許克恒 張?jiān)仆?張瑩 王彬 王法微 李海燕

（吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 生物反應(yīng)器與藥物開發(fā)教育部工程研究中心，長(zhǎng)春 130118）

植物對(duì)人類的生存至關(guān)重要，它不僅為人類的食物、飼料以及生物能源生產(chǎn)奠定了基礎(chǔ)，還能通過光合作用為人類提供氧氣。自然條件下，植物的生長(zhǎng)會(huì)受到內(nèi)部或外部的刺激，面對(duì)這些脅迫，生物體已經(jīng)進(jìn)化出多種調(diào)節(jié)機(jī)制來協(xié)調(diào)其生命活動(dòng)［1］。其中F-box蛋白參與的泛素-蛋白酶體途徑是最重要的生物調(diào)節(jié)體系之一［2］。

首個(gè)F-box蛋白是由Kumar和Paietta［3］兩個(gè)科學(xué)家在1995年研究WD（Trp-Asp）結(jié)構(gòu)域時(shí)發(fā)現(xiàn)，但當(dāng)時(shí)并未命名，隨后由Bai等［4］科學(xué)家研究細(xì)胞周期蛋白Cyclin F時(shí)發(fā)現(xiàn)這一類蛋白都含有F-box結(jié)構(gòu)域，將其命名為F-box蛋白。隨后的幾十年，越來越多的真核F-box基因被發(fā)現(xiàn)。令人感興趣的是，不同物種中的F-box基因的數(shù)量差距較大。動(dòng)物體內(nèi)的F-box基因數(shù)量相對(duì)較少，秀麗線蟲是目前發(fā)現(xiàn)含有F-box基因最多的動(dòng)物，具有326個(gè)F-box基因，而人體內(nèi)目前已知含有38個(gè)，果蠅只含有22個(gè)F-box基因［5］；植物中F-box基因家族成員個(gè)數(shù)遠(yuǎn)高于動(dòng)物，目前已經(jīng)鑒定出模式植物苜蓿和擬南芥分別含有972和694個(gè)F-box基因［6-7］，重要農(nóng)作物水稻、大豆、玉米和鷹嘴豆分別含有678、509、359和285個(gè)F-box基因［8-11］，經(jīng)濟(jì)作物蘋果和梨分別含有517和226個(gè)F-box基因［12-13］。數(shù)以百計(jì)的F-box基因存在于各種植物中，這使其成為植物最大的基因家族之一。

目前的研究表明，F(xiàn)-box基因能夠參與調(diào)節(jié)植物的生長(zhǎng)發(fā)育以及響應(yīng)逆境脅迫［14-16］。但是，近年來，對(duì)F-box基因家族在植物生長(zhǎng)發(fā)育以及逆境脅迫中作用的全面綜述較少。本文主要就其蛋白結(jié)構(gòu)及其參與植物的生長(zhǎng)發(fā)育、生物和非生物脅迫進(jìn)行概述，探討了F-box基因參與的生命活動(dòng)，旨為以后F-box的深入研究奠定基礎(chǔ)。

1 F-box蛋白結(jié)構(gòu)

F-box蛋白的N端F-box結(jié)構(gòu)域大約含有40-50個(gè)氨基酸，它通常介導(dǎo)蛋白質(zhì)-蛋白質(zhì)相互作用，其保守序列較少，僅有幾個(gè)位置的氨基酸殘基比較保守［17］。C端通常是介導(dǎo)底物識(shí)別特異性的二級(jí)結(jié)構(gòu)，它也是F-box蛋白分類的主要依據(jù)。在動(dòng)物中，根據(jù)C末端二級(jí)結(jié)構(gòu)的不同，F(xiàn)-box蛋白被分為 3類，即 FBXL、FBXW、FBXO［18］。C 端含有亮氨酸重復(fù)序列（Leucine rich repeats，LRRs）的蛋白質(zhì)稱為FBXL；C 端含有WD 重復(fù)序列的蛋白質(zhì)稱為FBXW；FBXO是指C 端含有其他二級(jí)結(jié)構(gòu)的蛋白質(zhì)，如含有亮氨酸拉鏈（Leucine zipper）、34肽重復(fù)序 列（Tetratricopeptide repeats，TPRs）、Kelch、 環(huán)指結(jié)構(gòu)、鋅指結(jié)構(gòu)等的蛋白質(zhì)［19］。除了這些序列外，F(xiàn)-box蛋白基本上沒有保守序列［20］。然而在植物中，由于其家族過于龐大，且不同物種之間數(shù)量差距很大，所以亞家族分類數(shù)量有所不同（表1）。但一般都包含以下9個(gè)亞家族，即 FBU：C末端具有未知結(jié)構(gòu)域的F-box蛋白；FBL：C末端富含亮氨酸的重復(fù)序列域（LRRs）；FBK：C末端具有Kelch結(jié)構(gòu)域；FBA：C末端具有F-box相關(guān)域；FBD：C末端具有F-box域；FBT：C末端具有TUB結(jié)構(gòu)域；FBP：C末端具有韌皮部蛋白2（phloem protein 2，PP2）的結(jié)構(gòu)域；FBW：C末端具有WD40域；FBO：具有其他已知結(jié)構(gòu)域或多個(gè)C端結(jié)構(gòu)域的F-box蛋白［10-13］。

