趙廣印，李建軍，高 潔

(1. 中國科學院西雙版納熱帶植物園， 昆明 650223； 2. 中國科學院研究生院，北京 100049)

花蜜是植物特定的蜜腺分泌的含糖液體，以獎勵訪花者為植物提供的傳粉服務(wù)[1]。除了豐富的糖以外，許多植物分泌的花蜜中還含有與植物抗蟲有關(guān)的次生代謝物質(zhì)，如生物堿 (Alkaloids) 和酚類 (Phenolics) 物質(zhì)[2-4]。據(jù)估計，超過30%的植物所分泌的花蜜中含有多酚，大約有10%的植物所產(chǎn)生的花蜜中含有生物堿[2]。在低海拔熱帶地區(qū), 分泌含有次生代謝物質(zhì)花蜜的植物更為常見[2]。植物花蜜化學成分常常與傳粉昆蟲的類群有密切關(guān)系[5-6]，從而成為重要的傳粉綜合癥[4]。例如，分泌的花蜜中氨基酸含量高的植物主要是通過蛾類來傳粉[5]。含有次生代謝物質(zhì)的花蜜通常阻止一些訪花者，一般稱這類花蜜為有毒花蜜 (Toxic nectar)[3]。但是一些傳粉蜂類能夠分泌葡萄糖氧化酶 (Glucose oxidase)[7]，該酶可以滅活花蜜中的次生代謝物質(zhì)[8]，所以傳粉蜂類對這類花蜜有較強的抗性[9]。盡管花蜜中高濃度的次生代謝物質(zhì)能夠阻止一些蜂類采集[10]，但是大量的飼喂試驗表明蜜蜂屬 (Apis) 偏愛采集自然界中含有次生代謝物質(zhì)的花蜜[11-12]。因此，自然界中一些分泌含有次生代謝物質(zhì)花蜜的植物，如煙草屬 (Nicotiana) 和柑橘屬 (Citrus) 植物是完全依靠蜂類傳粉的[13-14]。

花蜜中次生代謝物質(zhì)通常改變傳粉蜂類的生理狀態(tài)。例如,蜜蜂 (Apiscerana) 取食含有酚類[12]或者生物堿[15]的花蜜后,其對花蜜中糖的敏感性明顯提高。蜜蜂生理的變化引起其采集行為的很大改變?；壑猩飰A能改變熊蜂 (Bombus) 和蜜蜂等的拜訪行為,包括縮短訪花時間和降低自交率[16]。飼喂試驗表明, 如果給歐洲蜜蜂 (Apismellifera) 飼喂糖漿,其能夠積極利用采集煙草等植物含有生物堿的花蜜,一旦停止飼喂糖漿,蜜蜂立即停止取食該有毒花蜜[6]。熊蜂在取食有毒花蜜時,也表現(xiàn)出這種所謂的“稀釋中和”行為[17]。這種行為被認為是昆蟲利用碳水化合物來“掩蓋”花蜜中味苦的次生代謝物質(zhì)[18-20]。因此,傳粉蜂類在拜訪自然群落中一些有毒花蜜的植物時,通常將其采集有毒花蜜的行為與拜訪其它無毒花蜜的植物緊緊地聯(lián)系在一起[17，21-22]。所以,自然群落中有毒花蜜與其它分泌無毒花蜜而花期相同的植物存在著密切聯(lián)系[8，17]。但是,到目前為止,尚沒有任何研究確定有毒花蜜是否有利于群落中其它同花期植物的傳粉。

本研究主要探討有毒花蜜對群落中其它同花期植物傳粉的影響。由于自然生態(tài)系統(tǒng)開花植物種類繁多，花蜜的化學成分復雜，通過充足飼喂自然蜂群的方法，確定蜜蜂在取食含有豐富次生代謝物質(zhì)花蜜后是如何選擇拜訪群落中同花期的植物。蜜蜂選擇植物的種類是通過分析花蜜和采集蜂攜帶花粉團中花粉種類來確定的。本研究主要回答如下幾個問題：1)取食含次生代謝物質(zhì)花蜜的蜂群是否改變了拜訪植物的種類？是否傾向采集含糖量高的花蜜？2)取食含次生代謝物質(zhì)花蜜的蜜蜂是否加強了群落中同花期物質(zhì)之間的相互作用？

