謝君毅，徐 俠*，蔡 斌，張惠光

(1.南京林業(yè)大學(xué)生物與環(huán)境學(xué)院,江蘇 南京 210037；2.武夷山國家公園科研監(jiān)測中心,福建 武夷山 354300)

近年來，氣候變化是全球面臨的重大挑戰(zhàn)之一，我國政府提出了力爭于2030年前達到峰值，爭取2060年實現(xiàn)碳中和的目標。因此，作為重要的碳匯，森林生態(tài)系統(tǒng)應(yīng)對氣候變化越來越受到關(guān)注[1]。氮(N)作為植物吸收利用的必需元素之一，參與了植物生理生化的整個過程，是重要組成部分[2]。森林土壤參與了森林生態(tài)系統(tǒng)N循環(huán)的重要過程，也是重要的N庫。相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，森林土壤N貯量占整個森林生態(tài)系統(tǒng)N貯量的90%～95%[3]。N2O作為主要的溫室氣體之一[4]，其單分子增溫潛能比CO2高310倍左右[1]。而森林土壤是重要的N2O排放源，巨大的土壤排放潛能對氣候變暖的調(diào)節(jié)起著至關(guān)重要的作用。如何深刻理解N在森林土壤當中的轉(zhuǎn)化過程，對科學(xué)認識森林生態(tài)系統(tǒng)N循環(huán)及其維持森林生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定等方面具有重要的意義。

N素被認為是限制森林生產(chǎn)力的重要因素之一[5]。土壤活性N庫是土壤N庫中的活躍組分，具有很高的生物有效性，在森林土壤中，可作為土壤養(yǎng)分有效性的評價指標[6-7]。相對于非活性N而言，森林土壤活性N庫在整個N循環(huán)過程中最為敏感和活躍，容易受到外界因素影響，如全球變化加劇導(dǎo)致的溫度升高、C輸入方式改變等[8]。在大多數(shù)情況下，C輸入的變化可以直接或間接地影響N的變化，這一過程同時發(fā)生、相互影響。隨著人們對全球氣候變化關(guān)注度的日益上升，有關(guān)森林生態(tài)系統(tǒng)中C輸入的改變對氣候變化的響應(yīng)研究不斷增加[9-10]。全球變化導(dǎo)致的環(huán)境因子改變，可能影響凋落物分解、地上地下生物量分配、有機質(zhì)分解等[11-13]。因此，未來氣候變化引起的C輸入方式的改變可能對森林生態(tài)系統(tǒng)土壤N循環(huán)產(chǎn)生許多潛在的影響。為此，筆者對國內(nèi)外森林碳氮循環(huán)研究進行綜述，分析了地上地下C輸入方式的不同對森林土壤活性N庫及N循環(huán)的影響，以期為森林碳匯的深入研究提供參考，服務(wù)于我國的“雙碳”戰(zhàn)略。

1 不同碳(C)輸入方式及野外試驗

森林地上C的輸入主要是凋落物(枝、葉等)通過土壤動物、微生物分解等一系列復(fù)雜的物理和生物化學(xué)過程，形成簡單的無機分子或者通過微生物的復(fù)雜作用過程轉(zhuǎn)化為土壤有機質(zhì)從而儲存在土壤當中[14]。這一過程是生物地球化學(xué)循環(huán)的關(guān)鍵環(huán)節(jié)，不僅實現(xiàn)了養(yǎng)分再循環(huán)[15]；還維持著生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的穩(wěn)定。凋落物分解包括了淋溶、土壤動物粉碎和微生物代謝3個主要過程[16]。全球陸地約有1.15×1017kg C以有機質(zhì)形態(tài)貯存于土壤中，約是陸地植被總C貯量的3倍[17]。有研究表明，陸地生態(tài)系統(tǒng)中50%以上的地上部分凈生產(chǎn)量是通過凋落物返回地表[18]，全球森林僅生物量C庫就儲存了289～363 Pg C，占全球陸地生態(tài)系統(tǒng)生物量C儲量的77%[19]。在土壤動物及其微生物對凋落物的分解作用過程中，每年向森林土壤輸入了大量的C。地上部分凋落物C輸入量受到森林凈初級生產(chǎn)力、植被類型、氣候變化等因素共同影響[20]。森林凋落物分解釋放C的主要途徑由土壤動物及微生物主導(dǎo)[21]，從微生物分解的角度來看，森林凋落物主要由易分解的糖類、淀粉、脂肪和難分解的木質(zhì)素、多酚、腐殖酸等成分組成。因此，凋落物C輸入過程的快慢不僅受到土壤動物及微生物的控制，還與凋落物當中易分解和難分解的有機物質(zhì)緊密相關(guān)[22]。