表1 植物中F-box基因數(shù)及亞家族數(shù)量

2 植物F-box基因家族作用途徑

龐大的F-box基因家族的蛋白成員遍布于植物的各個(gè)組織，其中某些蛋白具有組織特異性［12］。這使它具有多種多樣的生物學(xué)功能，其行使功能的兩種主要方式是形成SCF復(fù)合體和非SCF復(fù)合體。

2.1 F-box蛋白以SCF復(fù)合體形式參與泛素-蛋白酶體途徑（Ubiquitin-proteasome pathway，UPP）

目前國(guó)內(nèi)外研究F-box蛋白的功能主要致力于泛素-蛋白酶體途徑。在植物各個(gè)組織中，大多數(shù)細(xì)胞內(nèi)蛋白質(zhì)都是經(jīng)泛素-蛋白酶體途徑降解［21-22］，所以說泛素-蛋白酶體途徑是機(jī)體重要的調(diào)節(jié)機(jī)制之一。它主要包括泛素（Ubiquitin，Ub）、E1泛素激活酶（Ubiquitin-activating enzymes）、E2泛素結(jié)合酶（Ubiquitin-conjugating enzyme）、E3泛素連接酶（Ubiquitin ligase）及26S蛋白酶體。泛素（Ub）是一種廣泛存在于各種細(xì)胞相對(duì)分子量為8 500 Da的多肽［23］，所以又稱遍在蛋白。它一般以兩種形式存在于細(xì)胞中，一種以單體的形式存在；另一種是和其他蛋白結(jié)合存在［21］。

泛素-蛋白酶體途徑降解蛋白質(zhì)分為4步（圖1）［24-25］：（1）在 ATP 存在的情況下，泛素通過泛素激活酶E1活化，在泛素的C末端Gly（甘氨酸）殘基和E1內(nèi)部半胱氨酸殘基之間現(xiàn)成高能硫羥酸酯鍵；（2）E1將活化的泛素轉(zhuǎn)移到E2泛素結(jié)合酶，形成新的硫酯鍵；（3）泛素連接酶E3催化在泛素的C末端的羧基和底物的ε-胺基之間形成異肽鍵（極少數(shù)情況下，泛素轉(zhuǎn)移到底物的氨基末端形成肽鍵）；（4）最終，26S蛋白酶體將其降解成多肽和單體泛素。

圖1 泛素—蛋白酶途徑

在泛素-蛋白酶體系統(tǒng)（Ubiquitin-proteasome system，UPS）中，E3決定著底物的特異性，它能夠靶向具有不同底物識(shí)別結(jié)構(gòu)域的底物蛋白用于泛素化［26］。在植物中，根據(jù)其作用機(jī)制不同，E3可以分為3種主要類型［27-28］：HECT結(jié)構(gòu)域蛋白（與E6-AP同源羧基末端）、RING結(jié)構(gòu)域蛋白（Really interesting new gene）及U-box結(jié)構(gòu)域蛋白。這3種類型中RING結(jié)構(gòu)域的E3在SCF中又稱Rbx，它能幫助E2募集到SCF復(fù)合體［29］。SCF另外的3個(gè)亞基分別為：Skp1（結(jié)合蛋白、在植物中稱為ASK）、骨 架 蛋 白（Cullin 1、CUL1） 和 F-box蛋 白［30］。Zheng等［31］通過懸滴漫射等方法分析出SCF復(fù)合物的晶體結(jié)構(gòu)圖（圖2）。其中Skp1、CUL1、Rbx1構(gòu)成SCF的基本骨架且和F-box蛋白中的F-box結(jié)構(gòu)域特異性結(jié)合，F(xiàn)-box蛋白通過C端的底物識(shí)別域和不同的底物蛋白結(jié)合（圖3）。

