朱婉芮,汪其同,劉夢玲,高明宇,董玉峰,王華田,王延平

1 山東農業(yè)大學林學院, 泰安 271018 2 中國科學院地理科學與資源研究所生態(tài)系統(tǒng)網(wǎng)絡觀測與模擬重點實驗室, 北京 100101 3 山東省林業(yè)科學研究院, 濟南 250014 4 國家林業(yè)局泰山森林生態(tài)系統(tǒng)定位研究站, 泰安 271018

樹木根系是樹木個體與土壤環(huán)境進行物質交換和能量輸送的關鍵器官。細根(直徑小于2 mm)雖然僅占樹木0.1%—3%的生物量[1],但由于其周期性的衰老死亡,對樹木吸收水分和養(yǎng)分[2]及生態(tài)系統(tǒng)碳氮分配格局[3]具有重大影響。在森林生態(tài)系統(tǒng)內通過細根周轉歸還給土壤中的養(yǎng)分相當于或多于森林地上部分凋落物輸入總量[4-6],同時這一過程消耗了大量凈初級生產力[7-9]。因此,在生態(tài)系統(tǒng)水平上開展細根壽命研究對于揭示森林生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)和碳分配格局具有重要意義。

細根壽命與其直徑有較好的正相關關系,直徑越細的根壽命越短[10],利用直徑可解釋細根壽命62%的變異性[11]。因此,基于細根直徑統(tǒng)計細根壽命的研究較多[12-13]。但研究者認為根序(root order)對植物生長更具意義[14],僅憑直徑大小可能無法揭示不同發(fā)育等級的細根在結構和功能上的差異[15]。國際上,針對許多樹種的細根根序特征已進行了研究[16-17],我國學者也從細根根序視角開展了非常出色的研究工作[18-20]。依據(jù)根序監(jiān)測細根壽命對深入認識細根周轉過程、精準評估陸地生態(tài)系統(tǒng)地下碳分配格局均具有重要理論價值。

楊樹(Populus)是重要的工業(yè)用材樹種之一,尤其在我國栽培極為廣泛。但是,連作經營使楊樹人工林出現(xiàn)生產力嚴重下降趨勢[21],這威脅到我國木材生產和木材戰(zhàn)略安全。針對連作人工林生產力下降機制有待于深入認識,尤其是細根周轉與林分生產力的關系有待明確。課題組前期針對楊樹人工林細根的研究發(fā)現(xiàn),楊樹1—2級細根都具有吸收根的特征,3—5級細根木栓層和維管束均較發(fā)達,是典型的輸導根[22]。楊樹對地下根系的碳投入在前5級細根中主要分布于1—2級細根,且在連作人工林中具有明顯差異,如二代林中1—2級根生物量占87%,而在一代林中僅占75%[23]。壽命是控制細根周轉的關鍵因素,課題組認為連作楊樹人工林低級細根的壽命差異是造成楊樹連作人工林生產力耗損的重要機制。為此,本研究采用微根管技術對連作人工林楊樹不同根序細根壽命進行了觀測比較,以期闡明楊樹人工林細根壽命的代際差異性,為深入揭示連作楊樹人工林生產力衰退機制提供理論依據(jù)。同時,本研究可為深入揭示林木不同根序細根壽命差異的影響因素研究提供參考。

