一個(gè)通道與外海相通，可以進(jìn)行水體交換，通道內(nèi)寬外窄，為500～200 m，其邊緣水深為3 m，中部水深為6～8 m。潟湖對(duì)徑為8～13 km，水深多數(shù)在9～11 m，最大水深為19.5 m。潟湖具有寧靜的沉積環(huán)境, 沉積物明顯隨水深的增加而變細(xì)，由細(xì)砂到粗粉砂灰泥屑。

該海域?qū)儆诤Ｑ鬅釒Ъ撅L(fēng)氣候，每年9月至翌年2月盛行東北風(fēng)，3、4月份為東北東風(fēng)，5月以東北風(fēng)為主，6月以南風(fēng)為主，7、8月份則盛行西南風(fēng)，東北風(fēng)占絕對(duì)優(yōu)勢(shì)。礁區(qū)內(nèi)臺(tái)風(fēng)頻率高，風(fēng)力大，尤其以偏南風(fēng)的風(fēng)力最強(qiáng)，對(duì)環(huán)礁南面和西面的沖擊破壞作用更強(qiáng)烈[7]。2001年～2015年的年均海表溫度(SST)為28.6 ℃(礁區(qū)表層海水年平均溫度為28 ℃)，月平均SST變化于26.8 ℃(1～2月)到30.1 ℃(5～6月)之間(數(shù)據(jù)來源于NOAA衛(wèi)星資料)。

1.2 樣品采集和實(shí)驗(yàn)分析

2015年5月分別在黃巖島潟湖的東北部、東南部和南部采集珊瑚樣品36個(gè)(圖1)。室內(nèi)采用國際通用的單位面積法對(duì)珊瑚共生的蟲黃藻密度進(jìn)行分析[8-12]，具體步驟如下：

① 取表面積～50 cm2的珊瑚樣品，在封閉的容器中，使用美國潔碧(waterpik)沖洗器高壓沖洗(0.45 μm過濾海水)分離珊瑚組織和蟲黃藻；

②將含有蟲黃藻的沖洗液搖晃均勻倒入量桶，充分混勻；

③取一式4份,每份3 mL均勻藻液于離心管內(nèi)，離心(4 000 r/min, 3 min)，緩慢除去上層清液，之后加入l mL 5%福爾馬林于離心管內(nèi)固定藻體，2～4 h后置于0 ℃保存；

④對(duì)0 ℃保存的蟲黃藻溶液使用血球計(jì)數(shù)板統(tǒng)計(jì)藻數(shù)量(n=8)；

⑤根據(jù)鋁箔紙重量和面積的關(guān)系[13]，計(jì)算該蟲黃藻共生的珊瑚表面積，得出珊瑚體共生蟲黃藻的密度。

實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)用Excel2003處理，Origin9.0作圖，所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析都在SPASS17.0中完成，一維方差(one-ANOVA)進(jìn)行平均值的比較,種間差異以Scheffe做事后檢驗(yàn)，顯著性水平設(shè)定為0.05(p<0.05)。

圖1 黃巖島潟湖采樣點(diǎn)分布示意圖Fig.1 Map of Huangyan Island and study sites in the lagoon

2 結(jié) 果

黃巖島潟湖20種珊瑚共生蟲黃藻密度分布見圖2。黃巖島潟湖內(nèi)珊瑚的平均共生蟲黃藻密度為(2.36±1.20)×106cells/cm2，變化于(0.86～4.24)×106cells/cm2，松枝鹿角珊瑚平均密度最低，為(0.86±0.28)×106cells/cm2；團(tuán)塊濱珊瑚平均密度最高，為(4.24±0.11)×106cells/cm2。共生蟲黃藻藻密度具有明顯的種間差異(p<0.001)，枝狀珊瑚的平均共生蟲黃藻密度為(1.42±0.39)×106cells/cm2，塊狀珊瑚的平均共生蟲黃藻密度為(2.90±0.87)×106cells/cm2，塊狀珊瑚的明顯高于枝狀珊瑚。