1 研究地和研究方法

1.1 研究地點自然概況

本研究在中國科學院西雙版納熱帶植物園與西雙版納州自然保護區(qū)管理局共建的永久樣地 (101°34′26″— 47″ E，21°36′42″—58″ N) 開展。該樣地位于西雙版納傣族自治州勐臘縣補蚌村南貢山東部斑馬山腳，東距勐臘瑤區(qū)公路約500 m，北面翻越次生林的幾個山脊之后可到達北沙河。樣地面積為20 hm2，東西長500 m，南北長400 m，整個樣地向西偏斜19°。樣地內(nèi)的海拔變幅較大，最低點海拔為709.27 m，最高點海拔為869.14 m。樣地的土壤類型為磚紅壤[23]。西雙版納氣候?qū)贌釒Ъ撅L氣候，雨季和旱季交替明顯。年平均氣溫為21.8 ℃，年平均降雨量為1493 mm，每年5月到10月為雨季，降雨量占全年降雨量的84%，11月到翌年4月為旱季，降雨稀少。由于特殊的地形地貌，氣候的立體分異相當大，其東、北、西三面高，在一定程度上阻擋了西北方來的冷氣流，使得最冷月平均氣溫并不低，彌補了積溫的不足。低山溝谷及地丘在冬季有濃霧，又彌補了降水的不足。因而在該地區(qū)的低山溝谷及低丘上，形成了熱帶濕潤氣候，具有熱帶雨林發(fā)育的條件[24-25]。樣地內(nèi)共含有胸徑≥1 cm的喬木95834株，其中已經(jīng)鑒定的有95498株，占總個體數(shù)的99.65%；有喬木種類468種，隸屬于213個屬和70個科[26]。

1.2 研究方法

1.2.1 開花植物調(diào)查

從2009年3月至5月，對其間大樣地內(nèi)開花植物進行調(diào)查，記錄正在開花的植物的樹牌編號，以備以后根據(jù)大樣地基礎(chǔ)資料，確定該開花植物的種類和名稱.。同時， 采集開花植物新鮮的花朵 (帶花藥)，置于裝有FAA (福爾馬林∶冰醋酸∶50%酒精混合液=5∶5∶90) 固定液的50 mL離心管中， 包裝好后帶回實驗室， 以備以后制作花粉圖譜用。

1.2.2 蜂種選擇與飼喂方案

在大樣地附近購買和野外自己捕獲6群中華蜜蜂 (Apiscerana)，將其轉(zhuǎn)移到統(tǒng)一制作的中華蜜蜂蜂箱 (440 mm×370 mm×270 mm)(GB 3607—83)中，然后將蜂群搬運并安置在大樣地邊緣 (101°35′05″ E，21°35′59″ N) 進行飼喂試驗。為了避免蜂群大小對試驗結(jié)果的影響，在開展飼喂試驗前，通過調(diào)整子脾方法，平衡各個試驗蜂群中成年工蜂的數(shù)量和幼蟲 (封蓋蛹、幼蟲) 的數(shù)量。

將6群蜜蜂分為兩組，每組3群。其中一組飼喂重量濃度為30%的蔗糖糖漿 (普通食糖)，另外一組飼喂相同糖漿但含有0.01%槲皮素 (quercetin, 純度為95%以上)。該類黃酮是一些花蜜中常見的酚類物質(zhì)。由于野外有許多植物在開花，其花蜜中化學成分可能削弱所飼喂的槲皮素的效果，所以飼喂試驗中槲皮素的濃度大約為一般蜂蜜中的2倍[27]。

用所配制的純糖漿和含有槲皮素的糖漿進行巢內(nèi)飼喂，即將配制好的糖漿倒入蜂群內(nèi)的飼喂器內(nèi)。飼喂量為200 mL/d，這個量是一個由4—5脾蜜蜂組成蜂群維持正常生活每天所必需的量。為刺激蜜蜂采集花粉，以方便研究分析，在飼喂過程中，不給蜂群提供花粉，因為獎勵飼喂能夠刺激蜜蜂采集植物花粉。

由于供試蜂群的遺傳背景不清楚，可能對實驗的結(jié)果產(chǎn)生一定的影響。為此，對每個處理設(shè)置3個重復，用于估計蜂群不同所造成的實驗誤差。

1.2.3 蜜蜂拜訪植物種類鑒定

自2009年3月開始對兩組中蜂蜂群進行飼喂，試驗自4月10日正式開始，每隔4 d取蜂蜜樣品1次。在此期間同時在中鋒活動的日高峰期(11：00—14：00)取兩組采粉蜂攜粉足上攜帶的花粉團。