1 研究區(qū)自然概況

試驗樣地位于山東省寧陽縣國有高橋林場,地理位置為35°53′N, 116°50′E。該區(qū)屬于暖溫帶大陸性季風氣候,年平均氣溫13.4℃,極端最高氣溫40.7℃,極端最低氣溫-19.4℃,大于10℃的年平均積溫為5009℃,年平均日照時數(shù)為2679 h,無霜期199 d,年總輻射量5274 MJ/m2,年均降水量690 mm。固定觀測樣地分別設置在一代(Ⅰ)和連作二代(Ⅱ)人工林內,面積1.2 hm2,林地土壤均為粗砂質河潮土,顆粒較粗,保肥保水性差。林分來源均為2009年春季植苗造林,其中,一代(Ⅰ)和二代(Ⅱ)林均為5年生林分,株行距3 m×5 m。造林后間作小麥2年,此后無澆水、施肥等撫育管理措施。固定樣地2012年建立并用鐵絲網(wǎng)圍封,林下植被以一年生草本植物為主,未出現(xiàn)灌木種類。其中,Ⅰ代林草本層以小藜(Chenopodiumserotinum)為優(yōu)勢物種,莧(Amaranthustricolor)、馬唐(Digitariasanguinalis)等為亞優(yōu)勢種,林下植被蓋度約0.6；Ⅱ代林草本層植物以馬唐為優(yōu)勢種,其次是狗尾草(Setairaviridis)、小藜等,林下植被蓋度平均0.4。兩樣地楊樹生長量存在顯著差異,Ⅰ代林楊樹胸徑和樹高大于Ⅱ代林。連作林地土壤質地和土壤物理特性也存在一定差異,Ⅱ代林土壤有機質和速效氮顯著低于Ⅰ代林,且Ⅱ代林土壤酚酸含量顯著高于Ⅰ代林(表1)。

表1 試驗林地基本概況(平均值±標準誤)Table 1 General characteristics of two poplar plantation forests (mean±SE)

不同字母表示不同林地間差異顯著(P<0.05) Ⅰ: 一代林;Ⅱ: 二代林

2 研究方法

2.1 微根管埋置

2013年11月于Ⅰ、Ⅱ代固定樣地內各設置3個1000 m2的標準地,在各標準地內分別確定5株平均木安置微根管(內徑6.4 cm,外徑6.9 cm,長度100 cm,下端封閉)。參照Vamerali 等介紹的方法[24],微根管埋置位置距離楊樹樹干0.5—1.0 m,首先用鋼鉆(內徑7.0 cm,外徑7.2 cm)沿地面約45°夾角鉆出一個與微根管外徑接近的管洞,將微根管插入管洞70 cm(垂直深度約50 cm),微根管管壁與土壤間隙用鉆出的原土(去除雜質)進行回填,以保證兩者之間的無縫銜接。微根管露出地表的部分用黑色膠帶纏繞,頂端加蓋密封,防止光線及灰塵進入。外壁劃定圖像采集起始位置,以保證每次圖像采集時,能夠保證對同一位置進行根系圖像采集工作[25-26]。本研究中微根管安置后至根系圖像采集前經歷了10個月的穩(wěn)定平衡期,以保證根系生長動態(tài)監(jiān)測及壽命估測的相對準確。

2.2 土壤樣品采集及測定

在Ⅰ、Ⅱ代固定樣地內隨機抽取6株平均木,距樹干基部0.5 m處呈梅花形分布5個取樣點,用土鉆鉆取鮮土樣,除去砂礫、雜質和根系,裝入消毒密封塑料袋,編號標記帶入實驗室,用于土壤物理性狀、土壤質地、土壤養(yǎng)分狀況及土壤酚酸物質含量分析。各林地土壤因子測量方法參考中華人民共和國林業(yè)行業(yè)標準LY/T 1952—2011《森林生態(tài)系統(tǒng)長期定位觀測方法》[27]開展,土壤質地采用比重計法測定,土壤容重采用環(huán)刀法測定,總孔隙度采用容重與相對密度的比值計算,土壤酸堿度采用電位法測定土壤懸液pH值；土壤有機質采用水合熱重鉻酸鉀氧化容重法測定,速效氮采用堿解擴散法測定,速效磷采用碳酸氫鈉法測定,速效鉀采用醋酸銨火焰光度法測定；土壤酚酸物質含量采用高效液相色譜(HPLC)方法檢測。

2.3 細根圖像采集

圖1 楊樹根系生長狀態(tài)Fig.1 The grow status of poplar rootsⅠ代林(T1)3號微根管(L3)的根系生長動態(tài)監(jiān)測圖,拍攝于2015年4月23日；圖中,A為白色新生根,B為棕色成熟的活根,C為褐色發(fā)黑的死根,D為具有獨立分枝的1級根,E為具有兩叉分枝的2級根,F為分枝較多的高級根

