張增可,鄭心炫,林華貞,林 欣,黃柳菁,*

1 福建農(nóng)林大學(xué)園林學(xué)院,福州 350002 2 云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院,昆明 650500

植物功能性狀是指顯著影響植物存活、生長、繁殖和最終適合度的形態(tài)、生理特征[1],是植物在漫長進(jìn)化中對外界環(huán)境的適應(yīng)產(chǎn)物,能夠響應(yīng)生存環(huán)境的變化并對生態(tài)系統(tǒng)功能有一定影響[2]。植物功能性狀作為植物與環(huán)境之間的橋梁,其變化主要表現(xiàn)在器官(葉片、莖、根和生殖結(jié)構(gòu))間營養(yǎng)元素分配及形態(tài)結(jié)構(gòu)的差異上[3]。其中,葉片作為植物最敏感的器官,葉功能性狀(如：比葉面積、葉干物質(zhì)、葉氮含量、葉磷含量等)承載較多環(huán)境變化信息,與植物生物量及其資源獲取和利用密切相關(guān)[4]。莖作為支撐地上組織,存儲和運輸器官,莖功能性狀(如：莖組織密度、莖氮含量、莖磷含量等)對植物的生長和分布具有重要的指示作用,且反映植物的生長速率和抵御能力[5]。土壤因子是影響群落物種生長的重要環(huán)境因子,被認(rèn)為是群落植物功能性狀的主導(dǎo)者[6]。以往研究多為葉功能性狀與環(huán)境因子之間的關(guān)系[7- 8],綜合葉功能性狀和莖功能性狀與環(huán)境之間的關(guān)系更能揭示植物對環(huán)境的適應(yīng)策略。

群落的演替不是單一物種替代的過程,而是大量功能性狀相互調(diào)節(jié)適應(yīng)環(huán)境的結(jié)果[9]。運用功能性狀代替物種的方法更加有效揭示演替的驅(qū)動力,明確不同演替階段植物的生態(tài)策略[10]。相關(guān)研究表明：隨著演替的進(jìn)行土壤養(yǎng)分和水分逐漸增加,群落結(jié)構(gòu)更趨復(fù)雜,林冠下層光資源減小[11]。隨著環(huán)境的變化植物從開放策略逐漸轉(zhuǎn)向保守策略,早期植物具有較高的生長速率和資源獲取能力,表現(xiàn)為高的比葉面積(Specific leaf area, SLA)、葉氮含量(Leaf nitrogen concentration, LNC)、葉磷含量(Leaf phosphorus concentration,LPC)和光合速率,低的葉干物質(zhì)(Leaf dry matter content, LDMC)、莖組織密度(Stem tissue density, STD)、葉厚度(Leaf thickness, LT)和葉壽命[12]；中后期植物增強營養(yǎng)存儲和抵御能力,表現(xiàn)為較低的SLA、LNC、LPC和光合速率,較高的LDMC、STD、LT[13]。但也有與之相反的結(jié)果,Reich等[14]指出演替后期SLA最大,Craven等[15]指出LNC隨著演替的進(jìn)行不斷增加。這些變化說明植物在不同演替階段采取相應(yīng)的生態(tài)策略和競爭能力。因此,關(guān)于植物功能性狀的演替動態(tài)研究成為生態(tài)學(xué)研究的熱點。

海島具有特殊的地理位置、有限的面積和顯著的地理隔離,阻礙了物種交流,使其在小面積內(nèi)產(chǎn)生大量的特有種,成為生物學(xué)研究的自然實驗室[16]。平潭島是全國第五大島,福建第一大島。近年來隨著人類活動和頻繁的自然災(zāi)害等各種動力耦合的作用下,平潭島生態(tài)系統(tǒng)遭到嚴(yán)重破壞,表現(xiàn)出復(fù)雜的脆弱性,導(dǎo)致物種多樣性下降、部分特有種瀕臨滅絕、植被結(jié)構(gòu)單一、功能衰減和演替逆向等問題[17]。其森林植被亟需引起重視。為了研究平潭島森林群落不同演替階段的植物功能性狀與環(huán)境的變化規(guī)律,在平潭島選取灌草叢、針葉林、針闊混交林、常綠闊葉林4個演替群落,測定與植物生長速率、競爭能力和抵御能力、資源利用力相關(guān)的10個植物功能性狀,以及5個主要土壤因子,旨在探討：(1)海島森林群落主要環(huán)境因子和群落水平莖、葉功能性狀隨演替的變化規(guī)律？(2)不同演替階段植物功能性狀對環(huán)境因子有何響應(yīng)？(3)影響植物功能性狀變化的關(guān)鍵環(huán)境因子是哪些？