3 討 論

3.1 黃巖島潟湖內(nèi)珊瑚共生蟲黃藻密度的種間差異

黃巖島潟湖內(nèi)20種36個(gè)珊瑚的共生蟲黃藻密度總體上具有明顯的種間差異(p<0.001)(圖2)，枝狀珊瑚的共生蟲黃藻密度(1.42±0.39)×106 cells/cm2，明顯低于塊狀珊瑚的共生蟲黃藻密度(2.90±0.87)×106cells/cm2；這一特征也發(fā)現(xiàn)于南海其他珊瑚礁區(qū)，如李淑等[14]對(duì)南海北部三亞灣和大亞灣39種珊瑚的研究表明，枝狀珊瑚的共生藻密度也是低于塊狀珊瑚, 并得出珊瑚耐高溫的能力(或抵抗白化的能力)與蟲黃藻密度的高低密切相關(guān)，解釋了為什么經(jīng)常見到枝狀珊瑚白化,而塊狀珊瑚白化較少這一生態(tài)現(xiàn)象。BAIRD等[15]認(rèn)為高密度的共生蟲黃藻可能含有更多的三苯甲咪唑類氨基酸(MMAs)，而MMAs能夠吸收(UV)紫外線并阻止有害化合物的合成[16-17]。又有研究表明珊瑚熒光蛋白(FPs)的含量與蟲黃藻密度有關(guān)[18]，而FPs能保護(hù)蟲黃藻免受溫度和光脅迫的影響[19]，降低了對(duì)熱白化的敏感性[18]。高密度的共生蟲黃藻還可以提高藻細(xì)胞對(duì)強(qiáng)光的自我遮蔽效應(yīng)，蟲黃藻受到的輻射通量減少，氧釋放速率降低，最終活性氧(ROS)產(chǎn)量降低[20]，從而增強(qiáng)了珊瑚對(duì)熱應(yīng)力的耐受性[21]。此外，珊瑚—蟲黃藻共生體能產(chǎn)生很多防御ROS和抵消其損害的物質(zhì)，包括超氧化物歧化酶(SOD)，過氧化氫酶(CAT)等[22]。最近的研究表明，珊瑚蟲黃藻含有的線粒體交替氧化酶(AOX)能減少線粒體受到的氧化應(yīng)力[23]。綜上所述，珊瑚共生蟲黃藻密度的高低可大體反映珊瑚對(duì)熱應(yīng)力的耐受性強(qiáng)弱。

圖2 黃巖島潟湖20種珊瑚共生蟲黃藻密度的分布(mean±SE)Fig.2 Distribution of zooxanthellae density of 20 species in Huangyan Island lagoon(mean±SE)

圖3 石珊瑚共生蟲黃藻密度(mean±SE)Fig.3 Mean density of symbiotic zooxanthellae(mean±SE)

3.2 黃巖島潟湖與南海其他礁區(qū)珊瑚蟲黃藻密度的地域差異

筆者發(fā)現(xiàn)同一季節(jié)黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚共生蟲黃藻的密度顯著高于南海其他珊瑚礁區(qū)(圖3)，如2007年6月南沙群島珊瑚礁(當(dāng)時(shí)月均SST為30.8 ℃)、2007年5月三亞鹿回頭珊瑚(當(dāng)時(shí)SST約為26 ℃)珊瑚的共生蟲黃藻密度，無論是枝狀的鹿角珊瑚、杯形珊瑚，還是塊狀的濱珊瑚、蜂巢珊瑚，都明顯低于黃巖島潟湖的珊瑚，說明相比于南海其他珊瑚礁區(qū)，黃巖島潟湖內(nèi)珊瑚總體處于更加健康的水平，具有更強(qiáng)的耐熱性。分析認(rèn)為黃巖島所處的位置對(duì)珊瑚礁發(fā)育具有獨(dú)特的優(yōu)勢(shì)，一方面其遠(yuǎn)離赤道，年均溫度(28.6 ℃)低于南沙群島的28.9 ℃(數(shù)據(jù)來源于NOAA衛(wèi)星數(shù)據(jù))，夏季高溫(30.1 ℃)也低于南沙群島的30.3 ℃(數(shù)據(jù)來源于NOAA衛(wèi)星數(shù)據(jù))，因此減少了高溫導(dǎo)致珊瑚白化的威脅；另一方面，南海北部潿洲島、三亞灣等區(qū)域長期處于高環(huán)境壓力之下，如周浩郎等[25]對(duì)潿洲島珊瑚礁的健康狀況進(jìn)行評(píng)估發(fā)現(xiàn)，污染、過度捕撈及踩踏、拋錨、水下工程等物理性損傷，致使?jié)迧u珊瑚礁處于退化中的亞健康狀態(tài)；施祺等[26]對(duì)三亞鹿回頭礁區(qū)的研究發(fā)現(xiàn)，三亞珊瑚礁處于衰退之中，最大的威脅主要是污水量增加、生活廢棄物排放以及陸源泥沙的輸入；趙美霞等[27]研究發(fā)現(xiàn)，近50年來三亞鹿回頭岸礁活珊瑚覆蓋率顯著下降，珊瑚礁總體呈衰退趨勢(shì)，而黃巖島遠(yuǎn)離大陸，遠(yuǎn)離了人類活動(dòng)的直接干擾和陸源污染的影響，這對(duì)黃巖島珊瑚礁的生長是極為有利的。然而，黃巖島潟湖因?yàn)樗疁\、相對(duì)封閉、水動(dòng)力弱和高濁度等環(huán)境特點(diǎn)，又非常不利于珊瑚的生長[7]。另外，通過周熱度圖可以發(fā)現(xiàn)在6月11日到9月14日之間，黃巖島熱周度均高于4 ℃，推測(cè)這段時(shí)期黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚可能受到足夠的累積熱脅迫[28]，值得進(jìn)一步關(guān)注。