細根觀測時間自2014年9月起至2016年10月,每隔2周用微根管圖像采集系統(tǒng)(CI-600,CID Bio-Science.Inc., Washington State, USA)對根系進行一次圖像采集工作,每次獲取數(shù)據(jù)的微根管窗口尺寸為21.56 cm × 19.56 cm,分辨率為300 dpi。采集工作于連續(xù)的2 d內完成,影像帶回室內用WinRHIZO根系分析系統(tǒng)(Regent Instruments Company, Quebec City, Canada)進行處理。圖像采集時將褐色發(fā)黑的根定義為死根,將白色根和成熟未呈現(xiàn)衰老狀態(tài)的棕色根定義為活根(圖1),分析細根總數(shù)量及根系分布的特征。追蹤圖像采集后首次出現(xiàn)的白色根系的動態(tài)生長過程以估算細根壽命,如已有根段在微根窗內消失即判定其為死亡狀態(tài)。微根管圖像中,依照根系生長發(fā)育順序進行等級分類,具有明顯獨立分枝的標記為1級根,具有兩叉分枝的標記為2級根,細根分枝較多的3—5級根標記為高級根(圖1)。每次圖像采集標記好根系所屬林地編號、管號、圖片采集號、根數(shù)量編號、生長狀態(tài)、生存時間等,以進行生長狀態(tài)追蹤及數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析。

2.4 細根壽命估測模型

考慮到研究區(qū)內林木物候特征、不同季節(jié)細根生長的差異性和低級細根短壽命特點[28-30],本研究截取2014年9月至2015年10月時間區(qū)間的微根管圖像監(jiān)測到的楊樹新根用于細根壽命估計運算。在根系生長狀態(tài)觀察結束時,有部分細根仍保持存活狀態(tài)(即柵失數(shù)據(jù)),細根壽命呈非正態(tài)性分布,具有不對稱性,用平均壽命參數(shù)來估計細根壽命具有一定偏差,因此本研究以中值壽命作為細根壽命估測的重要參數(shù),以平均壽命作為細根壽命估測的輔助參數(shù)。采用Kaplan-Meier方法進行生存分析,分別計算出Ⅰ代林、Ⅱ代林的細根平均壽命(Mean lifespan)、中值壽命(Median lifespan)與累計存活率(Cumulative survival rate),并繪制細根生存曲線(Survival curve)。同上方法,分別計算出1級根、2級根及高級根的細根平均壽命、中值壽命與累計存活率,并繪制細根生存曲線。通過對數(shù)秩檢驗(Log rank test)對連作代數(shù)、不同根序間的細根壽命進行單一因素比較,并檢驗其差異顯著性。采用SPSS 17.0軟件中的Correlate過程進行細根生存時間與土壤因子的相關性分析,并對其相關系數(shù)進行顯著性檢驗(α=0.05)。

3 結果與分析

3.1 楊樹細根總數(shù)量及根序分布

Ⅰ代林中共觀測到細根總數(shù)572個,其中活根524個,約占總根數(shù)的91.6%；Ⅱ代林中共觀測到細根總數(shù)1852個,其中活根1407個,約占總根數(shù)的76.0%。Ⅰ代林與Ⅱ代林細根數(shù)量存在極顯著差異,Ⅱ代林活根數(shù)量約為Ⅰ代林的2.7倍,而所觀測到的細根總數(shù)卻是Ⅰ代林的3.2倍(圖2)。

Ⅰ代林中共觀測到1級根304個,2級根181個,高級根39個,分別占根系追蹤總活根數(shù)的58.1%、34.5%、7.4%；Ⅱ代林中共觀測到1級根479個,2級根564個,高級根364個,分別占根系追蹤總活根數(shù)的34.0%、40.1%、25.9%。Ⅰ代林各級細根數(shù)量呈逐級下降趨勢,而Ⅱ代林中2級根數(shù)量顯著高于1級根和高級根序(圖2)。

圖2 連作楊樹人工林細根總數(shù)量及根序分布Fig.2 Total root numbers and fine root order distribution in the successive poplar plantationⅠ：一代林; Ⅱ:二代林