1 研究區(qū)域和調(diào)查方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究區(qū)域位于福建省平潭島,地理位置為119°32′—120°10′E,25°15′—25°45′N。平潭島屬于南亞熱帶海洋性季風(fēng)氣候,氣溫適宜,溫暖濕潤,雨量充沛,夏長冬短,霜少無雪,無霜期達(dá)326 d。年均溫19.4℃；年平均日照數(shù)為1700—1980 h；年平均降水量為900—2100 mm,多集中在2—6月,11月至次年1月為旱季；年平均蒸發(fā)量(1917.4 mm)遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過降雨量；年均風(fēng)速9.0 m/s,每年7級以上大風(fēng)125 d,7—9月常受臺風(fēng)影響。全島無江河水系,淡水資源缺乏。土壤類型為紅壤、風(fēng)沙土及鹽土壤,水土流失嚴(yán)重,土層薄,養(yǎng)分含量低。島上植物生境不良,自然植被稀疏,種類少,優(yōu)勢種相對明顯,群落結(jié)構(gòu)單一,均呈現(xiàn)明顯旱中生特征。平潭島分布以黑松(Pinusthunbergii)、臺灣相思(Acaciaconfusa)和木麻黃(Casuarinaequisetifolia)等為主要建群優(yōu)勢種,同時分布著海濱特色的植物種類：如濱柃(Euryaemarginata)、秋茄(Kandeliacandel)和海濱藜(Atriplexmaximowicziana)等[17]。

1.2 群落調(diào)查和樣地描述

在對平潭島林區(qū)進(jìn)行大量踏查的基礎(chǔ)上。運用空間代替時間的方法,選擇4個不同演替階段的森林群落,分別是灌草叢、針葉林、針闊混交林、常綠闊葉林。在灌草叢階段隨機選擇4個10 m×10 m的灌木樣方,針葉林階段隨機選擇3個20 m×20 m喬木樣方,針闊混交林階段隨機選擇4個20 m×20 m的喬木樣方,闊葉林階段隨機選擇5個20 m×20 m的喬木樣方,共16個樣方進(jìn)行植被調(diào)查。調(diào)查所有胸徑≥1 cm的喬木,記錄樹高、胸徑、冠幅；并在喬木樣方沿內(nèi)對角線設(shè)置4個5 m×5 m的灌木樣方,調(diào)查灌木的種類、株數(shù)、株高、基徑和蓋度；然后在每個灌木樣方中心選取一個1 m×1 m的草本樣方,調(diào)查草本的種類、株高和蓋度。同時用生長錐測量各樣方主要樹種的年齡,并記錄主要植被類型、物種數(shù)、物種名、物種高度、植株年齡、坡向、坡度和坡位,經(jīng)緯度和海拔高度。

群落調(diào)查后,計算每個樣地喬木層、灌木層、草本層物種的重要值,重要值大于0.1為該樣地的優(yōu)勢種。灌草叢階段主要優(yōu)勢種有梵天花(Urenaprocumbens)、胡頹子(Elaeagnuspungens)、蓬蘽(Rubushirsutus)、野牡丹(Melastomacandidum)、五節(jié)芒(Miscanthusfloridulus)、地毯草(Axonopuscompressus)、鋪地黍(Panicumrepens)；針葉林階段主要優(yōu)勢種有黑松、濕地松(Pinuselliottii)、豺皮樟(Litsearotundifolia)、梵天花、野牡丹、梔子(Gardeniajasminoides)、弓果黍(Cyrtococcumpatens)、山菅蘭(Dianellaensifolia)、五節(jié)芒、海金沙(Lygodiumjaponicum)、雀稗(Paspalumthunbergii)、菝葜(Smilaxchina)；針闊混交林階段優(yōu)勢種有濱柃、豺皮樟、黑松、臺灣相思、濕地松、木麻黃、菝葜、車桑子 (Dodonaeaviscosa)、九節(jié)(Psychotriarubra)、兩面針(Zanthoxylumnitidum)、野牡丹、朱砂根(Ardisiacrenata)、胡頹子、芒萁 (Dicranopterisdichotoma)、五節(jié)芒、弓果黍、細(xì)柱西番蓮(Passifloragracilis)；闊葉林階段優(yōu)勢種有豺皮樟、麻楝(Chukrasiatabularis)、樸樹(Celtissinensis)、濱柃、赤楠(Syzygiumbuxifolium)、臺灣相思、木麻黃、九里香(Murrayaexotica)、朱砂根、海金沙、芒萁、禾葉山麥冬 (Liriopegraminifolia)、五節(jié)芒、菝葜。各樣地地形因子和群落特征結(jié)構(gòu)見表1。