2.2 F-box蛋白以非SCF復(fù)合體形式發(fā)揮作用

大部分的F-box蛋白以SCF復(fù)合物行使其功能，也有少部分的F-box蛋白以非SCF復(fù)合體發(fā)揮作用。然而，與廣泛研究的SCF型F-box蛋白相比，非SCF型F-box蛋白的功能仍然很大程度上是未知的［32］。非SCF型F-box蛋白與SCF型F-box蛋白不同之處一般在于，非SCF型F-box蛋白N末端區(qū)域具有保守的F-box結(jié)構(gòu)域，其可與Skp1相互作用，但不能與Cul1和Rbx1形成復(fù)合物。例如，Rcy1蛋白與Skp1結(jié)合不依賴SCF復(fù)合體，且它們的底物不被泛素化降解［33］。另外，Kim 等［34］研究發(fā)現(xiàn) F-box蛋白DIA2也是通過非SCF復(fù)合體發(fā)揮作用。

3 植物中F-box基因家族的功能

3.1 F-box與植物的生長(zhǎng)發(fā)育

植物中第一個(gè)鑒定出的F-box基因是擬南芥的AtUFO（Unusual floral orangs）基因，它能夠調(diào)節(jié)花分生組織和花器官發(fā)育［35-36］。Zhao等［37］研究表明：UFO與ASK1和LEAFY基因相互作用正調(diào)節(jié)B功能基因（APETALA3，AP3）的表達(dá)，當(dāng)擬南芥中的AtUFO突變時(shí)能導(dǎo)致花發(fā)育存在很多缺陷。FOF2是一個(gè)受自主通路調(diào)節(jié)的光誘導(dǎo)F-box基因，它能夠促進(jìn)FLC表達(dá)來調(diào)控開花。AtFOF2在光照條件下的表達(dá)量顯著高于黑暗條件，當(dāng)黑暗處理2 h后其轉(zhuǎn)錄水平降低11倍。正常植株在花過度期間（7-19 d）AtFOF2表達(dá)水平較低，當(dāng)其超表達(dá)時(shí)，能夠延遲植株開花，但是這種抑制作用能夠通過對(duì)植物進(jìn)行春化來解決［38］。

圖2 Cul1-Rbx1-Skp1-F-boxSkp2復(fù)合物的總體結(jié)構(gòu)［31］

圖3 F-box蛋白作用示意圖

葉片是植物的主要光合器官，在植物生長(zhǎng)發(fā)育階段，葉片非常重要。F-box基因家族中有很多能作用于葉片的基因。例如，F(xiàn)BX92能夠影響植物葉片的大小，Baute等［14］研究發(fā)現(xiàn)：ZmFBX92在擬南芥中異位表達(dá)能導(dǎo)致擬南芥的葉片增大，然而擬南芥中同源基因AtFBX92超表達(dá)之后，擬南芥的葉片變小，降低AtFBX92表達(dá)水平之后，則觀察到相反的作用。這主要是F-box蛋白FBX92影響細(xì)胞分裂導(dǎo)致細(xì)胞數(shù)量不同最終影響葉片大小。番茄中的SIGID2在所有組織中都普遍表達(dá)，當(dāng)其沉默后植株表現(xiàn)出矮化和深綠葉。實(shí)驗(yàn)表明，在相同栽培條件下SIGID2i轉(zhuǎn)基因株系表現(xiàn)出明顯較短節(jié)間的嚴(yán)重矮化；在同一發(fā)育階段，SIGID2i轉(zhuǎn)基因株系的葉片細(xì)胞更小更緊湊。植物的矮化一般和GA代謝異常有關(guān)，通過噴灑GA能夠使其恢復(fù)正常。然而SIGID2i轉(zhuǎn)基因株對(duì)GA不敏感，其內(nèi)源性GA含量顯著高于野生型（WT），噴灑GA3后植株矮化也未見改善。SIGID2i植株深綠也表形是由于其總?cè)~綠素含量比WT增加了1.5-1.8倍［39］。