通過比較飼喂純糖漿和含有酚性物質(zhì)糖漿蜂群拜訪植物種類的差異，確定蜜蜂食物中酚性物質(zhì)是否改變蜜蜂的采集選擇行為。蜜蜂拜訪植物的確定采用如下的方法和步驟：

(1) 參考花粉圖譜的制作

取新鮮或干燥后的花朵或花藥置于離心管中，加入2 mL冰乙酸 (掩蓋花為止)，搖勻靜置2 h，3000 r/min離心10 min，倒去上清液。加入新配制的醋酸酐-濃硫酸 (9∶1)混合液2 mL，85 ℃下水浴5—10 min。光學顯微鏡10 × 40倍的視野下觀察，從不同角度拍攝并制作花粉圖譜。

(2) 采樣與樣品處理

精確稱量蜜樣10 g用20 mL蒸餾水溶解，移入離心管離心，3000 r/min離心10 min，棄去上清液；加入3 mL冰乙酸，搖勻靜置2 h，3000 r/min離心10 min，倒去上清液。加入新配制的醋酸酐-濃硫酸 (9∶1)體積混合液1 mL，85 ℃下水浴5—10 min (以溶液變色為準)，取出后冷卻待檢。

取干凈載玻片，用膠頭滴管滴上一滴取制做好的檢液，蓋上蓋玻片 (避免氣泡產(chǎn)生)，將制好的玻片放在400倍的顯微鏡下觀察，對照制好的蜜源植物花粉圖片，鑒別蜂蜜中的花粉種類。

1.2.4 蜜蜂蜜囊中花蜜含糖量的測定

試驗期間中，在中鋒活動的日高峰時段將兩組采集蜂蜜囊中的花蜜擠出，并用手持糖量計(WYT型)測定中蜂蜜囊中花蜜的含糖量，然后用SPSS 13.0做Mann-Whitney U Test檢驗，比較兩種處理條件下中蜂選擇采集的植物的花蜜含糖量是否存在差異。

1.3 數(shù)據(jù)處理

1.3.1 蜂蜜中孢粉種類比較

根據(jù)兩種處理條件下中蜂蜂蜜樣品中含有的植物花粉種類，分別計算飼喂純糖漿組特有的植物花粉種類數(shù)占每次取樣觀測到的植物花粉種類數(shù)的百分比、飼喂含酚的糖漿組特有的植物花粉種類數(shù)占每次取樣觀測到的植物花粉種類數(shù)的百分比和兩種處理條件下共同含有的植物花粉數(shù)占每次取樣觀測到的植物花粉種類數(shù)的百分比，并用sigma plot軟件制作成餅圖，用Fisher Exact Test檢驗，分別統(tǒng)計6次取樣，兩種飼喂條件下中蜂采集的植物種類有無明顯差異，顯著水平取α=0.05。

1.3.2 花粉團中1種以上植物花粉種類的采集蜂比例比較

在蜂箱巢門口守候，收取歸巢采粉蜂攜粉足花粉筐內(nèi)的花粉團，按上面1.2.3的實驗步驟，測定兩種處理條件下，采粉蜂所攜帶的花粉團中含有的植物花粉種類。然后用 SPSS 13.0進行Fisher Exact Test檢驗，比較兩種處理條件下中蜂采集1種以上花粉種類的采集蜂比例是否存在差異。顯著水平取α=0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 兩種處理條件下中蜂蜂群采集植物種類的差異

在試驗期間，共從兩組處理蜂群的蜂蜜中發(fā)現(xiàn)植物花粉種類96種，隸屬46個科。就每次取樣分別統(tǒng)計，兩種試驗處理條件下蜂蜜樣品中植物花粉的種類數(shù)量上沒有明顯差異(X2< 5.552，df=2，P>0.062)，但植物花粉種類卻明顯不同(圖1)(餅圖上面的數(shù)字代表在試驗期間，從蜂蜜中檢測到的植物花粉種數(shù))，將蜂蜜中鑒定的植物花粉種類分為兩組蜂群蜂蜜中都含有的植物花粉種類、喂糖蜂群蜂蜜中特有的植物花粉種類和喂酚蜂群蜂蜜中特有的植物花粉種類三部分，兩種飼喂條件下共同拜訪的植物種類不到總拜訪植物種數(shù)的30%。

