梁 鋮, 秦加敏, 宗德琴, 李雨時(shí), 丁桂玲, 黃家興

(1. 云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院蠶桑蜜蜂研究所, 蒙自 661101;2. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蜜蜂研究所, 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部授粉昆蟲生物學(xué)重點(diǎn)開放實(shí)驗(yàn)室, 北京 100093)

熊蜂Bombusspp.是眾多野生植物和農(nóng)作物的傳粉昆蟲類群之一,在自然生態(tài)系統(tǒng)和農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中均發(fā)揮著重要作用(Velthuis and van Doorn, 2006; Goulsonetal., 2008)。全球熊蜂約有260種,其分布廣泛,主要分布在北半球溫帶地區(qū)(Williamsetal., 2017; Cameron and Sadd, 2020)。中國地形多樣、植被豐富,是全球熊蜂多樣性的熱點(diǎn)地區(qū)。目前已確認(rèn)中國有125種熊蜂,是全球熊蜂物種資源最為豐富的國家(Williamsetal., 2017; 黃家興和安建東, 2018)。熊蜂的一個(gè)突出特征是其體表通常覆蓋著較長并且顏色鮮亮的毛,不同體節(jié)的體毛顏色多變,從而形成豐富的體色模式(Williams, 2007)。研究發(fā)現(xiàn),許多熊蜂種具有較高的種內(nèi)體色模式多態(tài)性,體色模式的進(jìn)化速率甚至超過了線粒體基因(Duennesetal., 2012; Hines and Williams, 2012; Huangetal., 2015; Dingetal., 2019)。同時(shí),不同熊蜂種之間還會(huì)具有相似的體色模式(明亮熊蜂復(fù)合種B.lucorumcomplex: Carolanetal., 2012; 劉蘋等, 2014),較多的復(fù)合種或多變種類群的存在影響了熊蜂物種的準(zhǔn)確鑒定,從而給熊蜂資源的深入研究造成了一定障礙。

研究表明,不同的熊蜂種可能具有相同的體色模式,特別是在同一區(qū)域分布的不同種熊蜂之間常具有相似的體色模式。調(diào)查發(fā)現(xiàn)分屬于不同亞屬、親緣關(guān)系較遠(yuǎn)的三條熊蜂B.trifasciatus、紅尾熊蜂B.haemorrhoidalis、圓頭熊蜂B.rotundiceps和短頭熊蜂B.breviceps均具有多個(gè)體色模式,但其體色模式呈現(xiàn)出趨同性,均隨分布區(qū)不同而共同變化(Williams, 1998; Hines and Williams, 2012)。這種相同地理分布區(qū)域內(nèi)不同熊蜂物種之間體色模式的趨同以及不同區(qū)域間熊蜂體色模式的并行共變被認(rèn)為可能是繆氏擬態(tài)(Müllerian mimicry)的結(jié)果(Plowright and Owen, 1980)。基于對(duì)全球219種熊蜂的632頭工蜂的體色模式分析結(jié)果,Williams(2007)認(rèn)為3種主要的體色模式類群與3種可能的功能相關(guān):(1)體色最黑的熊蜂主要分布在熱帶地區(qū),這種體色可能與體溫調(diào)節(jié)相關(guān);(2)體色較淺的熊蜂類群出現(xiàn)在北部中緯度地區(qū),這種體色在干燥的草原中有隱蔽的作用;(3)具有鮮明條帶的熊蜂類群分布廣泛,這種體色類群在其分布占優(yōu)勢(shì)的區(qū)域可能作為對(duì)熊蜂捕食者發(fā)出的集體警告信號(hào),即繆氏擬態(tài)。分布于東南亞地區(qū)的三條熊蜂、紅尾熊蜂和短頭熊蜂有14個(gè)體色類群相互模仿,是研究熊蜂繆氏擬態(tài)進(jìn)化的典型范例。對(duì)這3種熊蜂的體色模式比較后發(fā)現(xiàn),不同擬態(tài)類群間擬態(tài)的程度和地理范圍存在較大差異,并且體色模式在一個(gè)區(qū)域內(nèi)形成之后,會(huì)受到正選擇壓力,環(huán)境條件對(duì)熊蜂的體色影響很大(Hines and Williams, 2012)。

