張 靜 萬冬梅 蔣一婷

(遼寧大學(xué)生命科學(xué)院，遼寧省動(dòng)物資源與疾病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，沈陽，110036)

鳥類(Aves)的繁殖行為對(duì)整個(gè)種群的發(fā)展至關(guān)重要，是鳥類行為學(xué)研究的熱點(diǎn)問題之一[1]。鳥類繁殖期行為主要包括筑巢、防御、產(chǎn)卵、孵化、育雛以及雛鳥出飛后的繼續(xù)飼喂直到雛鳥獨(dú)立生活等[2]。但人們?cè)谘芯盔B類繁殖行為時(shí)大多關(guān)注育雛期，而往往忽略了對(duì)產(chǎn)卵期的研究。

鳥類產(chǎn)卵是高耗能的過程，有些物種在幾天之內(nèi)產(chǎn)下的一窩卵甚至比雌性的體重還重[3]。Scott[4]于1991年發(fā)現(xiàn)褐頭牛鸝(Molothrusater)產(chǎn)卵時(shí)間特別早，一般會(huì)在日出前產(chǎn)卵。鳥類的產(chǎn)卵與溫度[5]、光照[6]、食物[7]等條件有密切關(guān)系。研究發(fā)現(xiàn)春季溫度對(duì)大山雀(Parusmajor)產(chǎn)卵有直接的影響，暴露在陽光下的巢箱夜間可能比位于樹冠下或開放空間的巢箱溫度稍高，棲息在溫暖巢里的雌鳥夜間會(huì)損失更少的能量，可以比棲息在較冷巢里的雌鳥更早地產(chǎn)卵[8]。食物也會(huì)限制鳥類的產(chǎn)卵，充足的食物會(huì)使大山雀產(chǎn)卵提前[9]。產(chǎn)卵時(shí)間比種群平均產(chǎn)卵時(shí)間更早的個(gè)體，通常能夠使更多的子代存活到下一個(gè)繁殖季[10]。產(chǎn)卵時(shí)間、產(chǎn)卵期能量獲取等因素，都會(huì)影響鳥類的繁殖成功率，鳥類的產(chǎn)卵期行為在其繁殖過程中承擔(dān)著很重要的角色，值得更多關(guān)注。

行為節(jié)律是按照一定時(shí)間間隔有規(guī)律地反復(fù)出現(xiàn)的現(xiàn)象[11]，行為活動(dòng)具有一定節(jié)律性是很多鳥類的共同特征[12]。繁殖期行為節(jié)律是鳥類行為的基礎(chǔ)研究，其中產(chǎn)卵期通常僅被簡(jiǎn)單報(bào)道。產(chǎn)卵期的回巢節(jié)律體現(xiàn)出鳥類對(duì)巢的投入以及對(duì)卵的關(guān)注度，而對(duì)親鳥育雛期投入的研究表明，親本投入(包括回巢遞食次數(shù)和巢周圍警戒次數(shù)等行為)越多，其子代數(shù)量越多[13]、存活率越高[14]。生物的遺傳特征在生存競(jìng)爭(zhēng)中，由于具有某種優(yōu)勢(shì)或某種劣勢(shì)，因而在生存能力上產(chǎn)生差異，并進(jìn)而導(dǎo)致繁殖能力的差異，使得這些特征被保存或是淘汰[15]。行為是動(dòng)物對(duì)環(huán)境變化最直接的表達(dá)形式[16]，動(dòng)物會(huì)根據(jù)周圍環(huán)境的變化以及自身的生理狀況來調(diào)整行為，以適應(yīng)環(huán)境[17]。在相似的生境條件下，回巢行為可能與繁殖成效直接相關(guān)，在產(chǎn)卵期投入越多的個(gè)體，其繁殖成效可能越高。行為節(jié)律研究可以為人工繁殖、飼養(yǎng)管理以及野生種群的保護(hù)管理復(fù)壯等工作提供科學(xué)的理論依據(jù)，從而有效保護(hù)生物多樣性[18]。產(chǎn)卵期鳥類非常敏感，容易棄巢，所以研究鳥類的回巢節(jié)律，可以指導(dǎo)人們?cè)邙B類頻繁回巢時(shí)段減少在巢周的活動(dòng)，以減少人為干擾造成的親本棄巢。目前關(guān)于鳥類在產(chǎn)卵期的回巢節(jié)律研究較少，在產(chǎn)卵期表現(xiàn)出的個(gè)體行為差異通常沒能得到足夠的重視。

