劉鑫

中國(guó)科學(xué)院成都生物研究所，成都 610041

養(yǎng)分利用效率（Nutrient Use Efficiency,NUE）是衡量植物利用單位養(yǎng)分所合成新生物量的指標(biāo)，反映植物對(duì)養(yǎng)分的吸收利用特征[1]，在生態(tài)學(xué)研究中具有重要意義。在相同的養(yǎng)分環(huán)境中，具有較高養(yǎng)分利用效率的物種常具有更快的生物量積累速率，因此養(yǎng)分利用效率指示著植物的適應(yīng)策略和凈生產(chǎn)能力。氮（N）和磷（P）是植物生長(zhǎng)的主要限制性養(yǎng)分，也是影響多數(shù)陸地生態(tài)系統(tǒng)凈初級(jí)生產(chǎn)力的重要因素[2-4]。

由于養(yǎng)分利用特征在植物生態(tài)學(xué)中的核心地位，自20 世紀(jì)初已出現(xiàn)較多對(duì)養(yǎng)分吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)的研究。到20 世紀(jì)80 年代，Vitousek[1]等已明確提出養(yǎng)分利用效率的概念。Berendse和Aerts 將養(yǎng)分利用效率分解為兩個(gè)部分的乘積[5]：一方面是養(yǎng)分生產(chǎn)力（Nutrient Productivity,NP），另一個(gè)方面是養(yǎng)分平均滯留時(shí)間（Mean Residence Time,MRT）。其中養(yǎng)分生產(chǎn)力指示植物不同生長(zhǎng)速率的策略，而養(yǎng)分滯留時(shí)間則反映植物的養(yǎng)分保持策略。這兩個(gè)方面理論上相互權(quán)衡（trade-off），可更好地解釋植物的生長(zhǎng)策略和對(duì)環(huán)境養(yǎng)分條件的適應(yīng)性，進(jìn)而更好地與植物的生活史對(duì)策、經(jīng)濟(jì)譜等理論相關(guān)聯(lián)[6]，使養(yǎng)分利用效率更具研究意義[7,8]。

已經(jīng)有大量的研究對(duì)不同類型植物的氮、磷養(yǎng)分利用效率進(jìn)行了研究。例如，人工栽培的火炬松氮利用效率（NUEN）約180～250 g g-1[9]；而北美四種落葉樹NUEN約110～300 g g-1，磷利用效率（NUEP）約1000～2000 g g-1，他們主要通過(guò)較強(qiáng)的養(yǎng)分保存能力在貧瘠生境中實(shí)現(xiàn)較高的氮磷利用效率[10]。北美泥炭地灌叢NUEN約110～190 g g-1，NUEP達(dá)1500～5000 g g-1[11]。我國(guó)內(nèi)蒙古草原常見草本植物NUEN約87～229 g g-1，物種和生活型間差異顯著；在群落尺度上，幾種草地群落的NUEN介于142～400 g g-1之間，且群落間NUEN差異顯著，以固氮的豆科植物群落最低[12]。相對(duì)于維管植物，對(duì)苔蘚NUE 的研究較少。Eckstein[13]率先測(cè)定了塔蘚和金發(fā)蘚的NUEN，發(fā)現(xiàn)它們氮利用效率較高，特別是氮滯留時(shí)間較長(zhǎng)，認(rèn)為蘚類的具有與常綠木本植物相似的養(yǎng)分利用特征，該結(jié)論得到了蘚類植物高效養(yǎng)分轉(zhuǎn)運(yùn)回收能力的證實(shí)[14,15]。