森林地下C輸入包括根周轉(zhuǎn)、與根相關(guān)的真菌周轉(zhuǎn)和根沉積(例如，根細胞脫落、被動分泌和主動分泌)[23-24]。根系是植物向土壤當中輸入光合產(chǎn)物到地下的重要途徑，是土壤中C及養(yǎng)分的主要來源[25]。其中，細根因其比表面積大、直徑小、能快速向土壤當中輸入大量的有機質(zhì)等特點，成為生態(tài)系統(tǒng)C及養(yǎng)分循環(huán)研究的重要部分。細根的生長周期較短，通過細根更新可產(chǎn)生5倍于地上凋落物的量[26]。細根死亡后，存留在當中的有機質(zhì)及其養(yǎng)分通過土壤動物及微生物的作用分解，向土壤當中釋放有機質(zhì)及養(yǎng)分。細根分解過程一般會從“緩慢分解”到“快速失重”再到“緩慢分解”[27]，其中，根系分解向土壤當中釋放C緩慢，且受到樹種組成[28]、根系徑級[29]、環(huán)境因子[30]等因素的影響。因此，細根作為主要C源輸入土壤成為改變地下碳庫的重要因素。隨著全球氣候變化加劇，植物在大氣CO2含量升高的情況下，細根死亡增加，加大地下C輸入量，從而影響土壤C庫的大小[31]。在森林生態(tài)系統(tǒng)當中，地下凋落物年輸入量占總凋落物量的48%[24]，而細根周轉(zhuǎn)較快，對土壤C庫的貢獻率在25%～80%[32]。細根周轉(zhuǎn)及其分泌物向土壤中輸入大量的C基質(zhì)，促進了根際微生物的活性和富集，其分泌物還能膠結(jié)土壤形成土壤團聚體，改善土壤結(jié)構(gòu)的同時對土壤N形成了保護，這一過程對森林土壤N庫及其有效性產(chǎn)生了直接或間接的影響。因此，了解細根的周轉(zhuǎn)速率及其過程動態(tài)對森林土壤N庫及其有效性具有重要的意義。國內(nèi)外在野外進行森林不同C輸入方式的控制試驗主要包括：凋落物去除及添加(litter removal and addition)[33-34]、樹干環(huán)割(stem-girdling)[35-36]、根系排除(root exclusion)[37-38]、DIRT試驗(detritus input and removal treatments)[9]以及ILTER DIRT試驗(detritus input and removal treatments network)[10]，主要的森林野外C輸入控制試驗見表1。

在眾多的C輸入調(diào)控對土壤影響的試驗當中，目前普遍關(guān)注較多的是DIRT試驗。DIRT試驗是一項凋落物添加和去除試驗，在固定樣方內(nèi)去除地表凋落物并添加到其他樣方以及通過擋板阻止根系向樣地內(nèi)生長為目的，以此來評估植物凋落物輸入的速率和來源，以及如何控制土壤中有機質(zhì)和養(yǎng)分的積累和動態(tài)[9，39]。1956年DIRT試驗在美國的威斯康星州大學(xué)植物園的草地和森林生態(tài)系統(tǒng)中建立，由Francis Hole博士設(shè)計，初始目的是研究不同C輸入方式對土壤有機質(zhì)和養(yǎng)分積累的影響[40]。隨著技術(shù)的成熟和廣泛運用，后續(xù)DIRT試驗得到了不斷的發(fā)展，國際長期生態(tài)研究ILTER DIRT試驗是之后在美國其他州、匈牙利、歐洲、德國等地進行的改進的DIRT試驗，通過聯(lián)網(wǎng)研究，開展了不同氣候帶及不同森林生態(tài)系統(tǒng)C輸入來源控制對土壤C、N庫和C、N循環(huán)等相關(guān)研究。通過展開研究DIRT試驗，不僅為森林管理實踐或未來氣候的潛在變化提供良好的指示，還可以更好地了解控制森林土壤N循環(huán)過程的一些因素。