短頭熊蜂主要分布于喜馬拉雅山山脈西南麓及中國長江流域以南的東南亞地區(qū)(Williamsetal., 2009),是眾多野生植物和農(nóng)作物的重要傳粉者,年活動(dòng)周期長,群勢(shì)大,工蜂數(shù)量可超過300頭,是我國具有較大農(nóng)業(yè)授粉應(yīng)用潛能的一種本土傳粉熊蜂資源(Liangetal., 2020)。再者,短頭熊蜂在云南分布的36種熊蜂中,分布廣、數(shù)量多,是優(yōu)勢(shì)種(梁鋮等, 2018),也是具有較高體色多態(tài)性的典型蜂種,種內(nèi)體色模式多樣。Hines和Williams(2012)報(bào)道短頭熊蜂有13種體色模式,但該研究在云南的采樣點(diǎn)較少,標(biāo)本數(shù)量也較少,不能全面反映該蜂種的體色模式多態(tài)性及其在云南的分布格局。云南省位于中國西南部,地處青藏高原東南部延伸區(qū)和云貴高原主體部分,境內(nèi)氣候、地形和植被類型多樣,是全球生物多樣性研究的熱點(diǎn)地區(qū)之一(楊宇明等, 2008; Lietal., 2015)。在熊蜂生物地理學(xué)方面云南西北部橫斷山區(qū)屬于古北區(qū),而云南高原及南部山地河谷屬于東洋區(qū),物種交叉過渡現(xiàn)象特征明顯(Williams, 1996; 梁鋮等, 2018)。本研究通過廣泛采樣和深入檢視云南短頭熊蜂體色模式,解析其體色模式多態(tài)性以及地理分布格局,不僅可以為短頭熊蜂的遺傳多樣性研究和資源開發(fā)利用奠定基礎(chǔ),還可以為熊蜂的體色遺傳與環(huán)境適應(yīng)性研究提供更清晰的參考資料。

1 材料與方法

1.1 樣品采集和鑒定

2017-2021年的6-9月于云南省各地、2021年8月在貴州省貴陽市收集熊蜂樣品。采集樣品時(shí),利用手持GPS(Garmin 60CS)記錄每個(gè)采樣點(diǎn)的海拔以及經(jīng)緯度等信息。采集的樣品制作成針插標(biāo)本保存在云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院蠶桑蜜蜂研究所標(biāo)本室。參考Williams等(2009)報(bào)道的方法,對(duì)采集的標(biāo)本進(jìn)行鑒定,共鑒定出短頭熊蜂957頭(云南:919頭;貴陽:38頭),包括雌成蜂898頭(蜂王103頭、工蜂795頭)以及雄成蜂59頭,這些短頭熊蜂標(biāo)本共來自于127個(gè)采樣點(diǎn),使用Arc GIS 10.2繪制采樣分布圖(圖1)。

1.2 成蜂體色模式分析

參照Williams(2007)對(duì)熊蜂成蜂體色模式的描述方法(圖2),增加了胸部中間體毛色塊形狀(黑色長方形色塊、黑色色塊較寬趨于正方形、黑色色塊趨于圓形)以及雌成蜂腹部第6背板和雄成蜂腹部第7背板的體毛顏色的檢視,按照體節(jié)組成把雌成蜂和雄成蜂的整個(gè)背面分為不同的部分,分別檢視記錄957頭短頭熊蜂的胸、腹部背面各個(gè)部分的體毛顏色及胸部背面中間色塊形狀,繪制短頭熊蜂的體色模式圖譜。

圖2 將熊蜂背板劃分為不同部分進(jìn)行體色檢視 (改自Williams, 2007)

采用貝格-派克(Berger-Parker)指數(shù)D分析短頭熊蜂雌成蜂體色模式的優(yōu)勢(shì)度(丁巖欽, 1994),計(jì)算公式為:D=Ni/N,式中Ni為表現(xiàn)為第i種體色模式的標(biāo)本數(shù)量,N為雌成蜂標(biāo)本的總數(shù)量。依據(jù)正態(tài)分布的原則,D≥0.10時(shí)為優(yōu)勢(shì)體色模式,0.05≤D<0.10時(shí)為豐盛體色模式,0.01≤D<0.05時(shí)為常見體色模式,D<0.01時(shí)為稀有體色模式。

基于整理繪制的雌成蜂體色模式,把胸部中間色塊形狀以及腹部背板每個(gè)組成部分的體毛顏色類型轉(zhuǎn)換為數(shù)值,使用SPSS 22.0進(jìn)行系統(tǒng)聚類分析,獲取近似值矩陣,導(dǎo)入MEGA 7.0繪制環(huán)形聚類圖,對(duì)短頭熊蜂體色模式進(jìn)行聚類。