苔蘚是青藏高原東部亞高山森林生態(tài)系統(tǒng)中極具特色的重要組分，在森林地表形成大面積覆蓋[16]。它們?cè)诹窒碌乇硇纬蛇B續(xù)大面積的蘚層[17]，高效的吸收降水和其他大氣沉降中的養(yǎng)分[18]。因此，地表苔蘚植物在森林生態(tài)系統(tǒng)的養(yǎng)分循環(huán)方面具有重要的控制作用[13,19]。深入了解苔蘚植物的養(yǎng)分利用特征具有重要意義。本文以青藏高原東部冷杉老齡林地表兩種優(yōu)勢(shì)蘚類：錦絲蘚（Actinothuidium hookeri(Mitt.)Broth.）和塔蘚（Hylocomium splendens(Hedw.)Schimp.）為對(duì)象，測(cè)量了生長(zhǎng)量和養(yǎng)分含量，揭示它們的養(yǎng)分生產(chǎn)力、滯留時(shí)間和利用效率。

1 材料和方法

以四川省黑水縣的冷杉老齡林為研究地點(diǎn)（32°14′N,102°47′E,3700 m a.s.l.）。該地區(qū)位于青藏高原東緣，高山峽谷地貌，具有高原季風(fēng)型氣候，夏季短且多雨，冬季寒冷干燥，年均溫約為4.4℃年均降水量約為620 mm。苔蘚植物是林下的優(yōu)勢(shì)層片，物種豐富度和多度高，蓋度可達(dá)90%以上。其中，最常見的苔蘚植物為錦絲蘚（A.hookeri）、塔蘚（H.splendens）、赤莖蘚（Pleurozium schreberi）和毛梳蘚（Ptilium cristacastrensis）等大型蘚類。

本研究所選取的錦絲蘚是東亞特有物種，植物體粗壯長(zhǎng)度可達(dá)10 cm 以上；而塔蘚則廣范分布于北半球各地，是北方森林（Boreal forest）和山地森林地表最常見的蘚類之一。筆者選取以錦絲蘚和塔蘚為單一優(yōu)勢(shì)物種的苔蘚斑塊，分別建立面積為50×50 cm2樣方，并在野外使用PVC 管標(biāo)記樣方位置；每個(gè)物種設(shè)置5 個(gè)重復(fù)樣方，樣方間相距20 m 以上。由于苔蘚植株個(gè)體較小，難以直觀測(cè)量其生長(zhǎng)量，采用尼龍繩標(biāo)記的方法測(cè)量它們的年度生長(zhǎng)量（圖1），即每個(gè)樣方內(nèi)選取10～20 株苔蘚，在植株中下部系編號(hào)的尼龍繩套，測(cè)量繩套至植株頂端距離，一年后再次測(cè)量該距離，相減得到錦絲蘚和塔蘚的年生長(zhǎng)量分別為1.41±0.04 cm 和1.67±0.14 cm。分別在實(shí)驗(yàn)設(shè)置時(shí)和一年后對(duì)各目標(biāo)物種采樣。在樣方內(nèi)采集面積為10×10 cm2的苔蘚斑塊裝入自封袋中，帶回實(shí)驗(yàn)室處理。取回的蘚類植株個(gè)體按照當(dāng)年生部分、剩余綠色部分和其他褐色部分分節(jié)，在60℃烘干至恒重，并稱重測(cè)定生物量和碳、氮、磷含量。碳、氮含量使用元素分析儀測(cè)定，磷含量使用鉬銻抗分光光度法測(cè)定。

圖1 亞高山森林地表苔蘚斑塊和尼龍繩標(biāo)記（a）以及錦絲蘚（左）和塔蘚植株長(zhǎng)度生長(zhǎng)量測(cè)量示意（b）Figure 1 Mosses and labelled thread tags in the subalpine forest(a)along with a representation(b)demonstrating the measurement of length growth of Actinothuidium hookeri(left)and Hylocomium splendens

按照Vitousek對(duì)多年生植物穩(wěn)定情況下養(yǎng)分利用效率的定義[1]，即單位養(yǎng)分通量所產(chǎn)生的生物量，NUE等于年凈初級(jí)生產(chǎn)力除以年養(yǎng)分損失量，即NUE=NPP/ NutrientLoss。依據(jù)Berendse 和Aerts 對(duì)上述養(yǎng)分利用效率概念的發(fā)展，NUE 進(jìn)一步分為養(yǎng)分生產(chǎn)力（Nutrient Productivity，NP）和平均養(yǎng)分滯留時(shí)間（Mean Residence Time，MRT）兩個(gè)部分[5]。