2 地上凋落物C輸入對森林土壤N的影響

2.1 凋落物C輸入對土壤活性N庫的影響

表2 地上(凋落物)C輸入對土壤活性N庫變化的影響Table 2 Effects of aboveground (litter) C inputs on soil labile N pools

表2(續(xù))

2.2 凋落物C輸入對土壤N礦化及硝化過程的影響

表3 地上(凋落物)C輸入對土壤凈N礦化及硝化速率變化的影響Table 3 Effects of above ground (litter) C inputs on soil net N mineralization and nitrification rates

2.3 凋落物C輸入對土壤N2O排放的影響

氧化亞氮(N2O)作為重要的溫室氣體之一，在全球氣候變化研究中受到廣泛關(guān)注。大氣中N2O的主要來源是通過土壤硝化和反硝化過程產(chǎn)生的[62-63]，主要受到土壤溫濕度[64-65]、C和N的有效性等因素影響[66-67]。在森林生態(tài)系統(tǒng)當中，添加和去除凋落物可以通過改變硝化和反硝化微生物的可利用C源和N源來影響土壤N2O排放[68]。Cheng等[69]研究發(fā)現(xiàn)，在厭氧條件下，亞熱帶酸性闊葉林土壤中，凋落物添加均降低了NO的生成，但增加了N2的生成，而針葉林土壤凋落物添加則促進了N2O向N2的還原。因此，森林土壤凋落物分解的增加可以通過反硝化作用有效降低N2O的產(chǎn)生。Zheng等[70]在樟樹林中通過14個月去除凋落物后發(fā)現(xiàn)，土壤N2O排放速率增加了681%，樟樹凋落物通過誘導(dǎo)與氮氧化物排放相關(guān)的功能微生物，顯著降低了土壤氮氧化物排放；而Fan等[71]研究發(fā)現(xiàn)在2 a后，亞熱帶松林土壤去除凋落物顯著降低了21%的N2O累積排放量，年N2O累積排放量顯著減少8%～25%。在德國Heidfeldhof野外試驗站，Marhan等[72]研究了在耕地土壤中加入菊蒿葉沙鈴花(Phaceliatanacetifolia)富N綠肥凋落物后發(fā)現(xiàn)，添加凋落物顯著增加了土壤N2O排放，累積N2O排放是不添加凋落物處理的近16倍，這可能與添加的有機物質(zhì)C/N的高低密切相關(guān)[73]。田亞男等[74]采用室內(nèi)培養(yǎng)法研究了凋落茶葉對茶園土壤N2O排放特征的影響后發(fā)現(xiàn)，凋落茶葉的添加顯著促進了酸化茶園土壤N2O的排放，且排放通量隨著凋落茶葉添加量的增加而增加。植物凋落物可以改變土壤的物理化學(xué)性質(zhì)，從而改變微生物群落組成[75-76]。隨著凋落物的添加，土壤有效態(tài)N及硝化和反硝化相關(guān)的功能基因發(fā)生改變，從而影響了土壤N2O排放[77]。因此，凋落物C輸入可以間接地改變土壤N2O排放速率，因不同凋落物類型、凋落物C/N、土壤養(yǎng)分等的變化而發(fā)生改變。

3 地下植物根系C輸入對土壤N的影響

3.1 根系C輸入對土壤活性N庫的影響

表4 地下(根系)C輸入對土壤活性N庫變化的影響Table 4 Effects of belowground (roots) C input on soil labile N pools