圖1 兩種飼喂條件下中蜂采集植物花粉種類

圖2 花粉團中含1種以上植物花粉的采粉蜂比例(平均值±標準誤)

2.2 兩種飼喂條件下工蜂采集花粉團中花粉種類的差異

由于蜜蜂的采集工蜂具有采集的專一性，它們傾向于在一次出巢過程中只拜訪一種植物，通過比較兩種飼喂條件下采集工蜂花粉團中含有的植物花粉種類，發(fā)現(xiàn)喂糖組的單個工蜂在一次出巢采集過程中一般只拜訪一種植物的花朵，而喂酚糖漿組的單個工蜂在一次出巢采集過程中傾向拜訪多種植物的花朵，兩組單個工蜂在一次出巢采集過程中拜訪植物種數(shù)有顯著差異(圖2)。在6次取樣過程中，喂酚糖漿組出巢工蜂在一次采集過程中拜訪多種植物花朵的比例高于喂糖組 (對于4 月10 號、18 號、22 號、30 號：X2> 4.844, df=1,P<0.028)，而另外兩次取樣的差異并不顯著 (在4 月14 號：X2=2.761, df=1,P=0.097；在4 月26 號：X2=3.12, df=1,P=0.077)。

2.3 外界蜜源情況與蜜蜂選擇采集多種植物花粉種類之間是否存在著關(guān)聯(lián)

在本次試驗期間的6次取樣過程中，蜂蜜樣品中觀測到的植物種類數(shù)量范圍為15—71種，定義30種以上為外界蜜源豐富，花粉團中含有的花粉種類也分為兩級，只含有1種植物的花粉定義為一級，含有兩種或兩種以上定義為二級。分別對兩種飼喂條件下蜜蜂采集的花粉團情況與外界蜜源情況作2×2列聯(lián)表x2檢驗，分析蜜蜂采集花粉團的情況是否與外界蜜源情況存在著關(guān)聯(lián)(表1)。

由于兩組中總樣本量﹥40，且所有的理論值都﹥5，所以選用Pearsonx2檢驗 (Pearson Chi-Square)，說明在外界蜜源情況豐富的條件下有利于蜜蜂選擇采集更多的植物種類，如果在外界蜜源情況不豐富的條件下，外界蜜源情況和蜜蜂拜訪植物種類之間沒有明顯的關(guān)聯(lián)。

表1 外界蜜源情況與蜜蜂采集花粉團含有植物種類數(shù)的關(guān)系 2×2 列聯(lián)表

OR: 比值比Odds ratio; CI: 置信區(qū)間Confidence interval, ns代表：P> 0.05, s代表：P﹤0.05

2.4 兩種處理條件下中蜂蜜囊花蜜糖濃度的差異

兩種飼喂條件下中蜂采集蜂蜜囊內(nèi)的花蜜糖濃度存在顯著差異，喂酚蜂群采集蜂蜜囊內(nèi)的花蜜的含糖量(25.2195±0.70217)%明顯高于喂糖蜂群采集蜂蜜囊內(nèi)的花蜜的含糖量(20.09055±0.62871)%(P﹤0.01，df=104)，見圖3。

圖3 喂純糖漿組和喂酚糖漿組采集蜂蜜囊花蜜中的糖濃度 (平均值±標準誤)

3 討論

許多研究表明，隨著全球溫度的升高和大氣CO2濃度的增加，植物體內(nèi)的代謝物質(zhì)也隨之發(fā)生了變化[28-30]。例如，對春小麥灌漿期小麥粒化學成分的研究表明，在CO2濃度升高的情況下，麥粒中果糖、總蛋白減少，而游離氨基酸和可溶性蛋白有明顯增加；另外，麥粒中葡萄糖、多糖、總糖分增加[30]。Coley等在巴拿馬研究發(fā)現(xiàn)，CO2濃度升高在改變初級代謝產(chǎn)物的同時，也改變次生代謝物質(zhì)的含量，尤其是酚類物質(zhì)急劇增加47.6%[31]。