3.2 楊樹不同根序細根累積生存率動態(tài)及其壽命

如圖3所示,不同根序細根累積生存率存在顯著差異,高級根累積生存率顯著高于低級根序,壽命較長。但是,不同根序細根壽命在連作代數(shù)楊樹人工林的差異性不同。Ⅱ代林中,不同根序細根累積生存率存在顯著差異(P< 0.05)。Ⅰ代林中,高級根序與1—2級細根累積生存率差異較顯著(P< 0.05),而1、2級根序在150—350 d范圍內的細根累積生存率差異不顯著。此外,Ⅱ代林中2級和高級根序細根中位值壽命高于Ⅰ代林,而1級根序細根中位值壽命卻呈相反趨勢(表2)。由于隨著時間延長,Ⅰ代林中初始觀測被定義為1級根序的細根繼續(xù)生長發(fā)育不斷生成側根分枝進而成為2級根序甚至高級根序,致使其中位值壽命延長。

圖3 不同根序等級細根累積生存率曲線Fig.3 Cumulative survival rate curve of different fine root orders in poplar plantationⅠ：一代林; Ⅱ:二代林；圖中數(shù)字1、 2、3分別代表1級根、 2級根和高級根序；符號○，□，×分別表示1級根、2級根和高級級根序中柵失數(shù)據(jù)

表2 不同根序等級細根的平均壽命和中位值壽命Table 2 The mean lifespan and median lifespan of different fine root orders in poplar plantation

3.3 連作楊樹人工林細根累積生存率動態(tài)的比較

圖4 不同連作代數(shù)楊樹細根累積生存率曲線 Fig.4 Fine root cumulative survival rate curve of different succession poplar plantations圖中紅線和藍線代表Ⅰ代林和Ⅱ代林生存曲線;符號“○”表示Ⅰ代林中柵失數(shù)據(jù)，符號“□”表示Ⅱ代林中柵失數(shù)據(jù)

如圖4所示,隨著細根生存時間的延長,細根累積生存率下降,細根逐漸衰老并死亡。Ⅰ代林細根平均壽命為(123±24) d,中位值壽命為(102±27) d,而Ⅱ代林細根平均壽命為(134±19) d,中位值壽命為(90±16) d。不同連作代數(shù)楊樹人工林細根累積生存率不同,在150 d前細根壽命差異不顯著,而在150—300 d范圍內,Ⅰ代和Ⅱ代連作楊樹人工林細根累積生存率存在顯著差異,Ⅱ代林中低級細根累積生存率低于Ⅰ代林而高級細根累積生存率顯著高于Ⅰ代林(P=0.015)。

3.4 楊樹細根壽命與林地土壤因子的相關性分析

從表3可以看出,楊樹細根生存時間與土壤因子存在一定程度的相關性,這說明細根壽命受制于土壤物理及化學性質的影響。其中,土壤速效氮是唯一與1級根呈顯著相關性的土壤因子(r=-0.861),說明1級細根生存時間受制于土壤氮素有效性,并隨速效氮含量的增加而延長。2級細根生存時間與土壤物理性狀相關性較強,土壤容重及土壤質地等指標與其具有顯著(或極顯著)相關,且與土壤總酚含量的相關性呈現(xiàn)極顯著相關(r=0.870),這說明2級細根的壽命將受制于林地土壤緊實度和顆粒組成,并隨著酚酸累積而增加。高級根序細根生存時間與土壤物理性質和養(yǎng)分狀況等具有一定相關性,如土壤容重和總孔隙度與其存在極顯著相關性；土壤總酚含量也與其壽命存在顯著正相關。因此,較Ⅰ代林而言,Ⅱ代林地土壤速效氮含量下降而土壤總酚含量升高,其細根中位值壽命呈現(xiàn)較Ⅰ代林下降的趨勢。