根系周轉(zhuǎn)過程為土壤微生物提供了C、N基質(zhì)，根系輸入的C是微生物的主要能量來源，尤其在溫帶森林當中[82]。近期研究發(fā)現(xiàn)，在以外生菌根為主導(dǎo)的高山森林中，菌絲源C比根源C對N循環(huán)的貢獻更大[83]。因此，根系去除導(dǎo)致的土壤C輸入改變不僅會影響土壤微生物C的顯著變化，也必然改變了土壤MBN，但這種改變具有較大的不確定性。在濱海沙地尾巨桉(Eucalyptusurophylla)和紋莢相思(Acaciaaulacocarpa)人工林當中，去除根系1 a后降低了兩種人工林土壤MBN含量，但只有尾巨桉影響達到顯著[84];2 a后，去除根系對尾巨桉人工林土壤MBN無顯著影響[85]。通過總結(jié)發(fā)現(xiàn)，根系去除對土壤活性N庫的影響還存在樹種與時間尺度的差異(表4)。

3.2 根系C輸入對土壤N礦化及硝化過程的影響

根系主要通過分泌物和死亡分解等方式將C輸入到土壤中，研究發(fā)現(xiàn)，植物凈光合作用固定的C有5%～25%通過根系分泌物進入土壤中[86]。C的輸入可以通過提高微生物周轉(zhuǎn)速率及酶活性來促進N的循環(huán)[87]。通過環(huán)割和挖溝等方式阻止根系C輸入的變化必然會導(dǎo)致土壤N礦化及硝化等轉(zhuǎn)化過程受到影響。Ross等[88]在新西蘭海岸沙地上的輻射松(Pinusradiata)人工林中通過挖溝控制地下C的輸入，采集了27個月后的土壤樣品進行N礦化培養(yǎng)試驗，發(fā)現(xiàn)N循環(huán)速率與地下輸入的不穩(wěn)定C庫之間存在緊密聯(lián)系，特別是隨著挖溝導(dǎo)致C可用性下降，硝化作用增加。Drake等[89]的試驗結(jié)果也支持了這個觀點，發(fā)現(xiàn)挖溝增加了潛在的凈N礦化和硝化作用。Wilson[90]在Andrews實驗林的DIRT試驗樣地內(nèi)采集10 a后土壤樣品，通過室內(nèi)培養(yǎng)試驗發(fā)現(xiàn),去除根的樣地中具有比對照更高的凈N礦化速率，無根和無凋落物輸入樣地的高凈N礦化率彌補了試驗前在相同樣地高溶態(tài)有機氮的損失，表明根系分泌物和根系周轉(zhuǎn)可能是這一森林中有效固定氮的關(guān)鍵。Nadelhoffer等[40]在Harvard森林DIRT試驗5 a后發(fā)現(xiàn)，雖然去除根系小區(qū)的樣地凈N礦化率更低，但是硝化率遠遠更高，他們認為在較短的時間尺度上，根系周轉(zhuǎn)、根系滲出或兩者都對礦化有強烈的貢獻。通過對北方、溫帶、亞熱帶和熱帶森林的土壤進行1 a的培養(yǎng)試驗發(fā)現(xiàn)，在某些但并非所有的陸地生態(tài)系統(tǒng)中，處于初始分解階段的細根可能是土壤氮氧化物排放的主要來源[91]。但細根輸入的增加可能會阻礙N素礦化，從而破壞生態(tài)系統(tǒng)N素循環(huán)的時間格局。不難發(fā)現(xiàn)，根系C輸入顯著影響土壤N礦化及硝化過程不僅與根系去除時間長短密切相關(guān)，而且隨著時間尺度延長，土壤N轉(zhuǎn)化規(guī)律也不一致(表5)。

表5 地下(根系)碳輸入對土壤凈N礦化及硝化速率變化的影響Table 5 Effects of belowground (roots) C inputs on soil net N mineralization and nitrification rates