1.3 雌成蜂體色模式的地理分布格局分析

根據(jù)短頭熊蜂雌成蜂體色模式的聚類結(jié)果,結(jié)合相應(yīng)標(biāo)本采集點(diǎn)的地理信息,以20.50°N, 97.00°E為起點(diǎn),將云南全境劃分為175個(gè)經(jīng)緯度單元格,每個(gè)單元格大小為0.50°×0.50°。統(tǒng)計(jì)短頭熊蜂的體色模式在每個(gè)單元格內(nèi)的分布情況,有分布時(shí)標(biāo)記為“1”,無分布時(shí)標(biāo)記為“0”,建立二元數(shù)據(jù)列聯(lián)表,利用SPSS 22.0軟件,選用組間連接法結(jié)合曼哈頓街區(qū)距離(city block distance)進(jìn)行系統(tǒng)聚類,以聚類在一起的單元格邊線為分界線,使用Arc GIS 10.0繪制體色模式的地理分布圖,其中沒有樣本分布記錄的方格根據(jù)地理和氣候特征合并到相鄰區(qū)域。利用SPSS 22.0軟件,使用偏相關(guān)法分析單元格內(nèi)體色模式多態(tài)性的豐富度與其分布地經(jīng)緯度的相關(guān)性;對(duì)體色模式的分布地海拔進(jìn)行單因素方差分析,基于分析結(jié)果利用GraphPad Prism 8.0.2繪圖。

2 結(jié)果

2.1 短頭熊蜂的體色模式多態(tài)性

短頭熊蜂胸部背板體毛的顏色有黑色、灰黃色和橙黃色3種,腹部背板體毛顏色有黑色、灰黃色、黃色和深棕色4種,所有個(gè)體腹部第1背板的體毛均為黃色,而其他體節(jié)的整節(jié)或局部體毛顏色存在變化,表現(xiàn)為黃色體毛由腹部第1背板向后逐節(jié)延伸最多至第3背板的整節(jié),第2和3背板的體毛顏色為黃色、黑色或灰黃色,而深棕色體毛由腹部第6背板向前逐節(jié)延伸最多至第3背板的下半節(jié),雌成蜂第6背板或雄成蜂第7背板的體毛為深棕色或黑色,蜂王、工蜂和雄成蜂均有豐富的體色變化(圖3, 4)。基于各個(gè)組成部分的體毛顏色及胸部色塊形狀,短頭熊蜂雌成蜂共有81種體色模式,其中來自122個(gè)采樣點(diǎn)的795頭工蜂有80種體色模式,來自10個(gè)采樣點(diǎn)的103頭蜂王有13種體色模式,工蜂和蜂王重疊的體色模式為12種(w1&q1, w2&q2, w3&q3, w4&q4, w5&q5, w7&q6, w8&q7, w10&q8, w11&q9, w13&q10, w19&q11, w28&q12)(圖3)。來自12個(gè)采樣點(diǎn)的59頭雄成蜂有37種體色模式,除少數(shù)樣本的翅基部體毛顏色為白色(m10, m14, m16)(圖4)外,其中28種體色模式與雌成蜂相似,在這12個(gè)采樣點(diǎn)雌成蜂的體色模式較多,但均有與雄成蜂相類似的樣本,表明短頭熊蜂的體色不存在性二型。

圖3 云南短頭熊蜂雌成蜂背面體毛的體色模式

圖4 云南短頭熊蜂雄成蜂背面體毛的體色模式

雌成蜂的各體色模式的分布頻率是極不均衡的,依據(jù)81種體色模式的Berger-Parker指數(shù)(圖5),優(yōu)勢(shì)體色模式有2種(w1&q1,D=0.1169; w2&q2,D=0.1069),胸部中間為長方形黑色體毛、邊緣體毛為橙黃色,腹部第4-6節(jié)背板體毛分別為黑色和深棕色;豐盛體色模式有5種(D: 0.0523～0.0969),為w3&q3, w4&q4, w5&q5, w6, w7&q6;常見體色模式有10種(D: 0.0111 ～0.0479),為w8&q7, w9, w10&q8, w11&q9,w12, w13&q10, w14, w15, w16和w17;其余均為稀少體色模式類型(D: 0.0011～0.0089),共計(jì)64種(圖5)。

圖5 云南短頭熊蜂雌成蜂體色模式的貝格-派克指數(shù)

對(duì)短頭熊蜂雌成蜂體色模式進(jìn)行聚類分析,結(jié)果顯示: 81種體色模式可聚為兩大體色模式類群,即A類群及B類群(圖6),這兩類之間的最大區(qū)別在于胸部背板的體毛顏色不同,A類群(包含33種體色模式)胸部背板的體毛全為黑色或者胸部背板中間大部分為黑色毛、圓形色塊,四周全部或部分為灰黃色,B類群(包含48種體色模式)胸部背板體毛全部為橙黃色或者中央為黑色、四周為橙黃色。