養(yǎng)分生產(chǎn)力NP 為凈初級(jí)生產(chǎn)力除以植物養(yǎng)分庫(kù)容量；通過(guò)養(yǎng)分庫(kù)的周轉(zhuǎn)計(jì)算養(yǎng)分滯留時(shí)間MRT，即植物養(yǎng)分庫(kù)容量除以年養(yǎng)分損失量。依據(jù)測(cè)定的苔蘚年生長(zhǎng)量計(jì)算凈初級(jí)生產(chǎn)力，養(yǎng)分庫(kù)容量可通過(guò)苔蘚植株各部分養(yǎng)分含量和生物量計(jì)算，養(yǎng)分損失量NutrientLoss為新枯萎部分生物量與養(yǎng)分含量乘積。

用t檢驗(yàn)分析物種間各個(gè)指標(biāo)差異顯著性。采用標(biāo)準(zhǔn)化主軸分析檢驗(yàn)養(yǎng)分生產(chǎn)力與滯留時(shí)間之間的關(guān)系。在R 4.3.1軟件中進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。

2 結(jié)果分析

錦絲蘚和塔蘚的平均年度長(zhǎng)度生長(zhǎng)量分別為1.41 cm 和1.67 cm，種間差異不顯著（P＞0.05）。然而塔蘚年度凈生產(chǎn)力為233.40 g m-2yr-1，顯著高于錦絲蘚的98.74 g m-2yr-1。兩種蘚類在N、P 含量和N:P 方面沒(méi)有顯著差異（表1）。錦絲蘚和塔蘚在平均N 庫(kù)容量與P 庫(kù)容量方面沒(méi)有顯著種間差異，而錦絲蘚的年度N 損失量則顯著低于塔蘚，錦絲蘚的年P(guān) 損失量也略低于塔蘚，但未達(dá)到顯著水平（表1）。

表1 亞高山森林地表苔蘚的生長(zhǎng)速率、氮磷養(yǎng)分含量、庫(kù)容量、年損失量和氮磷比Table 1 Growth rate,nutrient content for nitrogen and phosphorus,nutrient pool size,nutrient loss rate and nitrogen to phosphorus ratio of the mosses in the subalpine forest

根據(jù)兩種蘚類的凈生產(chǎn)力、養(yǎng)分庫(kù)容量和養(yǎng)分損失量，可估算它們的養(yǎng)分生產(chǎn)力和滯留時(shí)間。結(jié)果顯示，錦絲蘚的NPN為15.09 g g-1yr-1，顯著低于塔蘚的46.87 g g-1yr-1；然而錦絲蘚的MRTN為5.97 yr 顯著大于塔蘚的2.32 yr。錦絲蘚和塔蘚的NUEN分別為90.25 g g-1和102.34 g g-1，沒(méi)有顯著種間差異。兩種蘚類的NUEP呈現(xiàn)類似的趨勢(shì)，即錦絲蘚的NPP為149.43 g g-1yr-1，低于塔蘚的416.49 g g-1yr-1但因變異程度較大而未檢出顯著種間差異，錦絲蘚的MRTP為5.81 yr 顯著大于塔蘚的2.16 yr。錦絲蘚和塔蘚的NUEP分別為837.73 g g-1和941.47 g g-1，無(wú)顯著種間差異（圖2）。兩種蘚類的NPN與MRTN之間存在極顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，II 型回歸斜率為-1.03。它們的NPP與MRTP也存在類似的關(guān)系，斜率為-1.24（圖3）。

圖2 亞高山森林地表苔蘚氮生產(chǎn)力、氮滯留時(shí)間、氮利用效率，以及磷生產(chǎn)力、磷滯留時(shí)間、磷利用效率Figure 2 Nitrogen and phosphorus nutrient productivity,mean residence time,and use efficiency of subalpine forest mosses