1.3 植物功能性狀的取樣和測量

選取與物種的生長速率、競爭能力、資源利用力和生態(tài)策略等密切相關(guān)10功能性狀,詳細(xì)信息見表2。

選取重要值大于0.1的優(yōu)勢種,進(jìn)行莖、葉采集和測量。確定優(yōu)勢種后,在每個樣地中,每個優(yōu)勢種選擇5株或10株(喬木、灌木為5 株,草本為10株)生長成熟、發(fā)育良好的個體,采集完全展開、沒有病蟲害的當(dāng)年葉片,并從東南西北4個方向采集,以消除太陽位置對葉片氮含量的影響。喬木選取在樹冠外層枝條上的葉片。灌木采集植物個體較大且向陽的葉片。喬木和灌木通常先采下枝條,再用剪刀剪下葉片,草本則直接剪下葉片(均不帶葉柄)。對于每一株植物,采集5—10片完好成熟的葉片和5—10根(1 cm≤DBH≤2 cm)枝條,采集時間為2017年7—9月。葉面積通過葉面積儀 (LI-COR 3100C Area Meter, LI-COR,USA)測定。葉片樣品置于60℃烘箱烘至恒重,一般為72 h,稱取葉片干重。SLA=葉面積/葉片干重。LDMC=葉片干重/葉片鮮重。LT選用精度為0.01 mm游標(biāo)卡尺,在葉片上沿著主脈0.25 cm處均勻選3個點,測量葉片厚度,3個厚度的平均值即葉片厚度。莖樣品去皮之后用水替代法測定其體積,隨后置于103°C的烘箱,烘至恒重,一般為72 h,后稱重測定干重。STD=莖干重/莖體積。烘干后的葉片和莖樣品進(jìn)行碳、氮、磷含量的測定。碳、氮含量用元素分析儀測定(Isoprime vario ISOTOPE cube,Germany),磷含量通過鉬銻抗比色法測定。

表1 不同演替階段地形因子和群落特征(平均值±標(biāo)準(zhǔn)差)

不同字母代表顯著差異(P<0.05)

表2 所選植物功能性狀及生態(tài)意義

1.4 土壤取樣

采集植物樣品的同時,用土鉆采集土壤樣品。每個樣地運用梅花五點取樣法取5個直徑為4 cm,長度為20 cm的土樣。同時在樣地中心位置用環(huán)刀取樣,用于測定土壤容重(Bulk density,BD)和土壤含水量(Water content,WC)。將土鉆土樣自然風(fēng)干后,進(jìn)行化學(xué)性質(zhì)測定,具體指標(biāo)包括pH值(pH value)、有機質(zhì)(Soil organic matter,SOM)、全氮(Total nitrogen,TN)和全磷(Total phosphorus,TP),所有的土壤測定方法依據(jù)國家林業(yè)行業(yè)標(biāo)準(zhǔn)執(zhí)行。

1.5 數(shù)據(jù)處理

群落水平功能性狀值(CWM)是測定物種水平的功能性狀值,以物種多度為基礎(chǔ)進(jìn)行加權(quán)平均,得到各性狀在群落水平的平均功能性狀值。每個群落的功能性狀值由R 3.5.0里面的FD軟件包完成。