酚性物質(zhì)是植物體內(nèi)的重要次生代謝物質(zhì)，具有趨避非傳粉昆蟲及盜蜜者以及抵御病原物入侵等重要生態(tài)功能。在長期的自然進化過程中，可能是植物-傳粉昆蟲之間的重要紐帶。這些種類繁多的次生代謝產(chǎn)物，對昆蟲選擇食物的活動有很大的影響[32-33]。因此花粉和花蜜中次生代謝物質(zhì)的變化可能會造成傳粉昆蟲的食性發(fā)生轉(zhuǎn)移或偏好，引起蜜蜂采集植物種類的轉(zhuǎn)移和食譜寬度的變化。從而導致自然狀態(tài)下植物和傳粉昆蟲之間原有的關(guān)系錯配。

Kleijn等人通過收集熊蜂身體上攜帶的花粉，比較了其在1950年以前與2004—2005年拜訪植物的種類，發(fā)現(xiàn)熊蜂在兩個時期拜訪的植物種類有很大的差異[34]。但是，造成蜜蜂采集行為轉(zhuǎn)移的機制尚不清楚。

通過對兩種控制飼喂條件下的中蜂蜂蜜進行孢粉分析并同時比較兩組處理條件下采集蜂攜粉足上花粉團中含有的植物種類數(shù)及采集蜂蜜囊中花蜜的含糖量，發(fā)現(xiàn)盡管兩組采集蜂采集的植物花粉種類的數(shù)量上沒有明顯差異，但卻在選擇采集的植物種類上有明顯不同，除一小部分植物花粉種類在兩組試驗處理組的蜂蜜中都有發(fā)現(xiàn)外，在兩組試驗飼喂條件下的蜂蜜中還發(fā)現(xiàn)了特有的植物花粉種類(圖1)。說明飼喂酚性物質(zhì)以后蜜蜂在選擇采集外界開花植物方面發(fā)生了轉(zhuǎn)移或偏好，更傾向于采集含糖量較高的花蜜(含糖量：(25.2195±7.19506)%(圖3)，造成這種變化的原因可能是由于蜜蜂自身對酚性物質(zhì)的調(diào)節(jié)機制。因為已經(jīng)有一些研究發(fā)現(xiàn)蜜蜂體內(nèi)的咽下腺蛋白能夠?qū)@些酚性物質(zhì)進行降解，從而避免對自身的毒害作用，但是在降解過程中糖類物質(zhì)是必需的[8]。另外蜜蜂能夠感知巢內(nèi)酚性物質(zhì)含量的變化，從而調(diào)節(jié)自己的采集行為[35]。因此，蜜蜂食物中酚性物質(zhì)含量的變化，可能就是造成蜜蜂選擇采集的植物種類發(fā)生變化的原因，本研究為進一步研究過去幾十年群落中傳粉者-開花植物之間關(guān)系改變的原因提供了一個重要的線索。

蜜蜂對外界蜜源植物的利用具有很強的專一性，在一次出巢采集過程中傾向于拜訪同一種開花植物，這不僅有利于蜜蜂采集花蜜和花粉效率的提高也有利于開花植物更好的完成授粉。盡管有一些研究表明，花蜜中的這些酚性物質(zhì)能夠減少傳粉者的盜蜜活動，縮短訪花時間，降低種內(nèi)的的自交率[16,36]。但通過人工控制的飼喂試驗發(fā)現(xiàn)喂酚組采集蜂相對于喂糖組在一次采集過程中明顯更傾向于采集多種植物(圖2)，本次試驗，根據(jù)外界蜜源的不同情況設(shè)計了2×2列聯(lián)表并做了x2檢驗，發(fā)現(xiàn)在外界蜜源情況不是很豐富的情況下，蜜源情況與蜜蜂選擇采集更多植物的花粉并不存在顯著的關(guān)聯(lián)，因此，蜜蜂食物中酚性物質(zhì)含量的變化，可能是導致采集蜂采集專一性降低的原因。喂酚組工蜂對外界蜜源植物專一性降低，增加了同花期植物種間的花粉傳播，這種不同物種的花粉即使落到雌蕊的柱頭上也不能萌發(fā)，無法形成有效的授粉，從而有可能影響群落中同花期開花植物之間的傳粉關(guān)系，造成群落中同花期開花植物傳粉效率的降低。另外，喂酚組工蜂還傾向于采集花蜜中含糖量高的植物，這可能導致某些物種與傳粉昆蟲之間傳粉適合度的降低。

因此，花蜜中的酚類物質(zhì)含量的升高會導致蜜蜂選擇采集植物種類的變化及對外界蜜源植物利用專一性的降低，進而影響群落中同花期植物之間的花粉傳播，降低整個群落的傳粉效率。