Chen等［40］研 究 發(fā) 現(xiàn)， 水 稻 中 的 F-box蛋白OsFBK12在泛素-蛋白體途徑（UPP）中能夠和S相激酶相關(guān)蛋白相互作用，并靶向降解底物OsSAMS1，導(dǎo)致水稻體內(nèi)乙烯水平發(fā)生變化，進(jìn)而調(diào)節(jié)葉片衰老和籽粒的大小。該實(shí)驗(yàn)采用了超表達(dá)和干擾兩種方法進(jìn)行研究，超表達(dá)OsFBK12植株體內(nèi)乙烯含量降低，葉片衰老和種子萌發(fā)延遲，籽粒增大；OsFBK12i的乙烯水平含量升高，促進(jìn)植物的衰老進(jìn)程。Hong等［41］報(bào)道小麥的F-box基因TaCFBD在早起花序發(fā)育階段表達(dá)量非常高，并且受冷脅迫誘導(dǎo)。其蛋白TaCFBD通過泛素-蛋白酶體途徑調(diào)節(jié)小麥的生長(zhǎng)發(fā)育并能調(diào)節(jié)麥穗的大小。

3.2 F-box與植物的非生物脅迫

非生物脅迫是影響植物生長(zhǎng)發(fā)育的關(guān)鍵因素，主要有干旱脅迫、鹽堿（鹽、堿）脅迫、低溫脅迫和重金屬脅迫等［42］。當(dāng)植物面對(duì)這些非生物脅迫，它能夠通過自身調(diào)節(jié)來適應(yīng)環(huán)境［43］。研究表明，小麥TaFBA1基因能響應(yīng)多種非生物脅迫［15，44-45］，它能在植物不同器官中調(diào)控多個(gè)靶位點(diǎn)來優(yōu)化植物生長(zhǎng)發(fā)育。在干旱、氧化及鹽脅迫條件下，超表達(dá)TaFBA1的轉(zhuǎn)基因煙草發(fā)芽率、根長(zhǎng)、葉綠素含量、凈光合速率和體內(nèi)抗氧化酶活性等指標(biāo)都高于野生型；而且，超表達(dá)TaFBA1的轉(zhuǎn)基因煙草體內(nèi)的ROS積累、MDA含量、膜損傷程度及植物的生長(zhǎng)抑制均低于WT。另外，在干旱脅迫條件下，轉(zhuǎn)基因植株的蒸騰速率和氣孔導(dǎo)度都高于WT［44，46］；在氧化脅迫條件下，轉(zhuǎn)基因植株體內(nèi)的蛋白質(zhì)損傷小于WT，且抗氧化酶活性更高［45］；在長(zhǎng)時(shí)間鹽脅迫條件下，轉(zhuǎn)基因植株具有更大的生物量積累，且葉片中Na+含量較低，K+含量高于WT［15］。

擬南芥F-box基因AtPP2-B11不僅作為負(fù)調(diào)節(jié)因子在干旱脅迫中起到重要作用，作為鹽脅迫的正調(diào)節(jié)因子［47-48］。在干旱脅迫條件下，F(xiàn)-box基因AtPP2-B11的表達(dá)被誘導(dǎo)，超表達(dá)AtPP2-B11 植株體內(nèi)的AtLEA14表達(dá)量降低，導(dǎo)致植株對(duì)干旱的耐受性降低［47］。在鹽脅迫條件下，AtPP2-B11在轉(zhuǎn)錄和翻譯水平的表達(dá)量均顯著增加，超表達(dá)AtPP2-B11通過上調(diào)膜蛋白的表達(dá)水平，抑制了ROS積累和影響體內(nèi)Na+平衡來提高植株的耐鹽性［48］。