本研究于2019年3—7月對(duì)雜色山雀的產(chǎn)卵期進(jìn)行了巢箱監(jiān)測(cè)研究，記錄并探討了雜色山雀的產(chǎn)卵期回巢行為，回巢節(jié)律，以及相關(guān)行為與繁殖的關(guān)系，以期揭示種群中的個(gè)體行為差異，以及可能伴隨的適合度差異。由于大部分鳥類產(chǎn)卵期對(duì)干擾非常敏感，了解產(chǎn)卵期回巢節(jié)律，將有可能有效地避免人類活動(dòng)對(duì)雜色山雀繁殖期的干擾[19]，提高鳥類繁殖成功率，為物種多樣性保護(hù)提供依據(jù)。

1 研究區(qū)域與研究方法

1.1 研究區(qū)域與對(duì)象

本研究于2019年3—7月在遼東半島東北部的遼寧仙人洞國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(122°53′24″—123°03′30″E，39°54′00″—40°03′00″N)開展。保護(hù)區(qū)位于遼寧省大連莊河市仙人洞鎮(zhèn)，海拔200—600 m。屬暖溫帶大陸性季風(fēng)氣候，四季分明，具有海洋性氣候的特點(diǎn)，雨熱同季，降水和光照集中在夏季。保護(hù)區(qū)內(nèi)植物資源非常豐富，為雜色山雀(Sittiparusvarius)提供了豐富的食物和巢材資源[20]。雜色山雀產(chǎn)卵期為5—8 d，日產(chǎn)1枚，窩卵數(shù)為(6.92±0.92)枚，產(chǎn)滿窩卵數(shù)后即開始孵化[19]。雖然是一種分布范圍非常狹窄的小型森林洞巢鳥類[21]，但在保護(hù)區(qū)內(nèi)卻廣泛分布，是保護(hù)區(qū)的優(yōu)勢(shì)鳥種。

1.2 研究方法

雜色山雀為雌雄同色同型的鳥類，無法通過外形判斷雌雄，需要借助于分子鑒定方法。2019年3月在雜色山雀繁殖前期通過霧網(wǎng)大量捕捉，翅下肱靜脈取血并環(huán)志(數(shù)字環(huán)+彩環(huán))后原地放飛，后期通過P2/P8引物進(jìn)行性別鑒定[22]，通過環(huán)志進(jìn)行個(gè)體識(shí)別。

在保護(hù)區(qū)內(nèi)懸掛山雀式人工巢箱進(jìn)行雜色山雀繁殖招引[23]，巢箱用松木制成，巢口為直徑3/5 cm的圓形洞口，懸掛高度一般在距離地面2 m以上。2019年共懸掛人工巢箱418個(gè)，在繁殖季節(jié)開始前對(duì)巢箱進(jìn)行清理，每周巡查1—2次并記錄巢箱利用情況，共發(fā)現(xiàn)有產(chǎn)卵情況的巢箱132個(gè)。以巢內(nèi)至少出現(xiàn)1枚卵為鳥類進(jìn)入產(chǎn)卵期的標(biāo)準(zhǔn)，確認(rèn)雜色山雀進(jìn)入產(chǎn)卵期后，即在巢箱口架設(shè)螢石運(yùn)動(dòng)相機(jī)進(jìn)行產(chǎn)卵期行為錄像，一般選擇2—3枚卵時(shí)進(jìn)行錄像，每巢錄制時(shí)長(zhǎng)為10—24 h。為了盡量減少對(duì)鳥的干擾，架設(shè)相機(jī)的時(shí)間基本選擇鳥不在巢中時(shí)，將相機(jī)固定在巢箱的側(cè)面，鏡頭面向巢箱口，并調(diào)整至清晰的畫面，用移動(dòng)電源供電，以保證錄像時(shí)長(zhǎng)。錄像期間關(guān)閉相機(jī)聲音及LED光源，以減小相機(jī)對(duì)親鳥的影響。錄像結(jié)束后對(duì)視頻回看分析，記錄個(gè)體在1 d之內(nèi)回巢時(shí)間、在巢停留時(shí)長(zhǎng)、所帶巢材量、回巢次數(shù)以及是否夜宿巢箱等信息。攜帶巢材量采用人為賦值法，將雜色山雀回巢時(shí)所帶巢材量的視頻圖片截屏，以截屏圖片中個(gè)體所帶巢材量的面積大小作為度量標(biāo)準(zhǔn)，分為多、中、少，分別賦值3分、2分、1分，不帶巢材的賦值為0分，納入后期的統(tǒng)計(jì)分析中。

