李玉玲,陳思琪,張森泉,李志強(qiáng),岳鑫璐,王 磊,許益鐫*

(1.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)紅火蟻研究中心,廣州 510642；2.深圳市農(nóng)業(yè)科技促進(jìn)中心，深圳 518055)

紅火蟻SolenopsisinvictaBuren原產(chǎn)于南美巴拉那河流域,隸屬膜翅目Hymenoptera蟻科Formicidae切葉蟻亞科Mymicinae火蟻屬Solenopsis。紅火蟻因食性雜、攻擊力和繁殖能力強(qiáng)等特點(diǎn),入侵后能快速適應(yīng)并成功定殖擴(kuò)散[1],是世界上公認(rèn)的最具破壞力的入侵生物之一。

紅火蟻會破壞入侵地的生態(tài)平衡和群落結(jié)構(gòu),導(dǎo)致生物多樣性下降[2-3]。紅火蟻通過取食農(nóng)作物種子、果實(shí)、幼芽、嫩莖與根系等,嚴(yán)重影響農(nóng)作物的生長。此外,紅火蟻還會啃食農(nóng)業(yè)生產(chǎn)設(shè)施和器具,影響正常的農(nóng)事操作,造成重大經(jīng)濟(jì)損失[4],并會在電箱、電氣設(shè)備、空調(diào)外機(jī)、交通信號燈等設(shè)施中筑巢,啃食電線,造成線路故障,威脅公共安全[5-6]。紅火蟻還會給入侵區(qū)人民群眾的身體健康帶來嚴(yán)重威脅,被紅火蟻叮蟄后,被咬部位會出現(xiàn)疼痛、紅腫、起泡、化膿,少部分人會出現(xiàn)頭暈、發(fā)熱等癥狀,特別敏感的人會出現(xiàn)休克甚至死亡[7]。

目前對于紅火蟻的防治仍然依賴人工合成的化學(xué)藥物,其中,氟蟲胺、茚蟲威、高效氯氰菊酯等殺蟲劑對紅火蟻具有良好的防治效果[8-10]。然而,長期大量地使用化學(xué)合成藥劑可能導(dǎo)致紅火蟻產(chǎn)生耐藥性和破壞生態(tài)環(huán)境等不良影響[11-12]。尤其是在漁業(yè)養(yǎng)殖區(qū)、有機(jī)耕作區(qū)和水源保護(hù)區(qū)等敏感區(qū)域,不宜使用人工合成的化學(xué)藥劑防治紅火蟻,導(dǎo)致這些區(qū)域的紅火蟻防控存在技術(shù)瓶頸。

天然產(chǎn)物在本文中主要是指動物、植物和微生物等生命體的組成成分或其代謝產(chǎn)物,根據(jù)化學(xué)結(jié)構(gòu)主要可以分為多糖、黃酮、甾體、皂苷、萜類、生物堿等物質(zhì)[13]。天然產(chǎn)物被廣泛應(yīng)用于醫(yī)療事業(yè)、農(nóng)業(yè)、食品保健等行業(yè)。目前已有許多研究表明天然產(chǎn)物對紅火蟻存在驅(qū)避和熏蒸等作用,在未來有發(fā)展成為滅蟻藥劑的潛力[13]。本文就天然產(chǎn)物的生物活性及其開發(fā)為餌劑、觸殺型藥劑和驅(qū)避劑等的潛力和應(yīng)用效果進(jìn)行簡要總結(jié)討論,以期為紅火蟻的綠色防控提供參考。

1 天然產(chǎn)物作為餌劑的有效成分及其生物活性

多殺霉素是國內(nèi)僅有的已注冊的以天然產(chǎn)物為有效成分的紅火蟻餌劑。多殺霉素是由放線菌多刺蔗糖多孢菌Saccharopolysporaspinosa經(jīng)有氧發(fā)酵生成的大環(huán)內(nèi)酯類代謝產(chǎn)物,常用于防治鱗翅目、雙翅目和纓翅目害蟲,對紅火蟻也同樣具有胃毒和觸殺作用。研究表明,0.02% 多殺霉素餌劑對蟻巢處理35 d紅火蟻的死亡率可達(dá)100%[15-16]。