對每個土壤因子和功能性狀運用One-way ANOVAs 檢驗和多重比較(Tukey HSD),進(jìn)而得出土壤因子和功能性狀在不同演替階段的變化規(guī)律。為了進(jìn)一步驗證植物功能性狀與環(huán)境因子的關(guān)系,將植物功能性狀值與環(huán)境因子做冗余分析(redundancy analysis, RDA),冗余分析由Vegan 軟件包完成,以上分析均由R. 3.5.0完成。

2 結(jié)果

2.1 土壤因子的變化規(guī)律

TN、TP、WC、pH在不同演替階段呈現(xiàn)出顯著差異(圖1)。隨著演替進(jìn)行,TN、SOM逐漸增加；土壤pH逐漸減??；BD、TP、WC呈中間低兩邊高的態(tài)勢?？傊?隨著演替的進(jìn)行土壤養(yǎng)分和水分逐漸增加,pH值逐漸減小。

圖1 平潭島不同演替階段森林群落土壤因子的變化規(guī)律Fig.1 Variations of soil factors during different successional stages of forest community in Pingtan Island不同的字母表示差異顯著(P<0.05)

2.2 海島植物功能性狀隨演替的變化規(guī)律

2.2.1不同演替階段葉功能性狀的變化規(guī)律

除SLA、LCC之外,其余葉功能性狀均隨著演替而顯著變化(圖2)。LDMC隨著演替的進(jìn)行呈逐漸上升的趨勢,灌草叢與針葉林和闊葉林呈顯著差異(P<0.05)；LT隨演替的進(jìn)行呈上升后下降的趨勢,灌草叢與針葉林和針闊混交林呈顯著差異(P<0.05)；LNC隨演替的進(jìn)行呈下降后上升的趨勢,針葉林與闊葉林存在顯著差異(P<0.05)；LPC隨著演替的進(jìn)行呈下降后上升的趨勢,灌草叢與針葉林存在顯著差異(P<0.05)。

圖2 平潭島不同演替階段森林群落葉功能性狀的變化規(guī)律Fig.2 Variations of leaf functional traits during different successional stages of forest community in Pingtan Island

2.2.2不同演替階段莖功能性狀的變化規(guī)律

除SCC之外,其余莖功能性狀均隨著演替而顯著變化(圖3)。STD隨演替的進(jìn)行呈上升的趨勢,灌草叢與針闊混交林呈顯著差異(P<0.05)；SNC隨演替的進(jìn)行呈下降后上升的趨勢,灌草叢和針闊混交林呈顯著差異(P<0.05)。SPC隨著演替的進(jìn)行呈下降趨勢,灌草叢和闊葉林呈顯著差異(P<0.05)。

圖3 平潭島不同演替階段森林群落莖功能性狀的變化規(guī)律Fig.3 Variations of stem functional traits during different successional stages of forest community in Pingtan island

2.3 功能性狀和環(huán)境因子之間的關(guān)系

土壤因子與植物功能性狀的關(guān)系(圖4)。SOM、TN是影響海島植物演替過程中功能性狀變化的主要土壤因子。SLA與pH呈正相關(guān)；LPC和與土壤TP呈正相關(guān)；SPC、SNC與土壤BD呈正相關(guān),與土壤WC呈負(fù)相關(guān)；LNC與土壤TN呈正相關(guān)；LDMC、LT、LCC、STD與土壤TN、WC、SOM正相關(guān),與土壤pH、BD呈負(fù)相關(guān)。就演替階段來看,演替早期灌草叢階段主要分布在土壤TP含量高,TN、WC、SOM相對低的環(huán)境,演替后期的闊葉林階段主要分布在土壤TN、WC、SOM高,而土壤pH較低的環(huán)境中。

圖4 冗余分析(RDA)顯示群落植物功能性狀與土壤因子的關(guān)系Fig.4 A biplot for redundancy analysis showing the relationships between plant function traits and soil factors1—4數(shù)字分別代表樣方所在的演替階段:1:灌草叢,shrub-grassland; 2:針葉林,coniferous forest; 3:針闊混交林,mixed wood; 4:闊葉林,broadleaf forest;冗余分析(RDA)植物功能性狀和環(huán)境之間的相關(guān)性：箭頭連線及兩個線段的夾角的大小表示植物功能性狀和環(huán)境的相關(guān)性,連線越長,說明相關(guān)性越大,反之越??；夾角角度為0°—90°之間時,兩個變量之間呈正相關(guān)關(guān)系；當(dāng)夾角角度為90°—180°之間時,二者之間呈負(fù)相關(guān)關(guān)系；當(dāng)夾角角度為90°時,表示二者沒有顯著的相關(guān)關(guān)系[22]