3.3 珊瑚共生蟲黃藻密度對(duì)黃巖島潟湖的珊瑚礁的生態(tài)指示意義

2015年全球大多數(shù)珊瑚礁發(fā)生了大規(guī)模的白化，NOAA宣稱這是繼1998年和2010年全球珊瑚白化事件之后的第三次全球性珊瑚白化事件[29]。黃巖島月均SST數(shù)據(jù)顯示(圖4)，2001年～2015年黃巖島的平均SST總體呈上升趨勢(shì)。黃巖島5月的平均SST為30.2 ℃，6月平均SST達(dá)到最高值30.7 ℃；NOAA衛(wèi)星綜合數(shù)據(jù)(http://www.ospo.noaa.gov/Products/ocean/cb/hotspots/2015.html)也顯示黃巖島自2015年5月7日開始出現(xiàn)高SST異常(圖5)，異常范圍在0.5 ℃～0.75 ℃，至6月18日出現(xiàn)異常SST高峰，黃巖島平均SST異常值在1.5 ℃～1.75 ℃。本文采樣和調(diào)查時(shí)間(5月19日～5月24日)正處于本次異常高SST事件的中前期，理論上黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚發(fā)生白化的可能性低。雖然實(shí)際上調(diào)查期間潟湖瞬時(shí)實(shí)測(cè)的SST>31 ℃，遠(yuǎn)超30.3 ℃(1998年全球47個(gè)珊瑚礁大規(guī)模白化的平均SST)[30]，實(shí)際上除了在潟湖內(nèi)發(fā)現(xiàn)個(gè)別珊瑚白化，基本上沒有發(fā)現(xiàn)珊瑚生長的異常此現(xiàn)象，說明2015年異常高的SST對(duì)黃巖島潟湖石珊瑚并沒有明顯的影響，珊瑚共生的蟲黃藻依然維持在健康的水平。

目前, HotSpot和DHW被證明可以對(duì)一定范圍的珊瑚礁白化的發(fā)生提供相當(dāng)高成功率的預(yù)測(cè)[31-32]。因此，為了更好地預(yù)測(cè)特定區(qū)域珊瑚白化的可能性,有學(xué)者[33]提出利用周熱度(degree heating weeks, DHW)指數(shù)來預(yù)測(cè)一定珊瑚礁區(qū)珊瑚是否會(huì)發(fā)生白化，DHW是指珊瑚礁在過去12周內(nèi)承受的熱應(yīng)力累積，1個(gè)DHW表示溫度超過Hotspot 1 ℃的時(shí)間為一周或溫度超過Hotspot 2 ℃的時(shí)間為半周，以此類推，單位為 ℃周。理論上,其值達(dá)4 ℃周時(shí)，表示此時(shí)有足夠?qū)е孪喈?dāng)比例的珊瑚物種開始白化的累積熱脅迫,而當(dāng)DHW達(dá)到8 ℃周時(shí)，指示大范圍的珊瑚白化可能會(huì)出現(xiàn)，并伴隨大面積的珊瑚死亡。從黃巖島周熱度圖(http://www.ospo.noaa.gov/Products/ocean/cb/dhw/2015.html)可以看出，采樣期間周熱度均小于2 ℃(圖6)，表示此時(shí)還沒有足夠的導(dǎo)致相當(dāng)比例的珊瑚物種開始白化的累積熱脅迫[33]。