除已登記為產(chǎn)品的多殺霉素,其他的天然產(chǎn)物對于紅火蟻也有一定的胃毒效果,能夠抑制紅火蟻的攀爬、攻擊等行為,具有開發(fā)成紅火蟻餌劑的潛力。阿維菌素是由阿維鏈霉菌Streptomycesavermitilis發(fā)酵產(chǎn)生的一類結(jié)構(gòu)相似的十六碳大環(huán)內(nèi)酯齊墩果糖雙糖衍生物,是被廣泛應(yīng)用于害蟲防治的微生物提取物[17]。研究表明阿維菌素可以抑制紅火蟻蟻后的卵巢發(fā)育,破壞蟻后的繁殖能力,對工蟻和雄性生殖蟻均有良好的毒殺作用[18],對紅火蟻工蟻 48 h胃毒 LC50為0.3 mg/mL,生物活性略遜于噻蟲嗪,但與吡蟲啉的胃毒作用無明顯差異,被認(rèn)為是一種適合制成毒餌的天然產(chǎn)物[19]。

不少植物源成分也被發(fā)現(xiàn)對紅火蟻具有胃毒活性。如杠柳Periplocasepium根粉中的periplocoside X、寡糖 A、periplocoside A、periplocoside E和 periplocoside N等5種成分對紅火蟻具有胃毒活性,其中periplocoside X對紅火蟻的工蟻和生殖蟻都具有顯著的毒性LC50分別為116.62 mg/L和2 169.58 mg/L[20]。喜樹Camptothecaacuminata中含有殺菌和抑菌的生物堿,如喜樹堿、10-羥基喜樹堿和甲基喜樹堿等,這類生物堿對紅火蟻同樣有一定的毒殺作用,使用100 μg/mL喜樹堿溶液處理11 d后，對紅火蟻的致死率達(dá)80%[21]。羽裂蟹甲草Sinacaliatangutica中所含有的無羈萜、槲皮素和山柰酚對紅火蟻表現(xiàn)出較明顯的胃毒活性，紅火蟻分別經(jīng)0.5%無羈萜，0.3%槲皮素，0.3%山柰酚處理120 h后，都能達(dá)到70%的致死率[22]。沙氏新月蕨Pronephriummegacuspe中的化合物苯酚-3-O-β-D-葡萄糖苷對紅火蟻具有毒性,該化合物48 h和72 h 的LC50分別為21.6 μg/g和9.7 μg/g。但毒性作用相對較慢,處理后紅火蟻的活動不會立即中斷,但其行走和抓取能力會受到影響,一段時間后,毒性有可能會影響整個蟻群[22]。藥用植物秋水仙Colchicumautumnale中的秋水仙素對紅火蟻表現(xiàn)出較高毒性,飼喂50 mg/mL的秋水仙素糖水，72 h后工蟻死亡率可達(dá)45.33%[24]。

日常食物中也含有對紅火蟻有毒性的成分。赤蘚糖醇廣泛存在于水果、蔬菜和發(fā)酵食品中,是一種白色、無味、不吸濕、無光學(xué)活性、熱穩(wěn)定性好且極易溶于水的四碳醇[25],研究發(fā)現(xiàn)飼喂0.1g/mL以上濃度的赤蘚糖醇對紅火蟻有緩慢的毒性,這有助于實(shí)現(xiàn)在整個蟻群個體之間的傳播[25]。同樣,維生素C與赤蘚糖醇的毒性效果相似,也影響著紅火蟻的覓食行為[26]。甘氨酸是一種非必需氨基酸,常用作食品甜味劑，在飼喂0.1 g/mL甘氨酸72 h后可導(dǎo)致90% 工蟻死亡,LC50為0.02 g/mL,在該劑量下也會降低紅火蟻覓食和挖掘行為[28]。