MAX2是一種多功能的F-box蛋白，它不僅在多種信號(hào)傳導(dǎo)中起調(diào)節(jié)作用，還能調(diào)控光形態(tài)發(fā)生和響應(yīng)生物及非生物脅迫［49-51］。2014年，Bu和Ha等［51-52］發(fā)現(xiàn)擬南芥max2突變體對(duì)干旱和鹽非常敏感。MdMAX2是MAX2的同源蛋白，An等［53］研究發(fā)現(xiàn)MdMAX2超表達(dá)能夠提高植株的耐鹽和耐旱性。在鹽（150 mmol/L NaCl）、干旱（300 mmol/L甘露醇）條件下，轉(zhuǎn)基因種子的萌發(fā)率和幼苗存活率都顯著高于WT。在鹽脅迫條件下，MdMAX2超表達(dá)株系中SOS相關(guān)基因的表達(dá)水平顯著高于WT；在干旱脅迫條件下，MdMAX2超表達(dá)株系通過降低失水來增強(qiáng)耐旱性。

3.3 F-box與植物的生物脅迫

生物脅迫也是影響植物生長(zhǎng)發(fā)育的重要因素。在生長(zhǎng)發(fā)育過程中，植物經(jīng)常受到潛在的病原菌侵襲，它們也產(chǎn)生許多防御途徑保護(hù)自己。氣孔閉合功能是植物抵抗細(xì)菌先天免疫反應(yīng)的一個(gè)重要的組成部分，當(dāng)病原體細(xì)菌接觸植物葉片時(shí)，植物能夠通過關(guān)閉氣孔來防御傷害［54］，而MAX2是病原體觸發(fā)的氣孔關(guān)閉所必需的一種蛋白。研究顯示，擬南芥F-box蛋白MAX2能夠提高其對(duì)細(xì)菌的抗性，而max2突變體植株的氣孔導(dǎo)度增強(qiáng)，氣孔閉合受損，有利于病原菌侵染［55］。擬南芥中At2g02360（F-box-Nicta）基因編碼一個(gè)糖凝結(jié)F-box蛋白，當(dāng)植物受到丁香假單胞菌感染時(shí)，F(xiàn)-box-Nicta基因的表達(dá)增強(qiáng)；超表達(dá)F-box-Nicta轉(zhuǎn)基因擬南芥能夠抑制PstDC3000定植，減少葉片損傷［16］。水稻的F-box基因OsDRF1能夠上調(diào)防御相關(guān)基因（PR-1a、Sar8.2b）的表達(dá)來增強(qiáng)植株的抗病性。超表達(dá)OsDRF1轉(zhuǎn)基因煙草對(duì)番茄花葉病毒和丁香假單胞菌的抗性增強(qiáng)，在接種番茄花葉病毒（Tobacco mosaic virus，To MV）4 d后，接種丁香假單胞菌（Pseudo monas syringae，Psp）7 d后，轉(zhuǎn)基因植株的病害程度明顯小于 WT［56］。Paquis等［57］研究發(fā)現(xiàn) BIG-24.1是一種調(diào)控葡萄防御灰霉菌的F-box基因，當(dāng)葡萄受到灰霉菌感染時(shí)，BIG-24.1表達(dá)量顯著上升。

4 展望

F-box基因作為植物最大的基因家族之一，在植物的生長(zhǎng)發(fā)育和逆境脅迫中起到重要的作用。隨著基因組測(cè)序的不斷完善，越來越多物種的F-box基因被鑒定出。目前的文庫(kù)和表達(dá)譜數(shù)據(jù)分析方法，雖然有助于我們預(yù)測(cè)F-box基因的功能，但對(duì)于其具體功能和作用機(jī)制需要我們通過實(shí)驗(yàn)來證明。到目前為止，人們已經(jīng)鑒定出部分F-box基因的功能，但有些F-box基因的作用機(jī)制尚不清晰。例如，能夠增強(qiáng)轉(zhuǎn)基因煙草抗旱、耐鹽及抗氧化的小麥TaFBA1基因［44-46］，擬南芥中干旱脅迫的負(fù)調(diào)節(jié)因子AtPP2-B11基因［47］等。然而，現(xiàn)在我們了解的這些F-box基因?qū)τ谡麄€(gè)植物F-box基因家族來說只是冰山一角。因此，在F-box基因家族方面的研究有待進(jìn)一步深入。隨著人們對(duì)其家族更加全面的認(rèn)識(shí)，把在擬南芥和煙草中已經(jīng)驗(yàn)證過對(duì)植物生長(zhǎng)發(fā)育和抗逆境脅迫的基因運(yùn)用到水稻、小麥、大豆等重要農(nóng)作物中，這將對(duì)培育作物新品種以及提高糧食產(chǎn)量具有重大意義。

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