3 討論

3.1 海島植被不同演替階段植物功能性狀的變化規(guī)律

對海島植被不同演替階段的功能性狀進(jìn)行方差分析及多重檢驗,結(jié)果表明隨著演替的進(jìn)行,SLA、LNC、LPC、SNC、SPC呈下降后上升的趨勢,LT、LCC、SCC呈上升后下降的趨勢,LDMC、STD呈逐漸上升趨勢。SLA和LT與植物獲取資源和保存養(yǎng)分能力密切相關(guān)。葉片SLA越小,LT越厚,則有利于提高養(yǎng)分利用率和水分保存率。相反,有利于增強植物捕獲資源的能力[20]。通過對比亞熱帶的大陸和海島植物功能性狀[23-25],發(fā)現(xiàn)海島這個特殊環(huán)境植株矮小,葉片SLA小、LT厚,導(dǎo)致SLA在4個演替階段無顯著差異?？赡芤驗楹u風(fēng)沙大、土壤相對貧瘠且鹽漬化、紫外線輻射強,植物生境資源有限。植物采用降低SLA、增加LT,用于減小被臺風(fēng)清除的危害,并防止水分流失和資源消耗。此結(jié)果與低SLA和厚LT的植物能更好地適應(yīng)資源貧瘠和干旱的環(huán)境研究結(jié)論相符[26]。就演替階段而言,隨著演替進(jìn)行SLA減小后增大,LT與之相反。針葉林階段SLA最低、LT最厚,闊葉林SLA增大、LT變薄。針葉林由于強烈的太陽輻射,葉片通常表現(xiàn)為厚而小的保水性狀來適應(yīng)干旱強光的環(huán)境[27],當(dāng)群落發(fā)展到闊葉林階段時,光線相對較弱,植被通過增加SLA,減小LT來充分捕獲光資源[28]。LDMC、STD隨著演替的進(jìn)行呈現(xiàn)逐漸上升的趨勢,LDMC、STD高的植物生長速率低,保存營養(yǎng)和抵抗物理脅迫能力強[20]。說明海島植物逐漸向慢生樹種發(fā)展,并擁有較強的抵抗海風(fēng)和抵御病原體等物理脅迫能力。

C、N、P是植物生長的必需元素,對植物生長發(fā)育起到關(guān)鍵作用[29]。植物L(fēng)CC、LNC、LPC是反映群落結(jié)構(gòu)、功能和養(yǎng)分限制的重要指標(biāo),并與植物光合作用密切相關(guān)。LNC、LPC在針葉林階段達(dá)到最低,隨后逐漸上升。究其原因可能與各個演替階段土壤的養(yǎng)分含量相關(guān),本研究發(fā)現(xiàn)LNC、LPC與土壤TN、TP在演替過程中變化趨勢一致,且呈正相關(guān)，表明土壤養(yǎng)分對植物功能性狀有較大的調(diào)節(jié)作用。其次,與物種組成相關(guān),針葉植物葉片的 N含量均顯著低于闊葉樹,蕨類植物的 N、P含量均顯著高于種子植物[30]。調(diào)查發(fā)現(xiàn)演替后期闊葉林林下出現(xiàn)較多陰生蕨類植物。

3.2 海島植物不同演替階段的生態(tài)策略

植物功能性狀與環(huán)境之間的關(guān)系是功能性狀研究的核心問題,演替驅(qū)動的環(huán)境因子對性狀-環(huán)境有強烈的影響,不同演替階段,植物通過功能性狀適應(yīng)光、水分和養(yǎng)分的變化[31]。研究發(fā)現(xiàn),隨著演替的進(jìn)行土壤養(yǎng)分和水分呈增加的趨勢,土壤pH呈減小趨勢,多數(shù)植物功能性狀在不同演替階段呈顯著差異(除SLA、SCC、LCC)。冗余分析(RDA)表明土壤養(yǎng)分與葉營養(yǎng)元素密切相關(guān),與莖營養(yǎng)元素的關(guān)系次之。其中,SOM、TN是影響海島植物演替過程中功能性狀變化的主要土壤因子。