*表示在0.05水平下相關系數(shù)的顯著性； **表示在0.01水平下相關系數(shù)的顯著性

4 討論

4.1 不同根序細根壽命差異的影響因素

細根具有極強的形態(tài)可塑性,生長在不同立地條件下的同一樹種細根壽命具有較大的差異,甚至不同根序的細根壽命也不相同[31-32],這說明環(huán)境條件和細根生長發(fā)育均可影響細根壽命[33-34]。本研究發(fā)現(xiàn),楊樹不同根序細根壽命及累積生存率存在著顯著差異,高級根累積生存率顯著高于低級根序,且壽命較長(圖4)。此結論與以往研究具有一致性。如,研究發(fā)現(xiàn)碧桃(Prunuspersica)1級細根的平均壽命約為190 d,2級和3級細根平均壽命約為452 d[35]；水曲柳1—3級細根壽命在510—692 d之間,而4級以上細根壽命則很長(>820d)[36]；低級細根作為短命模塊在其他樹種中也有發(fā)現(xiàn)[37-38]。一方面,細根壽命與其形態(tài)結構關系密切。如,日本扁柏(Chamaecyparisobtusa)根系中具有二元型和三元型原生木質部(diarch and triarch protoxylem)的細根壽命較短,而具有四元型原生木質部(tetrarch protoxylem)的細根壽命較長[39]。另一方面,細根根序與其壽命存在顯著正相關,通常低根序細根(如1、2級根)壽命較短,高根序細根壽命較長。不同根序細根壽命的差異性可能與其功能有關,如低級根序在功能特征上主要承擔養(yǎng)分和水分的吸收作用,木質化程度較低,細根壽命較短[18],尤其在養(yǎng)分匱乏立地條件下為了捕獲氮素養(yǎng)分需要不斷產生新生根,致使低級根序細根壽命縮短[10]。此外,細根碳氮分配格局可直接影響細根的生長、死亡和分解的動態(tài)[40]。其中,碳氮比是衡量細根組織周轉和分解的重要指標。有研究表明,碳氮比可解釋細根壽命20%以上的變異,且碳氮比越高,細根壽命越長[11]。本論文前期研究已表明,楊樹細根碳含量隨根序呈現(xiàn)逐漸增加的趨勢,而氮含量呈現(xiàn)隨根序逐漸減少的趨勢,C∶N比在1級根中約為20∶1,而在2—5級根中大多在30∶1以上[23]。本研究對不同根序楊樹細根壽命的監(jiān)測,結合以往對楊樹不同根序細根碳氮比的研究結論,支持細根碳氮比影響細根壽命的科學論斷。

此外,在林木細根根序形態(tài)研究中,研究者均發(fā)現(xiàn)了菌根真菌對低根序細根侵染現(xiàn)象[18, 41-42]。研究表明,真菌侵染顯著改變了植物根系壽命,如外生菌侵染導致火炬松(Pinustaeda)細根壽命延長[7],而叢枝菌根真菌侵染導致楊樹(Populusgenerosa×Americana)細根壽命縮短[43]。楊樹是菌根真菌易侵染樹種[44]。迄今為止,研究人員已在楊樹根系中分離鑒定了多達30余種的外生菌根真菌和5種內生菌根真菌[45]。在自然條件下,菌根真菌對不同根序楊樹細根的侵染力尚不清楚,但菌根調控楊樹細根壽命的機制仍可能是未來細根壽命研究的重要內容。