另外，已經(jīng)有文獻報道，在自然生態(tài)系統(tǒng)中，分泌含有次生代謝物質(zhì)花蜜的植物通常需要依靠其他同花期的開花植物才能獲得傳粉的機會[37]。本研究表明，這些含有次生代謝物質(zhì)的花蜜的確能夠影響蜜蜂對植物的選擇拜訪行為，這些分泌含有次生代謝物質(zhì)花蜜的植物與其他同花期的其他開花植物之間很可能存在著一種傳粉共生的關(guān)系。

[1] Elias T S, Bentley B. The Biology of Nectaries. New York: Columbia University Press, 1983:126.

[2] Baker H G. Non-sugar chemical constituents of nectar. Apidologie, 1977, 8(4): 349-356.

[3] Adler L S. The ecological significance of toxic nectar. Oikos, 2000, 91(3): 409-420.

[4] Nicholson S W, Thornburg R. Nectsries and Nectar. Dordrecht: Springer-Verlag, 2007: 215-264.

[5] Baker H G, Baker I. Amino-acids in nectar and their evolutionary significance. Nature, 1973, 241(5391): 543-545.

[6] Faegri K, van der Pijl L. The Principles of Pollination Ecology. Oxford: Pergamon Press, 1979:67.

[7] Ohashi K, Natori S, Kubo T. Expression of amylase and glucose oxidase in the hypopharyngeal gland with an age-dependent role change of the worker honeybee (ApismelliferaL.). European Journal of Biochemistry, 1999, 265(1): 127-133.

[8] Liu F L, He J Z, Fu W J. Highly controlled nest homeostasis of honey bees helps deactivate phenolics in nectar. Naturwissenschaften, 2005, 92(6): 297-299.

[9] Baker H G, Baker I. Studies of nectar-constitution and pollinator-plant coevolution // Gilbert L E, Raven P H, eds. Coevolution of Animals and Plants. Austin: University of Texas Press, 1975: 100-140.

[10] Hagler J R, Buchmann S L. Honey bee (Hymenoptera: Apidae) foraging responses to phenolic-rich nectars. Journal of the Kansas Entomological Society, 1993, 66(2): 223-230.

[11] Singaravelan N, Nee′man G, Inbar M, Izhaki I. Feeding responses of free-flying honeybees to secondary compounds mimicking floral nectars. Journal of Chemical Ecology, 2005, 31(12): 2791-2804.

[12] Liu F, Chen J, Chai J, Zhang X, Bai X, He D, Roubik D W. Adaptive functions of defensive plant phenolics and a non-linear bee response to nectar components. Functional Ecology, 2007, 21(1): 96-100.

[13] Kretschmar J A, Baumann T W. Caffeine inCitrusflowers. Phytochemistry, 1999, 52(1): 19-23.

[14] London-Shafir I, Shafir S, Eisikowitch D. Amygdalin in almond nectar and pollen-facts and possible roles. Plant Systematics and Evolution, 2003, 238(1/4): 87-95.

[15] Tan K, Guo Y H, Nicolson S W, Radloff S E, Song Q S, Hepburn H R. Honeybee (Apiscerana) foraging responses to the toxic honey ofTripterygiumhypoglaucum(Celastraceae): changing threshold of nectar acceptability. Journal of Chemical Ecology, 2007, 33(12): 2209-2217.

[16] Irwin R E, Adler L S. Nectar secondary compounds affect self-pollen transfer: implications for female and male reproduction. Ecology, 2008, 89(8): 2207-2217.

[17] Gegear R J, Manson J S, Thomson J D. Ecological context influences pollinator deterrence by alkaloids in floral nectar. Ecology Letters, 2007, 10(5): 375-382.

[18] Mitchell B K, Sutcliffe J F. Sensory inhibition as a mechanism of feeding deterrence: effects of three alkaloids on leaf beetle feeding. Physiological Entomology, 1984, 9(1): 57-64.

[19] Dethier V G, Bowdan E. The effect of alkaloids on sugar receptors and the feeding behaviour of the blowfly. Physiological Entomology, 1989, 14(2): 127-136.

[20] Glendinning J I. How do herbivorous insects cope with noxious secondary plant compounds in their diet? Entomologia Experimentalis et Applicata, 2002, 104(1): 15-25.