2 天然產(chǎn)物作為觸殺型藥劑的有效成分及其生物活性

在美國,許多天然產(chǎn)物已經(jīng)被廣泛用于紅火蟻觸殺型藥劑,包括常見的除蟲菊酯、魚藤酮、甜橙精油等[29],但到目前為止,國內(nèi)未有專門以天然產(chǎn)物作為有效成分的紅火蟻觸殺型藥劑的產(chǎn)品。

常見的植物源農(nóng)藥對于紅火蟻都有一定的觸殺效果,但不同的植物源殺蟲劑對紅火蟻的毒性存在差異。高濃度藥劑處理下,印楝素、胡椒堿、苦皮藤素、苦楝素、藜蘆堿、蔓荊子堿對紅火蟻急性觸殺毒性較低,而魚藤酮、苦參堿、煙堿等的急性觸殺毒性較高[30]。魚藤Derristrifoliata根的丙酮提取物的活性遠(yuǎn)高于魚藤酮原藥,對紅火蟻工蟻表現(xiàn)出強(qiáng)烈的毒性,對其行走能力和抓握能力有顯著的抑制作用[31]。使用20%魚藤根粉劑(含 7%魚藤酮)對紅火蟻進(jìn)行處理,21 d后,紅火蟻工蟻死亡率為 98.25%,滅巢效果能達(dá)到95.32%[32]。在田間試驗(yàn)中,魚藤根和西非灰毛豆Tephrosiavogelii葉子的丙酮提取物混合使用后,防治效果與0.01%氟蟲腈餌劑相當(dāng)[31]。除蟲菊酯是一類廣譜高效殺蟲劑[33],有研究表明除蟲菊酯可以顯著降低紅火蟻工蟻的活躍度，抑制其攻擊、攀爬和抓附能力[34]。羽裂蟹甲草中所含有的無羈萜對紅火蟻也具有觸殺活性[23]。

多種螞蟻能夠與紅火蟻共存,其防御性/攻擊性化學(xué)物質(zhì)在與紅火蟻資源競爭的過程中發(fā)揮重要作用,是探索對紅火蟻有觸殺性作用物質(zhì)的另一個潛在來源[35-37]。蟻科生物在進(jìn)行化學(xué)防御時,外分泌腺會分泌一些獨(dú)特的化合物用于防御,甲酸、2-十三酮和十一烷等化合物在螞蟻防御性分泌物中很常見,已發(fā)現(xiàn)其對于紅火蟻具有觸殺效果。在甲酸對紅火蟻觸殺毒性生物測定中,對工蟻24 h LD50為124.54～197.71 μg/頭;在271.72 μg/頭的濃度下,可以殺死 81.09% 的工蟻,但雌性生殖蟻和蟻后的死亡率僅分別為 39.64%和38.89%,由此可見,相較于工蟻,雌性生殖蟻和蟻后對甲酸的敏感性相對較低[38]。2-十三酮和十一烷對紅火蟻工蟻具有接觸毒性,LD50分別為18.51～24.67 μg/頭和40.39 ～84.82 μg/頭[39]。使用 2-十三酮作為活性成分,植物油作為溶劑,聚氧乙烯十三烷基醚作為表面活性劑,并使用胡椒基丁醚 (PBO)作增效劑制作了一種乳油,在實(shí)驗(yàn)室生物測定中,對紅火蟻表現(xiàn)出明顯觸殺毒性。在田間試驗(yàn)中,以5.28 mL/L 的施用量灌巢處理后 14 d,可以實(shí)現(xiàn)對紅火蟻100% 的控制效果[40]。

一些微生物和海洋生物可以合成二氧化硅,二氧化硅與小芽孢真菌Thelohaniasolenopsae一起使用時,可以提高小芽孢真菌對紅火蟻的觸殺毒性[41]。乙醇由酵母菌Saccharomycessp.發(fā)酵產(chǎn)生,紅火蟻成蟲和蛹在乙醇浸泡加熏蒸處理后,可以達(dá)到100%的死亡率,在戶外試驗(yàn)用25%乙醇處理蟻巢,14 d后蟻巢減少了70%,并且30%乙醇對魚類存活沒有造成不利影響[42]。植物和昆蟲中存在各種苯甲酸鹽,在常見的苯甲酸鹽中,苯甲酸芐酯、苯甲酸戊酯和苯甲酸己酯對紅火蟻觸殺效果最佳,LD50分別為23.31、35.26、35.99 μg/頭[43]。