圖6 云南短頭熊蜂雌成蜂體色模式聚類

A類群腹部第2節(jié)背板全部為黃色或上部大部分為黃色、下邊緣兩側(cè)為黑色毛,第3節(jié)背板體毛為黃色、黑色,兩種顏色所占的比例變化較大,在全黃和全黑之間逐漸過渡,第4節(jié)背板全部為黑色或深棕色或上半節(jié)為黑色、下半節(jié)為深棕色,第5節(jié)背板全部為深棕色或上半節(jié)為黑色、下半節(jié)為深棕色,第6節(jié)背板全部為深棕色(圖6)。根據(jù)腹部背板體毛的顏色特征,B類群又可分為兩個(gè)小類群:B-1類群(包含6個(gè)體色模式)腹部第2背板體毛全部為黃色、黑色或灰黃色,或者為上部黃色、下部黑色,兩種顏色所占的比例變化較大,第3-6節(jié)背板全為黑色;B-2類群(包含42種體色模式)腹部第2節(jié)背板與B-1類群相同,第3背板以全黑色為主,部分第2背板全黃色體色模式中第3背板中間部分或上半節(jié)中間部分被黃色毛,個(gè)別體色模式中第3背板上半節(jié)為黑色、下半節(jié)為深棕色,第4節(jié)背板體毛全部為黑色或上半節(jié)為黑色、下半節(jié)為深棕色,第5節(jié)背板體毛全部為黑色或深棕色或上半節(jié)為黑色、下半節(jié)為深棕色,第6節(jié)背板體毛全部為深棕色(圖6)。綜上所述,短頭熊蜂體色模式多態(tài)性豐富,體色模式可聚類劃分為典型的3個(gè)體色模式類群,即:A類群(黑胸棕尾),B-1類群(橙胸黑尾),B-2類群(橙胸棕尾)。

2.2 云南短頭熊蜂體色模式類群的地理區(qū)劃

對(duì)經(jīng)緯度0.5°×0.5°單元格內(nèi)3個(gè)典型體色模式類群(A, B-1和B-2)的“有”/“無”分布進(jìn)行系統(tǒng)聚類,結(jié)果顯示:在距離22.5可聚為兩大類,距離17.5處進(jìn)一步聚為4小類,其中貴陽的樣本與云南昭通市北部的樣品共同聚為Ⅱ2(圖7)。

圖7 基于經(jīng)緯度0.5°×0.5°單元格內(nèi)云南短頭熊蜂雌成蜂體色模式類群地理分布的系統(tǒng)聚類分析

依據(jù)聚類結(jié)果和自然地理區(qū)劃的區(qū)域共軛性原則,短頭熊蜂體色模式在云南分布點(diǎn)的自然地理區(qū)劃可分為云南高原西部(Ⅰ)和云南高原東部(Ⅱ)兩個(gè)大區(qū),Ⅰ區(qū)進(jìn)一步可分為滇中亞熱帶高原區(qū)(Ⅰ1)和滇西南熱帶低山寬谷區(qū)(Ⅰ2),Ⅱ區(qū)進(jìn)一步可分為滇東南亞熱帶巖溶山地河谷區(qū)(Ⅱ1)和滇東北亞熱帶中山河谷區(qū)(Ⅱ2)(圖8)。短頭熊蜂體色模式的分布及相應(yīng)地理區(qū)劃的自然景觀特性,見表1。

表1 云南短頭熊蜂雌成蜂體色模式的分布及地理區(qū)劃的自然景觀特性

圖8 云南短頭熊蜂雌成蜂體色模式類群的地理區(qū)劃[審圖號(hào): 云S(2023)129號(hào)]