3.3 根系C輸入對土壤N2O排放的影響

受到根系自身質(zhì)量、土壤類型等因素的影響，關(guān)于根系輸入對土壤N2O排放的研究存在較大的不確定性。有研究發(fā)現(xiàn)，根系輸入會延遲土壤N2O排放，隨著細根輸入水平的增加，延緩N2O排放的時間也增加了，且高質(zhì)量根系對土壤N2O排放動態(tài)的影響強于低質(zhì)量根系[91]。根系分泌物如草酸等作為C源改變了N2O產(chǎn)生過程中微生物細胞內(nèi)的電子傳遞途徑，促進N2O的釋放[92-93]；且根系分泌物的釋放增強了土壤酶活性，也促進了N2O的排放[94]。與森林生態(tài)系統(tǒng)相比，農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)作物根系對土壤N2O排放也存在不同的影響，玉米根系凋落物中緩慢降解的C含量較高，可溶性N含量較低，導(dǎo)致微生物的N固定化限制了N2O的排放[95]?？梢钥闯?，根系分泌物對N2O具有促進作用，而根系凋落物可能會限制N2O的排放，根系分泌物與凋落物兩者的強弱是控制N2O排放的重要因素。目前來看，關(guān)于根系C輸入對N2O排放變化影響的研究較少，相關(guān)機制尚不清楚，然而，根系輸入對理解全球氣候變化下溫室氣體排放至關(guān)重要。后續(xù)研究應(yīng)該更多地關(guān)注根系在土壤N2O排放中所起的作用，為氣候變化下根系對土壤N2O排放機制的研究提供科學(xué)依據(jù)。

4 展 望

隨著全球氣候變化的加劇，森林生態(tài)系統(tǒng)中C輸入方式改變對土壤活性N庫及N循環(huán)過程的影響機制越來越受到關(guān)注。從目前研究來看，C輸入方式的改變直接或間接地影響著土壤N庫活性及地球化學(xué)循環(huán)過程。然而，目前的研究尚有許多的不確定性和矛盾的結(jié)果，這表明在了解C輸入方式對土壤N的影響機制及其作用方面，還存在著許多未解決的問題。今后應(yīng)加強以下幾方面的研究：

1)目前研究不同C輸入方式對土壤活性N庫及N循環(huán)過程的定性描述較多，需要對整個森林生態(tài)系統(tǒng)有定量的認識。

2)需要把植物凈初級生產(chǎn)力與凋落物及根系輸入過程結(jié)合，從整個系統(tǒng)的變化來定量描述C輸入對土壤活性N庫及N循環(huán)的動態(tài)影響。

3)建立長期試驗樣地，深入了解森林土壤N循環(huán)對C輸入改變的長期響應(yīng)，尤其是在全球氣候變化背景下的多因素及其交互作用的響應(yīng)。

4)著重于“黑箱”的地下生態(tài)系統(tǒng)N循環(huán)的研究。相比于地上凋落物C輸入，地下根系的交錯復(fù)雜性遠大于地上，后續(xù)可以通過更加科學(xué)的手段及方法(如微根管系統(tǒng)、N15標記技術(shù)等)，在較少人為干擾的近自然環(huán)境條件下，研究根系C輸入對土壤N循環(huán)的影響。

5)凋落物及根系C輸入對N2O排放的影響研究較少，且沒有定量的整體的研究。目前控制地下C輸入試驗(斷根處理、環(huán)割等)對于土壤溫室氣體排放達不到定量的要求。隨著溫室氣體排放研究日益增多，凋落物及根系C輸入在影響土壤N2O排放過程當中起著怎樣的作用還需更多的探索和發(fā)現(xiàn)。

6)對優(yōu)化森林生態(tài)系統(tǒng)地上地下碳輸入動態(tài)模型和精準預(yù)算不足，尚未建立完整的碳減排生態(tài)補償機制。

7)需要提升核算與預(yù)測森林地上地下碳中和能力，加快森林碳中和技術(shù)研發(fā)，為提前實現(xiàn)“碳中和”戰(zhàn)略目標提供科技支撐。