除記錄首枚卵產(chǎn)期外，同時(shí)記錄窩卵數(shù)、孵化起始日期、出雛日期、出雛數(shù)、出飛數(shù)等，計(jì)算繁殖成功率。在雛鳥6—8日齡時(shí)利用巢箱捕捉器捕捉親鳥[24]，對(duì)未曾環(huán)志的雌雄親鳥進(jìn)行補(bǔ)充取血樣和環(huán)志。

1.3 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析利用SPSS 24.0軟件完成，利用Pearson相關(guān)分析產(chǎn)卵期雜色山雀雌雄回巢次數(shù)及所帶巢材量對(duì)首枚卵產(chǎn)期、窩卵數(shù)、出雛數(shù)、出飛數(shù)和繁殖成功率的影響以及獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)對(duì)雌雄雙親回巢次數(shù)進(jìn)行分析。其中，首枚卵產(chǎn)期是將最早產(chǎn)卵的日期定義為“1”，隨后遞增。例如4月7日為數(shù)字“1”，那么4月15日就定義為數(shù)字“9”，并加入統(tǒng)計(jì)中進(jìn)行分析。

2 結(jié)果

本研究共收集到16巢雜色山雀繁殖巢數(shù)據(jù)，其中5巢每巢均錄制了24 h，從前1天的17：00錄到第2天的17：00；11巢錄制時(shí)間段為7：00—18：00，每巢錄制時(shí)長(zhǎng)為11 h。在錄制的視頻中發(fā)現(xiàn)有一巢雌鳥飛入巢后，出現(xiàn)另一未標(biāo)記的雜色山雀?jìng)€(gè)體叼蟲并嘗試喂食巢中雌鳥。

2.1 產(chǎn)卵時(shí)間

對(duì)5巢全天候24 h的視頻數(shù)據(jù)分析結(jié)果顯示，部分雜色山雀雌鳥有夜宿巢箱行為，占比為60%(3/5)。不在巢中夜宿的雌鳥首次回巢時(shí)間一般在4：00—5：30，并在巢里停留時(shí)間較長(zhǎng)，多在20 min以上，待其飛出后查看，巢中多了1枚卵，據(jù)此判斷雜色山雀產(chǎn)卵時(shí)間為4：00—5：30。

2.2 回巢節(jié)律及行為

對(duì)雜色山雀產(chǎn)卵期白天回巢行為監(jiān)測(cè)結(jié)果顯示，16巢中5巢為未知個(gè)體，11巢標(biāo)記個(gè)體在產(chǎn)卵期大多數(shù)只有雌性回巢，雄性極少回巢，雌雄回巢次數(shù)差異極顯著(t=6.069，P=0.000，n=11)。

雌鳥產(chǎn)卵后不在巢中久留，但白天會(huì)不時(shí)地回巢探望。雌鳥6：00—12：00 的回巢次數(shù)占全天回巢次數(shù)的(75.9±21.4)%(n=11)，即雌鳥在上午回巢較頻繁(圖1a)?；爻仓饕袃煞N行為表現(xiàn)，一種是銜巢材回巢的補(bǔ)巢行為，一種是不銜巢材回巢的探視行為。雌鳥所銜的巢材多為苔蘚或獸毛，以苔蘚為主，每次補(bǔ)巢在巢中逗留的時(shí)間都很短，一般會(huì)在2 min內(nèi)離巢。進(jìn)一步將回巢次數(shù)分為探視巢次數(shù)和補(bǔ)巢材次數(shù)，發(fā)現(xiàn)其6：00之前多為不銜巢材的探視巢行為，6：00之后的整個(gè)上午則以補(bǔ)巢行為為主，14：00之后很少回巢，有夜宿巢箱行為的雌鳥會(huì)在18：00天快黑時(shí)回巢。個(gè)別回巢的雄性，多是14：00后回巢周探視，不銜巢材也不會(huì)進(jìn)入巢箱(圖1b)。