雌成蜂的81種體色模式中,在Ⅰ1小區(qū)分布的有47種,其中特有體色模式42種,5種體色模式(w9, w14, w16, w17和w31)與其他小區(qū)共有,在Ⅰ2小區(qū)分布的體色模式有20種,在Ⅱ1小區(qū)分布的有24種,在Ⅱ2小區(qū)分布的有15種,4個(gè)小區(qū)均出現(xiàn)的體色模式為w9和w16(表1)。Ⅰ區(qū)分布的短頭熊蜂腹部第4, 5, 6背板全節(jié)或部分體毛為深棕色,其中分布在Ⅰ1小區(qū)的大多數(shù)短頭熊蜂為A體色模式類群,即胸部背板體毛全為黑色或中間為圓形色塊黑色毛、四周全部或部分摻雜灰黃色,Ⅰ1, Ⅰ2和Ⅱ1小區(qū)交匯區(qū)域,建水-曲江壩子北部即Ⅰ1小區(qū)南部的短頭熊蜂存在胸部中間體毛黑色,色塊形狀由小漸變大趨于圓形,四周橙黃色,腹部第1-3節(jié)背板均有黃色體毛,第4-6節(jié)體毛有深棕色的體色模式(w25, w46, w47, w48, w49, w69和w70)(圖3),雖然聚到B-2體色模式類群,但是腹部顏色與A類群更相似;Ⅰ2小區(qū)僅分布有B-2體色模式類群,主要特征為胸部背板中間被長方形色塊黑色毛、四周體毛橙黃色,腹部第4節(jié)背板全部深棕色或上半節(jié)為黑色、下半節(jié)為深棕色,第5和6節(jié)背板體毛全為深棕色,該區(qū)域內(nèi)體色模式變異較小,腹部深棕色覆蓋面積最多,第3背板下半節(jié)及第4-6節(jié)背板全棕色的體色模式僅在該區(qū)域發(fā)現(xiàn)。Ⅱ區(qū)分布的短頭熊蜂胸部背板中間為方形或圓形色塊,體毛黑色、四周為橙黃色或整個(gè)背板覆蓋橙黃色毛,腹部第6節(jié)背板逐節(jié)向前延展至第4節(jié),至少1節(jié)或多節(jié)的全節(jié)或部分體毛為深棕色或黑色,且兩種顏色覆蓋的范圍變化較大,即Ⅱ1和Ⅱ2小區(qū)同時(shí)分布有B-1和B-2體色模式類群,但胸部背板體毛全為橙黃色的體色模式(w53, w72, w73, w75和w78)(圖3)僅在Ⅱ1小區(qū)內(nèi)發(fā)現(xiàn)。基于短頭熊蜂體色模式類群的地理區(qū)劃(圖8),偏相關(guān)分析顯示:體色模式多態(tài)性豐富度與其分布地的經(jīng)緯度相關(guān)性不顯著(P>0.05),云南高原中部(24.00°-24.50°N, 102.50°-103.00°E)(江川、華寧、通海等縣及建水縣的北部)的短頭熊蜂的體色模式多態(tài)性最為豐富,包含18種體色模式,胸部全黑色、四周灰黃色和四周橙黃色類群均在該地出現(xiàn)。

綜上所述,短頭熊蜂體色模式分布有明顯的地理區(qū)域性,不同地區(qū)的體色模式類群不同,且具有向區(qū)域內(nèi)優(yōu)勢(shì)體色模式趨同的特性。

2.3 短頭熊蜂體色模式類群的垂直分布

短頭熊蜂采集地的海拔高度在346-2 646 m之間。基于3個(gè)典型的體色模式類群A, B-1和B-2的采樣點(diǎn)海拔高度進(jìn)行單因素方差分析,結(jié)果顯示:A類群[(1 951±311) m]和B-1[(1 568±352) m],B-2[(1 556±534)m]類群分布地的海拔高度差異極顯著(P<0.01),B-1和B-2類群之間海拔高度差異不顯著(P>0.05),A類群分布地的海拔高于B類群,B類群分布地海拔高度變化范圍較大(346～2 482 m)(圖9)。

圖9 云南短頭熊蜂雌成蜂體色模式類群的垂直分布

3 討論

短頭熊蜂作為體色多態(tài)性與繆氏擬態(tài)研究的重要材料,分布于喜馬拉雅山西南麓及中國長江流域以南的東南亞地區(qū)。雖然本研究的樣品遍布云南高原和橫斷山脈南段,但由于云南熊蜂地理分布受到地形地貌和氣候的影響,區(qū)系特征明顯(梁鋮等, 2018),所以本研究所采集的樣品可能不能完全代表自然界中短頭熊蜂體色模式多態(tài)性的全況,可能還存在未發(fā)現(xiàn)的體色模式。短頭熊蜂的年活動(dòng)周期較長(Williamsetal., 2009),在云南東南部,蜂王在3月下旬出蟄,12月上旬三型蜂才會(huì)消亡(Liangetal., 2020),而本研究中大多數(shù)樣品的采集集中在6-8月期間,因此收集到的雄成蜂和蜂王的樣品數(shù)量相對(duì)較少,再者其體色模式多態(tài)性在級(jí)型方面不存在性二型,因此本研究主要對(duì)標(biāo)本數(shù)量較多的雌成蜂的體色模式多態(tài)性及其地理分布格局進(jìn)行分析。已有研究報(bào)道,短頭熊蜂的雌成蜂有13種體色模式(Hines and Williams, 2012),而本研究參照Williams(2007)熊蜂體色模式的繪制方法(圖2),忽略翅基部體毛顏色的漸變(Williamsetal., 2009),發(fā)現(xiàn)云南短頭熊蜂有81種體色模式,其中包含了文獻(xiàn)報(bào)道的11種(Hines and Williams, 2012; Sinpooetal., 2019),具有非常豐富的體色模式多態(tài)性。