圖4 黃巖島2001年～2015年月均SST和最熱月SST變化Fig.4 Monthly-mean SST of 2001～2015 and the hottest month’s SST of Huangyan Island

(a)2015-05-07；(b)2015-05-18；(c)2015-05-25；(d)2015-06-04；(e)2015-06-11；(f)2015-06-18；(g)2015-08-10；(h)2015-08-20；(i)2015-09-03

圖5 覆蓋黃巖島的衛(wèi)星熱區(qū)圖(HotSpot)
Fig.5 Hotspots variation during 2015 in the Huangyan Island

(a)2015-05-11；(b)2015-05-25；(c)2015-06-11；(d)2015-06-22；(e)2015-06-25；(f)2015-07-09；(g)2015-07-20；(h)2015-08-13；(i)2015-09-14

圖6 黃巖島周熱度圖(DHW)
Fig.6 DHW values in the Huangyan Island

綜合SST數(shù)據(jù)(圖4)來看，2015年采樣的5月份及隨后的6～9月份黃巖島珊瑚礁區(qū)的SST都達(dá)到了珊瑚白化的預(yù)警范圍，但2015年夏季SST并不是最高的年份，之前2010、2013及2014年夏季的SST都比2015年的高，并且2013、2014連續(xù)兩年的夏季SST比2015年高，如果2015年會(huì)發(fā)生珊瑚白化，那么理論上前兩年應(yīng)該發(fā)生更嚴(yán)重的珊瑚白化，而筆者現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查并沒有在潟湖內(nèi)發(fā)現(xiàn)新近大面積死亡的珊瑚，很可能反映了黃巖島潟湖珊瑚對(duì)高溫以及潟湖這種封閉不利環(huán)境的適應(yīng)性。COLES等[34]認(rèn)為不同海區(qū)有不同的年均溫度，如在南太平洋拉帕努伊島，27 ℃的溫度就會(huì)引起珊瑚死亡，而波斯灣的熱閾值可以高達(dá)35 ℃[32,35-36]。另外，在小空間和時(shí)間尺度上的熱應(yīng)力變化也會(huì)對(duì)珊瑚的熱耐受性產(chǎn)生影響，如有學(xué)者將珊瑚暴露于比平均溫度高的環(huán)境中較長時(shí)間(56 d)或較短的時(shí)間(2 d)都會(huì)使珊瑚的熱耐受性變高[37-38];研究表明以前處于較高溫度環(huán)境中的珊瑚比處于較低溫度環(huán)境中的珊瑚具有更高的熱應(yīng)力耐受性，OLIVER等[39]也認(rèn)為生活在熱力動(dòng)蕩和高熱閾值環(huán)境中的珊瑚具有更高的熱耐受性。因此，筆者估計(jì)2015年全球異常高溫不會(huì)對(duì)黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚產(chǎn)生致命白化的影響。

4 結(jié) 論

黃巖島潟湖5科、10屬、20種36個(gè)造礁石珊瑚共生體蟲黃藻密度結(jié)果顯示：

① 黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚的平均共生蟲黃藻密度變化于(0.86～4.24)×106cells/cm2，具有明顯的種間差異性，枝狀珊瑚的共生蟲黃藻密度為(1.42±0.39)×106cells/cm2，顯著低于塊狀珊瑚的共生蟲黃藻密度(2.90±0.87)×106cells/cm2。

② 黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚共生蟲黃藻密度顯著高于相似環(huán)境狀況下的南海南部南沙群島、南海北部三亞灣的珊瑚蟲黃藻密度，表明相比于南海其他珊瑚礁區(qū)黃巖島潟湖內(nèi)的珊瑚處于相對(duì)健康狀態(tài)。

③ 綜合衛(wèi)星遙感數(shù)據(jù)和SST數(shù)據(jù)及現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查顯示，2015年異常高的SST對(duì)黃巖島潟湖石珊瑚并沒有明顯的影響，珊瑚共生的蟲黃藻依然維持在健康的水平，反映了黃巖島潟湖珊瑚對(duì)高溫以及瀉湖這種封閉不利環(huán)境的適應(yīng)性。

致謝：感謝廣西大學(xué)資源環(huán)境與材料學(xué)院陳建華老師對(duì)潘子良在廣西大學(xué)學(xué)習(xí)期間給予的指導(dǎo)和支持。