灌草叢階段,土壤pH較高,而土壤TN、SOM、WC含量較低,雖然群落物種多度較高,但物種多樣性和豐富度最低,群落結(jié)構(gòu)單一。主要優(yōu)勢種有鋪地黍、五節(jié)芒、梵天花等一二年生草本和落葉灌木,這些植物壽命短、生長快,采取薄葉片,高SLA、LPC,低LDMC、STD的性狀組合,擁有快速獲取資源的開放策略；針葉林階段群落物種多樣性和豐富度均有所增加。但由于群落內(nèi)土壤TP、SOM和WC含量較低,光照強烈,對闊葉樹種起到限制作用,促進(jìn)陽性針葉類樹種的生長[32]。黑松和濕地松作為針葉林階段主要樹種,表現(xiàn)為植株高、葉片壽命長,SLA、LNC、LPC較小,LDMC、LT高的保守策略。研究表明,在干旱條件下植物為了維持自身的新陳代謝,采取減小SLA、增加LDMC、LT,有利于減少水分蒸騰,提高水分利用率[33]。針葉林中闊葉植物,如野牡丹、濱柃、菝葜也通過葉片被毛、革質(zhì)化、植株刺生等特征來適應(yīng)強光和土壤貧瘠干旱的環(huán)境；針闊混交林階段土壤TP、TN、SOM和WC含量逐漸增加,林冠層光線適中,均能適合針葉樹和闊葉樹生存[28]。因此,群落內(nèi)物種多樣性和豐富度也達(dá)到峰值,該階段物種豐富,群落結(jié)構(gòu)復(fù)雜。SLA、LCC、LNC、LPC和STD隨著生境環(huán)境改善而增加,LT、SNC、SPC與土壤TN、SOM和WC負(fù)相關(guān),所以LT、SNC、SPC逐漸降低；闊葉林階段群落郁閉度較大,促進(jìn)大多數(shù)耐陰闊葉樹種的生長,由于不能滿足針葉樹種的更新,群落物種多樣性、豐富度和多度均下降。但闊葉林凋落物豐富,增加了土壤養(yǎng)分,改善了土壤性質(zhì)[34]。在這種光線不足,土壤TN、TP、SOM和WC高的條件下,植物通過增大SLA、LNC、LPC,減小LT來充分捕獲和利用光資源,并提高LDMC、STD,增強資源的保存能力,有效防御海島風(fēng)暴潮和鹽霧的自然危害。

綜上所述,海島森林群落從灌草叢到闊葉林,環(huán)境條件由高光強、低土壤養(yǎng)分和水分含量過渡到適宜光照、高土壤養(yǎng)分和水分條件；群落物種由喜光、速生、耐貧瘠過渡到耐陰、慢生樹種；群落物種多樣性和豐富度在針闊混交林階段達(dá)到峰值,后逐漸降低；植物根據(jù)演替過程環(huán)境因子、物種組成和群落結(jié)構(gòu)的變化,協(xié)調(diào)莖、葉功能性狀在不同演替階段采取相應(yīng)的生態(tài)策略。

4 結(jié)論

海島森林植被自然演替過程中環(huán)境因子差異較大,各演替階段的物種依賴多種性狀應(yīng)對各種環(huán)境條件,從而產(chǎn)生整體的適應(yīng)性,即植物綜合環(huán)境因子采取最優(yōu)的生態(tài)策略,因此在特定的演替階段中表現(xiàn)出特定功能性狀組合。多數(shù)環(huán)境因子對植物功能性狀有限制作用,同時大多數(shù)植物功能性狀也只能在特定環(huán)境條件下發(fā)揮其功能。其中,土壤有機質(zhì)和全氮含量是海島植物演替過程中功能性狀變化的主要影響因子。本文明確指出了平潭島植物演替階段植物功能性狀和環(huán)境特征,以及功能性狀對環(huán)境的響應(yīng)機制,旨在為今后不同生境條件下進(jìn)行海島植被修復(fù)和重建時選取合適的物種提供理論依據(jù)。

致謝：感謝福建農(nóng)林大學(xué)園林學(xué)院對野外調(diào)查工作的支持,福建農(nóng)林大學(xué)森林生態(tài)——穩(wěn)定同位素研究中心對實驗的幫助。