熊蜂以不同的體色模式適應(yīng)不同的生境,繆氏擬態(tài)、體溫調(diào)節(jié)、保護(hù)色等因素都可能對(duì)熊蜂的體色起到選擇作用(Williams, 2007)。參照上述研究結(jié)果,云南短頭熊蜂雌成蜂的81種體色模式均屬于有著鮮明顏色條帶的類群,可能作為對(duì)捕食者的集體警告信號(hào)。短頭熊蜂與三條熊蜂和紅尾熊蜂呈現(xiàn)出一系列相似的體色模式(Hines and Williams, 2012),是典型的繆氏擬態(tài)。而巨熊蜂亞屬的山嶺熊蜂B.montivagus與短頭熊蜂在云南的同域分布范圍更廣,體色模式也趨同(黃家興, 2015; 梁鋮等, 2018),也可能是繆氏擬態(tài)的結(jié)果。物種內(nèi)豐富的體色模式以及同域范圍內(nèi)不同蜂種之間體色模式的趨同影響了熊蜂物種形態(tài)鑒定的準(zhǔn)確度。在沒有模式標(biāo)本的情況下,種內(nèi)具有新體色模式的個(gè)體很容易被誤認(rèn)為是新物種,而具有相同體色模式的不同蜂種又被誤判為同一物種,形成隱存種(Williamsetal., 2012; Huangetal., 2015),所以需要結(jié)合地理分布、面部和腹部輪廓特征、上顎“牙齒”、雄成蜂生殖器和翅形態(tài)等多個(gè)指標(biāo)才能對(duì)熊蜂的種類進(jìn)行準(zhǔn)確鑒定。雖然不能單獨(dú)依賴體色模式對(duì)熊蜂種類進(jìn)行鑒定,但詳實(shí)的體色模式圖譜,對(duì)總結(jié)蜂種的特征及蜂種間的差異仍大有裨益。

東洋區(qū)物種雙色熊蜂B.bicoloratus主要分布在中國南部的中、低海拔地區(qū),體色變化廣泛,來自海南、臺(tái)灣的樣本(胸部體毛為全黑色、腹部體毛全部為深棕色)與大陸樣本的體色模式差異較大,這種差異主要與海島隔離和氣候變量(太陽輻射強(qiáng)度)相關(guān)(Dingetal., 2019)。短頭熊蜂的地理分布與雙色熊蜂相似,本研究發(fā)現(xiàn)的短頭熊蜂的81種體色模式并不包括之前報(bào)道的臺(tái)灣(胸部體毛為全黑色,腹部第1-3節(jié)背板全黑色,第4-6節(jié)背板深棕色)和泰國中部(胸部體毛為全黑色,腹部第1節(jié)背板黃色,第2-3節(jié)背板黑色,第4-6節(jié)背板深棕色)的兩種體色模式(Hines and Williams, 2012)。臺(tái)灣與大陸短頭熊蜂的體色差異在于,臺(tái)灣樣品腹部第1-3節(jié)背板的體毛呈全黑色,這種差異也可能是由于海島的隔離效應(yīng)所致,但是否與氣候變量有關(guān)還需進(jìn)一步研究。泰國中部與云南的短頭熊蜂有細(xì)微的體色差異,這種差異的形成原因尚需進(jìn)一步調(diào)查研究。