3 天然產(chǎn)物作為驅(qū)避劑與熏蒸劑的有效成分和生物活性

一些具有揮發(fā)性的天然產(chǎn)物常被用于驅(qū)趕、熏蒸昆蟲[44],這類物質(zhì)會影響工蟻的覓食行為和筑巢效率,進(jìn)而降低紅火蟻的社會行為[45]。

3.1 天然產(chǎn)物作為驅(qū)避劑的有效成分和生物活性

驅(qū)避劑可以防止紅火蟻在盆栽、電箱設(shè)備等地方筑巢,也可以在鞋子或皮膚上使用以防止紅火蟻的叮咬。由于驅(qū)避劑可能與人類直接接觸,所以相較于化學(xué)合成物,天然產(chǎn)物則更能體現(xiàn)安全性并被公眾所接受。

能夠作為驅(qū)避劑的天然產(chǎn)物大多來源于植物,美國紫珠Callicarpaamericana和日本紫珠C.japonica的葉子中分離出來的兩種萜類化合物callicarpenal 和 intermedeol[46],杠柳根皮中提取到的(9E,12E)-十八碳二烯酸、棕櫚酸、(9Z,12Z)-十八碳二烯酸甲酯、棕櫚酸甲酯[47],以及肉桂Cinnamomumcassia的土壤中含有的肉桂醛和丁香酚物質(zhì)[48]被發(fā)現(xiàn)對紅火蟻工蟻有顯著的驅(qū)避活性。

植物精油含有許多揮發(fā)性成分,例如單萜類、醇類、脂肪族甲基酮等物質(zhì)對紅火蟻有一定的驅(qū)避和毒殺效果。甜橙Citrusreticulata精油中的D-檸檬烯[49],丁香Syringaoblata精油中的2-壬酮和2-庚酮,椰子Cocosnucifera精油中的壬酮、十一酮和十三酮[50],玉蘭Yulaniadenudata種子精油中的1-癸醇和1-辛醇[51],依蘭Canangaodorata精油中的梨醇酯和乙酸芐酯[52],姜花Hedychiumcoronarium精油中的桉葉油醇、芳樟醇、α-蒎烯、β-蒎烯和反式橙花醇[53],香茅Moslachinensis精油中的香茅醇,辣椒Capsicumannuum油[54]等對紅火蟻工蟻具有較強(qiáng)的驅(qū)避作用。

樟樹Cinnamomumcamphora、青蒿Artemisiacaruifolia、藍(lán)桉Eucalyptusglobulus、艾草Artemisiaargyi、薄荷Menthacanadensis和冬青Ilexchinensis等植物中所提取的精油常被用于驅(qū)趕蚊蟲,它們所含有的樟腦、桉葉油素、丁香酚、薄荷醇、水楊酸甲酯、苯乙醇、芳樟醇、α-松油醇和L-冰片等化合物即使在低濃度下,對紅火蟻也能表現(xiàn)出較強(qiáng)的熏蒸和驅(qū)避作用[55-61]。市面上含有以上物質(zhì)的驅(qū)蟲產(chǎn)品也可以用于驅(qū)避紅火蟻,例如包含薄荷醇、水楊酸甲酯、樟腦、桉油、丁香酚等的風(fēng)油精[62]。另有研究表明,鄰氨基苯甲酸丁酯和鄰氨基苯甲酸乙酯的驅(qū)避效果可能比風(fēng)油精更好,鄰氨基苯甲酸丁酯來源于水果,與鄰氨基苯甲酸乙酯經(jīng)常在化妝品、食品中被使用,兩者在低濃度下對工蟻筑巢具有較好的驅(qū)避作用,15 μL/L鄰氨基苯甲酸丁酯具有與 1 000 μL/L的 DEET和1 000 μL/L的風(fēng)油精混合物相當(dāng)?shù)尿?qū)避效果[63]。