圖3 亞高山森林地表苔蘚氮生產(chǎn)力與氮滯留時(shí)間，以及磷生產(chǎn)力與磷滯留時(shí)間的關(guān)系Figure 3 Relationships between nutrient productivity and mean residence time for both nitrogen and phosphorus of the mosses in the subalpine forest

3 討論

錦絲蘚和塔蘚的氮（NUEN）、磷利用效率（NUEP）分別介于91.55～111.86 g g-1和690.02～1004.86 g g-1之間（圖2）。上述數(shù)值略低于維管束植物，如人工栽培的火炬松［9］和櫟屬、槭屬等落葉喬木［10］的養(yǎng)分利用效率。與泥炭地灌叢［11］、典型草原的針茅、藜等草本植物的養(yǎng)分利用效率相似［20,21］?？紤]到本研究中的蘚類處于林下地表光照較弱的生境，而且苔蘚的最大凈光合速率通常低于各類維管束植物［22,23］，蘚類能夠達(dá)到與典型草原中優(yōu)勢(shì)草本植物類似的養(yǎng)分利用效率表明它們具有較高效利用養(yǎng)分的能力。這可能與它們適應(yīng)林下的弱光和散射光環(huán)境［24,25］以及較高的生產(chǎn)力有關(guān)。北歐的森林地表苔蘚凈生產(chǎn)力為24～80 g C m-2yr-1（按照46% 碳含量計(jì)算約合52～173 g m-2yr-1）［19,26,27］，而本文中的蘚類凈生產(chǎn)力略高于北歐森林地表苔蘚（表1）。

雖然錦絲蘚和塔蘚在養(yǎng)分生產(chǎn)力（NP）和養(yǎng)分滯留時(shí)間（MRT）方面存在顯著種間差異，但它們總體上具有較低的NP 和較長(zhǎng)的MRT。在草地生態(tài)系統(tǒng)，各類禾草NPN約為215.73 g g-1yr-1，MRTN約為1.29 yr，非禾草NPN約為165.52 g g-1yr-1，MRTN約為1.20 yr，灌木NPN約為52.59 g g-1yr-1，MRTN約為4.18 yr［12］。兩種苔蘚具有明顯低于各類草本植物的NPN和較長(zhǎng)的MRTN，與灌木的養(yǎng)分利用特征類似。在瑞典近極地樺木林中進(jìn)行的研究發(fā)現(xiàn)，塔蘚具有與常綠木本植物相似的N利用策略［28,29］。這種相對(duì)保守的養(yǎng)分利用策略可能是蘚類在貧瘠生境中保持優(yōu)勢(shì)的原因［30］。

錦絲蘚與塔蘚表現(xiàn)出相似NUEN和NUEP（圖2），但這兩個(gè)物種具有不同的養(yǎng)分利用策略。與塔蘚相比，錦絲蘚表現(xiàn)出明顯更長(zhǎng)的MRTN、MRTP。養(yǎng)分滯留時(shí)間更長(zhǎng)的物種一般表現(xiàn)出較保守的養(yǎng)分利用策略，并能夠適應(yīng)相對(duì)貧瘠的生境［1,31］。有研究通過(guò)氮穩(wěn)定同位素標(biāo)記的方法發(fā)現(xiàn)，錦絲蘚具有比塔蘚更高的氮回收效率［15］，這一結(jié)果證實(shí)錦絲蘚比塔蘚具有更強(qiáng)的養(yǎng)分保存能力。另外，塔蘚常與固氮藍(lán)藻形成共生關(guān)系［32］，具有高效固氮的能力，這可能也是導(dǎo)致塔蘚MRTN較低的原因。相比與錦絲蘚，塔蘚表現(xiàn)出更高的NPN、NPP。具有更高養(yǎng)分生產(chǎn)力的物種通常較高的凈光合速率和凈生產(chǎn)力。Liu［33］和Wang 等［22］的研究發(fā)現(xiàn)，塔蘚具有比錦絲蘚更高的凈光合速率，證實(shí)了本文的結(jié)果。另外，森林地表塔蘚具有明顯成層植物體，每一層由平展的、2～3 回羽狀分枝構(gòu)成，這種平展成層的植株構(gòu)型可能有利于它們?cè)谳^陰暗的林下獲取光照［34］。本文的結(jié)果也表明塔蘚具有更高的長(zhǎng)度和生物量生長(zhǎng)速率（表1），通過(guò)油漆標(biāo)記的方法也發(fā)現(xiàn)塔蘚具有更快的生長(zhǎng)速率［35］，證實(shí)了本文的結(jié)果。與本文關(guān)于苔蘚的結(jié)果相似，同為針茅屬的大針茅和克氏針茅表現(xiàn)出不同的氮利用策略［12］，即大針茅具有相對(duì)較高的NPN，而克氏針茅具有更長(zhǎng)的MRTN。