云南短頭熊蜂體色模式地理區(qū)劃特征明顯,可分為2大區(qū)、4個(gè)小區(qū),與云南高原的氣候區(qū)劃相似,Ⅰ1小區(qū)主要為中亞熱帶氣候,Ⅰ2小區(qū)的河谷、盆地地區(qū)為北熱帶氣候,Ⅱ1小區(qū)主要為中亞熱帶氣候,Ⅱ2小區(qū)的河谷地區(qū)為北亞熱帶氣候(段旭等, 2011; 段旭和陶云, 2012)。Ⅱ2小區(qū)與其他小區(qū)不相連,26.50°-27.50°N間沒有采集到短頭熊蜂樣本(圖1),這種格局的出現(xiàn),除采樣受到行政區(qū)劃的限制外,更可能的原因是短頭熊蜂不適應(yīng)間隔區(qū)域的地形和氣候。該區(qū)域南部屬于金沙江水系干熱河谷和烏蒙山南段高海拔山地,可能阻礙了短頭熊蜂向北擴(kuò)散,接著向北為牛欄江中下游河谷和昭魯壩子,整體為溫帶氣候帶(王聲躍和張文, 2002),加之該區(qū)域土地利用以耕地和城市為主(李東梅等, 2010),短頭熊蜂可能不適應(yīng)該區(qū)域的生境。本研究還發(fā)現(xiàn)A體色模式類群僅分布于Ⅰ1小區(qū),而Ⅰ2小區(qū)僅分布有B-2體色模式類群,Ⅱ1小區(qū)和Ⅱ2小區(qū)內(nèi)有B-1和B-2體色模式類群同時(shí)分布,但Ⅱ2小區(qū)內(nèi)B-2體色模式類群比Ⅰ2小區(qū)內(nèi)的B-2體色模式類群腹部深棕色與黑色比例變化更大,這一分布格局的形成可能與氣候相關(guān)。Ⅰ1小區(qū)的年均溫和年降雨量均低于Ⅰ2小區(qū)和Ⅱ1小區(qū),但平均海拔較高,日溫差較大(陳宗瑜, 2001),分布在Ⅰ1小區(qū)的A體色模式類群胸部更多的黑色體毛可能利于短頭熊蜂在光照下快速吸收熱量、升高體溫,來應(yīng)對(duì)較高海拔分布區(qū)的更大的日溫差變化。昆明地區(qū)(Ⅰ1)A體色模式類群與屏邊、個(gè)舊地區(qū)(Ⅱ1)B體色模式類群的蜂王的繁育特性存在差異(秦加敏等, 2022),也佐證了云南短頭熊蜂可能存在不同的地理種群。結(jié)合云南地形地貌特征可發(fā)現(xiàn),Ⅰ1小區(qū)西部由怒江河谷,西南部由把邊江和李仙江上游的河谷、盆地,南部由綠汁江河谷分別與Ⅰ2小區(qū)分隔,Ⅰ1小區(qū)東段的南部由南盤江河谷及彌勒-瀘西山間谷地,東部由南盤江的南北向的支流河谷以及南北走向的羅平壩子和塊澤河河谷分別與Ⅱ1小區(qū)分隔,Ⅰ2小區(qū)東南部由元江及支流河谷與Ⅱ1小區(qū)分隔;另外3個(gè)小區(qū)在建水-曲江壩子交匯(王聲躍和張文, 2002)。Ⅰ1小區(qū), Ⅰ2小區(qū)和Ⅱ1小區(qū)間的河谷和盆地多呈現(xiàn)干熱氣候,高溫干燥(閔石頭和王隨繼, 2008; 歐朝蓉等, 2015),山間盆地(壩子)多為農(nóng)業(yè)種植區(qū)和城市發(fā)展區(qū)域(李東梅等, 2010),均不利于熊蜂生存(梁鋮等, 2018)。綜上所述,云南短頭熊蜂主要分布在亞熱帶和熱帶地區(qū),胸部顏色更黑的A體色模式類群對(duì)于高海拔地區(qū)的氣候適應(yīng)性更強(qiáng),體色模式的有序分布可能是繆氏擬態(tài)和體溫調(diào)節(jié)共同驅(qū)動(dòng),體色模式類群地理分布受到氣候區(qū)劃、地形地貌和土地利用類型的影響,地理區(qū)劃特征明顯。