4.2 楊樹細根壽命代際差異的影響因素及其與人工林生產力下降的關系

細根壽命受環(huán)境因素的影響巨大,土壤資源有效性對細根生長發(fā)育具有重要調控作用[46-47]。如,當細根周圍可供吸收利用的有效氮匱乏時細根則出現(xiàn)衰老死亡[10],這說明氮素有效性與細根壽命之間具有密切聯(lián)系。N素很久以來就被認為是大多數(shù)北方、溫帶和一部分熱帶生態(tài)系統(tǒng)物質循環(huán)的限制性資源[48]。土壤N素有效性與細根生長的關系備受關注[49-50]。Nedelhoffer 等[8]與郭大立和范萍萍[51]分別針對細根周轉與N有效性關系進行了綜述,提出了4種假說：1)土壤N素有效性對細根生長有正效應,對細根壽命是負效應(即,N素有效性提高,細根生長量增加,但壽命縮短,周轉加快)；2)土壤N素有效性對細根生長呈現(xiàn)負效應,對細根壽命呈正效應(即,N素有效性提高,細根壽命延長,周轉減慢,但細根生長量下降)；3)N素有效性對細根生長和壽命均有負效應(即,N素有效性提高,細根生長量下降,壽命縮短,周轉加快)；4)N素有效性對細根生長和壽命均有正效應(即,N素有效性提高,細根生長量增加,壽命也增長,細根周轉下降)。依據(jù)本研究前期結果,Ⅱ代林地土壤養(yǎng)分含量低于Ⅰ代林,其中速效氮含量下降尤為顯著(表1)。這種土壤養(yǎng)分有效性變化將顯著影響細根對土壤養(yǎng)分的吸收利用,為了獲取更多的養(yǎng)分,楊樹細根生長量和細根數(shù)目呈現(xiàn)Ⅱ代高于Ⅰ代林的趨勢[22],但是細根壽命顯著縮短(Ⅰ、Ⅱ代林中值壽命分別為102 d和90 d)以提高細根的周轉能力。因此,連作人工林楊樹細根壽命的差異性可能與連作林地土壤養(yǎng)分有效性變化具有密切聯(lián)系。

圖5 連作楊樹人工林細根壽命代際差異與生產力衰退關系模式圖Fig.5 The relationship profile of fine root lifespan and productivity decline in poplar plantation

此外,連作楊樹人工林土壤酚酸物質的累積問題已受到廣泛重視,且對土壤中酚酸物質的檢測表明根際酚酸累積異常顯著[52]。酚酸累積一方面既可與土壤養(yǎng)分離子發(fā)生絡合、螯溶等非生物化學過程從而造成土壤有效養(yǎng)分含量下降[53],也可能影響到土壤酶活性和微生物群落結構繼而影響土壤養(yǎng)分的礦化過程[54-55]。伴隨大量酚酸物質進入土壤,并經由土壤膠體吸附、微生物降解等一系列過程后,在根際土壤中形成累積,致使土壤氮素有效性降低。連作人工林日漸貧乏的土壤養(yǎng)分環(huán)境引發(fā)植株對地下碳的投入(Ⅱ代林楊樹細根生物量高于Ⅰ代林)[22]。依據(jù)光合產物的最優(yōu)分配理論,林木分配給根系更多的碳將以犧牲地上部分的生長為代價,而且伴隨細根的死亡和周轉,大量光合產物碳被轉移至土壤從而導致凈初級生產力的的喪失,導致林分生產力逐漸下降。本研究針對細根壽命的觀測,發(fā)現(xiàn)Ⅱ代林楊樹細根具有較短的細根壽命,這意味著連作林地細根周轉速率較高,必然導致連作人工林生產力的下降更加顯著。因此,連作楊樹人工林土壤中酚酸物質的累積引發(fā)的養(yǎng)分有效性下降,并導致細根壽命縮短周轉加速,最終導致凈初級生產力的大量損耗(圖5)。鑒于連作楊樹人工林細根壽命與林分生產力下降的密切聯(lián)系,今后應更加注重楊樹細根壽命調控與碳氮分配格局研究,這對揭示連作人工林生產力下降機制具有重要意義。

5 結論

(1)楊樹不同根序細根壽命存在顯著差異,1—2級低級細根壽命較短；而高級根累積生存率較高,壽命較長。不同等級細根壽命的差異性暗示其在生態(tài)系統(tǒng)碳氮循環(huán)中具有各自不同的貢獻,1—2級細根在楊樹人工林凈初級生產力耗損中占重要地位,在連作人工林生產力衰退機理研究中應重點關注。

(2)楊樹細根壽命在連作人工林代際間差異較大,Ⅱ代林中低級細根累積生存率低于Ⅰ代林而高級細根累積生存率顯著高于Ⅰ代林。連作人工林1—2級細根的短壽命暗示其具有較快的周轉速率,可造成連作人工林凈初級生產力的更大耗損。楊樹細根壽命與土壤中酚酸顯著相關,伴隨著連作楊樹人工林土壤中酚酸物質的累積,細根壽命縮短周轉加速,這可能是連作人工林生產力衰退的新機制。

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