雌鳥除回巢產(chǎn)卵外，大多數(shù)回巢是為了補(bǔ)充巢材，補(bǔ)巢材次數(shù)占全天回巢次數(shù)的(83.8±16.6)%(n=11)，其所銜巢材量的變化趨勢(shì)與回巢次數(shù)基本一致，6：00—10：00雌鳥回巢次數(shù)最多(圖1a)，銜巢材量也最多(圖2)。

2.3 回巢節(jié)律與繁殖成效

雜色山雀雌雄雙親總的回巢次數(shù)與產(chǎn)首枚卵日期呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系(Pearson correlation：r=-0.727，P=0.011，n=11)，但與窩卵數(shù)、出雛數(shù)、出飛數(shù)均無顯著相關(guān)性。

3 討論

本研究首次發(fā)現(xiàn)雜色山雀產(chǎn)卵期間存在夜宿巢箱現(xiàn)象。研究同時(shí)表明，雜色山雀于4：00—5：30產(chǎn)卵，產(chǎn)卵期間雌性對(duì)其自身巢花費(fèi)較多時(shí)間及能量投入，偶見雄性回巢。雌雄總回巢次數(shù)與產(chǎn)首枚卵日期呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，即產(chǎn)卵日期越早，回巢越頻繁。金春日等[19]的研究認(rèn)為雜色山雀產(chǎn)卵期間并不夜宿巢箱。而本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)部分雌鳥夜宿巢箱，可能的原因是早期的研究主要依靠肉眼觀測(cè)，且樣本量較小，未能發(fā)現(xiàn)該現(xiàn)象。產(chǎn)卵期間在巢中過夜，可以利用封閉巢箱減少雌鳥能量消耗，降低巢捕食風(fēng)險(xiǎn)，有助于鳥卵保暖以及防止種內(nèi)寄生或被其他物種侵占[24]。未來可進(jìn)一步通過添加巢箱內(nèi)置攝像頭和溫度計(jì)等來確定雌鳥夜宿的具體行為，為產(chǎn)卵期的能量限制提供間接證據(jù)[25-26]。

雜色山雀產(chǎn)首枚卵日期與雌鳥總回巢次數(shù)呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，說明產(chǎn)卵日期越早，其回巢越頻繁。我們的結(jié)果顯示，雌性白天頻繁回巢的主要目的是為了補(bǔ)巢，其補(bǔ)巢材次數(shù)占全天回巢次數(shù)的83.8%，是否說明產(chǎn)卵越早，其產(chǎn)卵前的筑巢越不完善，需要邊產(chǎn)卵邊完善巢，這種繁殖行為策略究竟具有什么生態(tài)學(xué)意義還不得而知，需要進(jìn)一步探索。

Trivers[27]提出在繁殖過程中雄性會(huì)尋求更多交配機(jī)會(huì)，雌性會(huì)選擇可以提升后代基因質(zhì)量的配偶。在很多社會(huì)性單配制鳥中，雌性常與社會(huì)配偶以外的雄性交配并產(chǎn)生子代的現(xiàn)象稱為婚外配(extra-pair copulations)。雜色山雀存在較為普遍的婚外配現(xiàn)象，發(fā)生婚外配比例為40%，婚外子代比例為14.7%，高于社會(huì)單配制鳥類的平均水平11%[28]。雄性對(duì)雌性的保衛(wèi)作用會(huì)通過捍衛(wèi)自己的父權(quán)來降低婚外配幾率。本研究發(fā)現(xiàn)雜色山雀產(chǎn)卵期有類似孵化期的“情飼”現(xiàn)象。情飼是指鳥類在繁殖期間，由雄鳥覓食并將食物喂給雌鳥的一種現(xiàn)象，在鳥類中非常普遍[29]。雄性的求偶喂食，會(huì)影響雌性的擇偶[30]，在許多鳥類中，雄性在產(chǎn)卵之前會(huì)為它們的配偶提供食物[31-32]。“情飼”被認(rèn)為可以加強(qiáng)雌雄雙方的聯(lián)系[33]，通過改善雌性條件來提前產(chǎn)卵日期，誘導(dǎo)雌性交配或讓雌性評(píng)估它們的配偶[34]。研究表明筑巢活動(dòng)頻繁的時(shí)期，發(fā)生婚外交配的幾率較高[35]，雄性可能通過“情飼”來尋求與雌性交配機(jī)會(huì)，提高自身產(chǎn)生子代的可能。至于產(chǎn)卵期“情飼”是否影響婚外配的發(fā)生還需進(jìn)一步研究。