[21] Ish-Am G, Eisikowitch D. The behaviour of honey bees (Apis mellifera) visiting avocado (Persea americana) flowers and their contribution to its pollination. Journal of Apicultural Research, 1993, 32(3/4): 175-186.

[22] Ish-Am G, Eisikowitch D. Low attractiveness of avocado (PerseaamericanaMill.) flowers to honeybees (ApismelliferaL.) limits fruit set in Israel. Journal of Horticultural Science and Biotechnology, 1998, 73(2): 195-204.

[23] Xue J Y, Tang J W, Sha L Q, Meng Y. Soil nutrient contents and their characteristics of seasonal changes undershoreachinensisforest in Xishuangbanna. Acta Phytoecologica Sinica, 2003, 27(3): 373-379.

[24] Cao M, Zou X M, Warren M, Zhu H. Tropical forests of Xishuangbanna, China. Biotropica, 2006, 38(3): 306-309.

[25] Zhu H. Forest vegetation of Xishuangbanna, south China. Forestry Studies in China, 2006, 8(2): 1-58.

[26] Lan G Y, Hu Y H, Cao M, Zhu H, Wang H, Zhou S S, Deng X B, Cui J Y, Huang J G, Liu L Y, Xu H L, Song J P, He Y C. Establishment of xishuangbanna tropical forest dynamics plot: species compositions and spatial distribution patterns. Journal of Plant Ecology, 2008, 32(2): 287-298.

[27] Yao L H, Jiang Y M, Singanusong R, Datta N, Raymont K. Phenolic acids in AustralianMelaleuca,Guioa,Lophostemon,BanksiaandHelianthushoneys and their potential for floral authentication. Food Research International, 2005, 38(6): 651-658.

[29] Rossi A M, Stiling P, Moon D C, Cattell M V, Drake B G. Induced defensive response of myrtle oak to foliar insect herbivory in ambient and elevated CO2. Journal of Chemical Ecology, 2004, 30(6): 1143-1152.

[30] Chen F J, Wu G, Ge F, Parajulee M N, Shrestha R B. Effects of elevated CO2and transgenic Bt cotton on plant chemistry, performance, and feeding of an insect herbivore, the cotton bollworm. Entomologia Experimentalis et Applicata, 2005, 115(2): 341-350.

[31] Coley P D, Massa M, Lovelock C E, Winter K. Effects of elevated CO2on foliar chemistry of saplings of nine species of tropical tree. Oecologia, 2002, 133(1): 62-69.

[32] Qin J D, Wang C Z. The relation of interaction between insects and plants to evolution. Acta Entomologica Sinica, 2001, 44(3): 360-365.

[33] Potts S G, Vulliamy B, Dafni A, Ne′eman G, Willmer P. Linking bees and flowers: How do floral communities structure pollinator communities? Ecology, 2003, 84(10): 2628-2642.

[34] Kleijn D, Raemakers I. A retrospective analysis of pollen host plant use by stable and declining bumble bee species. Ecology, 2008, 89(7): 1811-1823.

[35] Liu F L, Zhang X W, Chai J P, Yang D R. Pollen phenolics and regulation of pollen foraging in honeybee colony. Behavioral Ecology and Sociobiology, 2006, 59(4): 582-588.

[36] Kessler D, Gase K, Baldwin I T. Field experiments with transformed plants reveal the sense of floral scents. Science, 2008, 321(5893): 1200-1202.

[37] Rhoades D F, Bergdahl J C. Adaptive significance of toxic nectar. The American Naturalist, 1981, 117(5): 798-803.

參考文獻：

[23] 薛敬意, 唐建維, 沙麗清, 孟盈. 西雙版納望天樹林土壤養(yǎng)分含量及其季節(jié)變化. 植物生態(tài)學報, 2003, 27(3): 373-379.

[26] 蘭國玉, 胡躍華, 曹敏, 朱華, 王洪, 周仕順, 鄧曉保, 崔景云, 黃建國, 劉林云, 許海龍, 宋軍平, 何有才. 西雙版納熱帶森林動態(tài)監(jiān)測樣地——樹種組成與空間分布格局. 植物生態(tài)學報, 2008, 32(2): 287-298.

[32] 欽俊德, 王琛柱. 論昆蟲與植物的相互作用和進化的關(guān)系. 昆蟲學報, 2001, 44(3): 360-365.