Ⅰ1, Ⅰ2和Ⅱ1小區(qū)間交匯區(qū)域的少數(shù)采樣點(diǎn),短頭熊蜂樣品胸部的體毛存在多種顏色,如分布在建水北部、通海以及宣威的樣品,其胸部體毛呈現(xiàn)出全黑和橙黃色條帶間漸變,有中間類型灰黃色,而來自相同采樣點(diǎn)的短頭熊蜂的腹部黃色體毛的覆蓋面積較固定。這種胸、腹部體色所表現(xiàn)出的不同分布特征可能與地理分布的環(huán)境選擇和遺傳調(diào)控有關(guān),胸、腹部體色的調(diào)控機(jī)制很可能存在差異。典型的Ⅰ1南部即建水北部采樣點(diǎn)存在胸部與B-2體色模式類群相似,而腹部顏色與A體色模式類群更相似的樣本,可能是不同體色模式的短頭熊蜂在該區(qū)域基因交流的結(jié)果,但這些體色模式未向四周擴(kuò)散,推測(cè)環(huán)境壓力對(duì)體色模式適應(yīng)性選擇,造成了遺傳過程中部分不適應(yīng)區(qū)域生境的基因型丟失,也可能是3個(gè)體色模式類群地理區(qū)劃明顯的成因。中國北方的朝鮮熊蜂B.koreanus具有9種體色模式,工蜂胸部顏色由棕色到黑色,中間還存在多個(gè)過渡顏色類型(Huangetal., 2015),云南短頭熊蜂的體色也存在類似的變化,胸部體毛顏色有全橙黃色,全黑色,胸部背板中間為方形色塊黑色毛、四周為橙黃色,或圓形色塊黑色毛、四周為灰黃色等多種變化。根據(jù)人工飼養(yǎng)的B.melanopygus后代蜂群的體色模式特征,推測(cè)出B.melanopygus的腹部第2和3節(jié)背板體毛的黑色和深棕色是由單一位點(diǎn)的兩個(gè)等位基因調(diào)控的,深棕色相對(duì)于黑色是顯性(Owen and Plowright, 1980)。全基因組關(guān)聯(lián)分析,進(jìn)一步探明了位于腹部體色決定基因abd-A和Abd-B之間的順式調(diào)控位點(diǎn)控制著B.melanopygus腹部深棕色-黑體色之間的轉(zhuǎn)換(Tianetal., 2019)。Ⅱ區(qū)大多數(shù)采樣點(diǎn)同時(shí)分布有B-1(橙胸黑尾,第4-6節(jié)背板體毛為黑色)和B-2(橙胸棕尾,第4-6節(jié)背板含深棕色體毛)兩個(gè)類群,推測(cè)短頭熊蜂可能存在與B.melanopygus類似的調(diào)控機(jī)制。但是,短頭熊蜂腹部背板的黃色體毛由第1節(jié)背板向后逐節(jié)延伸,最多至第3節(jié)背板整節(jié),深棕色體毛由第6節(jié)背板向前逐節(jié)延伸最多至第3節(jié)背板的下半節(jié)(圖10),這種有序、 連續(xù)變化的調(diào)控機(jī)制不明。目前, 本研究團(tuán)隊(duì)已經(jīng)實(shí)現(xiàn)了短頭熊蜂的人工周年繁育(Liangetal., 2020), 為進(jìn)一步分析其體色調(diào)控機(jī)理奠定了基礎(chǔ)。

圖10 云南短頭熊蜂雌成蜂不同體節(jié)體色的漸變

本研究結(jié)合文獻(xiàn)報(bào)道可發(fā)現(xiàn):A體色模式類群(黑胸棕尾)分布于24.00°N以北、104.50°E以西地區(qū),由Ⅰ1小區(qū)滇中亞熱帶高原向北延伸到四川境內(nèi)普格縣螺髻山,向西延展到西藏南部和喜馬拉雅山脈西南山麓區(qū)域;而在24.50°N以南、103.00°E以西的橫斷山脈南段Ⅰ2小區(qū)滇西南熱帶低山寬谷區(qū)向南延伸到中南半島區(qū)域,短頭熊蜂的體色模式大多屬于B-2體色模式類群(橙胸棕尾),且腹部第4-6節(jié)背板均含有深棕色體毛;B-1體色模式類群(橙色黑尾)僅分布在103.00°E以東的滇東南巖溶山地河谷(Ⅱ1),滇東北中山河谷(Ⅱ2)、貴州及四川盆地東部向東延伸到華南地區(qū)的浙江省境內(nèi)以及越南的北部區(qū)域,該區(qū)域內(nèi)同時(shí)分布有B-2體色模式類群,且腹部第4-6節(jié)背板由后向前逐節(jié)延伸,僅有1節(jié)或多節(jié)體毛深棕色,個(gè)體間較多變(何俊華和王淑芳, 2004; Williamsetal., 2009; Hines and Williams, 2012)。可以看出,短頭熊蜂主要的3個(gè)體色模式類群在云南境內(nèi)有明顯的生物地理分區(qū)邊界。

綜上所述,短頭熊蜂體色模式多態(tài)性豐富,目前全球發(fā)現(xiàn)83種雌成蜂體色模式,其中云南境內(nèi)分布有81種,這些體色模式可聚為3個(gè)體色類群,其地理分布受到氣候、地型地貌和土地利用類型影響,地理區(qū)劃特征明顯。以云南為中心,Ⅰ1小區(qū)向西延展到南亞北部地區(qū),Ⅰ2小區(qū)向東南亞的西南部延展,Ⅱ區(qū)延展到東南亞東部地區(qū),構(gòu)成短頭熊蜂不同體色類群分布的3個(gè)地理區(qū)劃格局。

致謝云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院蠶桑蜜蜂研究所的楊爽、周春濤、趙洪木以及貴州省農(nóng)業(yè)科學(xué)院現(xiàn)代農(nóng)業(yè)發(fā)展研究所的賀興江參加了部分熊蜂樣品的野外采集工作,云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院蠶桑蜜蜂研究所的趙必安參加了標(biāo)本整理和繪圖工作,在采樣過程中云南省各自然保護(hù)區(qū)和森林公園管理局(處)給予了大力支持和幫助,在此一并表示感謝。