3.2 天然產(chǎn)物作為熏蒸劑的有效成分及其生物活性

熏蒸劑常被用于處理進(jìn)出境的貨物和交通工具等以防止有害生物的傳播。在上文提及的具有觸殺、驅(qū)避活性的部分產(chǎn)物或化合物對于紅火蟻也具有熏蒸活性,例如,間茴香酸甲酯、甲基-3-苯甲酸甲酯和苯甲酸甲酯[40],橘子精油的D-檸檬烯[49],青蒿中的桉樹腦和樟腦[59],蟻酸中的甲酸[38]。

此外,蒜Alliumsativum精油中的烯丙基二硫和(E)1-烯丙基-2-丙基二磺酸乙烷[64],九里香Murrayaexotica葉子和種植泥土中的β-石竹烯、α-雪松烯、α-古巴烯、β-蓽澄茄烯和大根香葉烯[65],白蘭Micheliaalba葉子中的芳樟醇、石竹烯、β-欖香烯和硒烯等成分[66],對紅火蟻工蟻具有熏蒸活性,又可通過干擾螞蟻之間的信息傳遞來影響蟻群的社會行為。

4 總結(jié)與展望

目前,雖然只有少量的天然產(chǎn)物被開發(fā)成產(chǎn)品,但已有許多天然產(chǎn)物被證明對紅火蟻存在殺蟲活性,它們所表現(xiàn)出來的生物活性存在差異。大部分研究只是初步評估了天然產(chǎn)物對紅火蟻的生物活性,而且一些研究發(fā)現(xiàn)室內(nèi)活性較好但是很難有良好的田間防治效果。因此,大量使用天然產(chǎn)物防控紅火蟻需要更深入研究其作用機(jī)制和使用技術(shù)。

目前發(fā)現(xiàn)的大多數(shù)的天然產(chǎn)物來自于植物,近年來大多文獻(xiàn)也是以植物源成分為材料研究對紅火蟻的生物活性。自然界生物種類繁多,人們對天然產(chǎn)物的研究和利用仍不夠全面,特別是對于陸地動物、海洋生物的提取物研究很少,因此需要更廣泛深入的研究才能更好地利用天然產(chǎn)物防控紅火蟻[67]。相比合成的化學(xué)藥物,天然產(chǎn)物一般具有對哺乳動物的毒性小、對環(huán)境友好、結(jié)構(gòu)變化多樣等特點(diǎn)[68],在生態(tài)敏感區(qū)防治紅火蟻具有極大的潛力和應(yīng)用前景。相對于合成的化學(xué)農(nóng)藥防治,天然產(chǎn)物對紅火蟻的毒性往往較緩慢,甚至在觸殺時表現(xiàn)出不徹底的特點(diǎn)。觸殺性粉劑或灌巢藥劑往往要求毒性強(qiáng)且作用速度快,施用后能迅速殺死整巢螞蟻。而紅火蟻屬于社會性昆蟲,采用毒餌防治時需要由工蟻將餌劑搬回巢再通過交哺的方式傳遞給包括蟻后在內(nèi)的其他個體,要求藥劑毒性作用速度不能太快,否則難以殺死整個蟻群。天然產(chǎn)物的作用相對溫和,這也說明它們可被用作毒餌成分的潛力更大。

天然產(chǎn)物的開發(fā)利用主要是為了避免合成農(nóng)藥使用過程中存在的抗藥性和環(huán)境問題,除了對靶標(biāo)害蟲紅火蟻的防控效果外,也應(yīng)關(guān)注天然產(chǎn)物對其他生物的影響,尤其應(yīng)該重點(diǎn)考慮天然產(chǎn)物對本地螞蟻群落的影響,在篩選獲得對紅火蟻有良好活性的天然產(chǎn)物后,可通過對比紅火蟻和本地螞蟻對這些物質(zhì)的敏感性差異,最終選擇最適宜的有效成分開發(fā)成防治紅火蟻的藥劑。