錦絲蘚和塔蘚在NPN與MRTN以及NPP與MRTP之間存在顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系（圖3），表明養(yǎng)分利用效率的兩個(gè)方面——養(yǎng)分生產(chǎn)力和養(yǎng)分滯留時(shí)間相互權(quán)衡（Trade-off）。這與在瑞典北部對(duì)14 種不同生活型植物研究中的結(jié)果［28］，以及不同養(yǎng)分供給條件下克氏針茅的NPN與MRTN間的關(guān)系類似［21］。兩種苔蘚在養(yǎng)分利用策略上的種間差異是驅(qū)動(dòng)養(yǎng)分生產(chǎn)力和養(yǎng)分滯留時(shí)間相互權(quán)衡的主要因素。如相對(duì)于塔蘚，錦絲蘚具有較低的NPN和較長(zhǎng)的MRTN。而塔蘚雖然在氮磷養(yǎng)分含量以及氮磷養(yǎng)分庫(kù)容量方面與錦絲蘚相似，但它具有較高的養(yǎng)分損失量（表1），并因此導(dǎo)致塔蘚相對(duì)較短的養(yǎng)分滯留時(shí)間。氮回收效率的研究表明塔蘚氮回收效率低于錦絲蘚也證實(shí)這一結(jié)果［14,15］。另外，塔蘚在養(yǎng)分生產(chǎn)力方面較大的種內(nèi)變異可能是驅(qū)動(dòng)這一權(quán)衡關(guān)系的另一因素。塔蘚在NPN的變異幅度達(dá)2.1 倍，相比之下錦絲蘚為1.4 倍。在養(yǎng)分利用策略上的較大變異，可能暗示塔蘚能生長(zhǎng)在更多樣的生境條件下，這也與塔蘚廣布于北歐、北美和東亞，以及在森林和近極地苔原等生態(tài)系統(tǒng)均能成為優(yōu)勢(shì)物種的事實(shí)相符。

以四川省黑水縣冷杉老齡林地表優(yōu)勢(shì)苔蘚為對(duì)象的研究結(jié)果顯示，錦絲蘚和塔蘚具有較長(zhǎng)的養(yǎng)分滯留時(shí)間和較低的養(yǎng)分生產(chǎn)力，表現(xiàn)出與一些干旱區(qū)灌木和常綠木本植物相似的養(yǎng)分利用策略。兩種蘚類具有相似的N、P 利用效率，但是它們的養(yǎng)分利用策略又具差異性：與塔蘚相比，錦絲蘚的養(yǎng)分滯留時(shí)間更長(zhǎng)和養(yǎng)分生產(chǎn)力較低，即具有相對(duì)更保守的養(yǎng)分利用策略。過(guò)去對(duì)維管植物養(yǎng)分利用效率的研究多以葉片或地上部分為對(duì)象，這忽略了根系等地下部分，可能導(dǎo)致對(duì)養(yǎng)分利用策略的認(rèn)識(shí)偏差。由于苔蘚不具有真正根系的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)，以苔蘚為對(duì)象開展養(yǎng)分利用效率的研究，可為認(rèn)識(shí)植株整體的養(yǎng)分利用策略提供新的證據(jù)。