戎 可, 司雨蕙, 潘麒嫣, 王 歡

1 東北林業(yè)大學(xué)野生動物資源學(xué)院, 哈爾濱 150040 2 國家林業(yè)局野生動物保護學(xué)重點開放實驗室,哈爾濱 150040

生物多樣性的形成與維持無疑是生態(tài)學(xué)最具吸引力的研究領(lǐng)域之一[1]。探討物種如何共存,更有助于提高自然保護工作的有效性[2]。生態(tài)位分化假說(niche differentiation)部分解釋了物種共存的機制[3- 4],也受到很多研究的支持[1,5- 6],但有關(guān)同域分布啄木鳥生態(tài)位差異的研究卻很少[7]。

現(xiàn)存啄木鳥科(Picidae)動物有254種,分布于除大洋洲和南極洲外的其他大陸[8]。大部分啄木鳥會鑿木取食蛀干昆蟲,因此常被認(rèn)為是控制森林害蟲最具潛力的生物防治者[9]。更為重要的是,作為初級鑿洞者(primary cavity excavator),啄木鳥在樹干上挖掘的樹洞,為其他動物的繁殖和棲息提供了生態(tài)位[10]。于是,不同的洞棲動物間形成了復(fù)雜的物種間的巢洞利用網(wǎng)(nest web)[11],成為提高和維持森林生物多樣性水平的基礎(chǔ)。啄木鳥也因此成為森林生態(tài)系統(tǒng)健康的指示物種和森林生態(tài)系統(tǒng)保護的傘護種[12-13]。所以,研究啄木鳥的生態(tài)學(xué)特征,對于理解森林生態(tài)系統(tǒng)的演替規(guī)律,保護森林生態(tài)系統(tǒng)具有重要意義,然而相關(guān)的研究還很缺乏[14],在國內(nèi)更是寥寥無幾[15-16]。

我國現(xiàn)有29種啄木鳥,其中10種分布于東北地區(qū)[17]。在小興安嶺的闊葉紅松林中,黑啄木鳥(Dryocopusmartius)、三趾啄木鳥(Picoidestridactylus)和大斑啄木鳥(Dendrocoposmajor)是較為常見的3種啄木鳥,同時又都是靠捕食蛀干昆蟲越冬的鳥種[18-20]。這些啄木鳥如何共存于食物資源有限的環(huán)境,是值得研究的主題[15-16]。本文將以生態(tài)位分異假說出發(fā),報道這3種啄木鳥在冬季食物資源利用上的差異。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

本研究的野外工作在黑龍江省涼水國家級自然保護區(qū)(以下簡稱涼水保護區(qū))核心區(qū)開展。涼水保護區(qū)的主要保護對象是以紅松為主的溫帶針闊混交林生態(tài)系統(tǒng),屬森林和陸生野生動物類型的自然保護區(qū)。保護區(qū)內(nèi)森林類型包括原始闊葉紅松林、原始冷云杉林、次生白樺林、次生山楊林、次生白樺山楊林、次生硬闊葉林、人工紅松林、人工落葉松、人工云冷杉林和人工樟子松林等[21]。保護區(qū)現(xiàn)有鳥類16目46科252種,獸類6目16科44種[21]。其他概況見參考文獻(xiàn)[22]。近年來,隨著保護工作的加強,保護區(qū)境內(nèi)生物多樣性水平逐漸提高,原始林逐步向過熟林演替,啄木鳥變得愈發(fā)常見(待發(fā)表數(shù)據(jù))。

1.2 數(shù)據(jù)收集方法

1.2.1 野外調(diào)查時間

采用樣線法結(jié)合樣方法進行野外數(shù)據(jù)收集,野外調(diào)查時間2016年1月5日至2016年1月13日。每天調(diào)查開始于6:30,結(jié)束于17:30。每天5組調(diào)查人員同時開展調(diào)查。

1.2.2 樣線、取食樣方及對照樣方設(shè)置

在涼水保護區(qū)核心區(qū)內(nèi),地勢最低的涼水河兩側(cè),依東西走向分別均勻布設(shè)樣線,樣線間隔500 m,樣線長1 km,共布設(shè)樣線45條。每條樣線各往返調(diào)查一次,因地勢不同,往返耗時需2—4個小時。其中25條樣線于上午完成調(diào)查,20條樣線下午完成調(diào)查。

樣線調(diào)查過程中,每遇啄木鳥取食,即觀察并記錄其取食行為特征,等啄木鳥離開取食樹后,以取食樹為中心設(shè)置取食樣方,測量并記錄取食生境特征。為了統(tǒng)計取食樹周圍樹木密度,樣方大小為20 m×20 m。為保證數(shù)據(jù)的獨立性,往返同一條樣線時,如在同一地遇到同種啄木鳥取食,則視為重復(fù)樣方,不做觀察和記錄。調(diào)查中共獲得取食樣方312個。

本研究使用基于利用-可利用方法(use-available method)的Bailey′s方法[23]進行啄木鳥取食生境選擇分析,因此需要設(shè)置對照樣方。對照樣方布設(shè)在調(diào)查樣線上,每隔100 m設(shè)一個,實際共設(shè)置484個,對照樣方大小與取食樣方相同。

1.2.3 數(shù)據(jù)收集內(nèi)容及方法

在取食樣方中,除鳥種、性別、取食時間外,另收集14項取食生境因子及取食行為特征數(shù)據(jù)。具體野外記錄數(shù)據(jù)包括(括號內(nèi)為記錄變量名)：

(1) 鳥種(BIS),黑啄木鳥記為BW,三趾啄木鳥記為TT,大斑啄木鳥記為GS；

(2) 性別(SEX),啄木鳥的性別,雄性記為1、雌性記為2；

(3) 取食時刻(TM),以遇見時間記錄至最近的0.5 h時刻；

(4) 林型(FOT),劃分為天然林(記為1)、次生林(記為2)和人工林(記為3)；

(5) 坡度(SLP),劃分為坡頂(記為1)、中坡(記為2)和谷地(記為3)；

(6) 優(yōu)勢樹種(DTS),樣方內(nèi)優(yōu)勢樹種,劃分為冷杉(記為1)、云杉(記為2)、紅松(記為3)和闊葉樹種(記為4)；

(7) 郁閉度(CRD),林冠層郁閉度,在樣方四角,兩個人分別目測后取平均數(shù),精確到小數(shù)點后1位；

(8) 樹密度(TRD),樣方內(nèi)胸徑15 cm以上喬木的數(shù)量；

(9) 死樹密度(SND),樣方內(nèi)胸徑15 cm以上死樹(包括倒木)的數(shù)量；

(10) 取食樹種(FTS),取食時所在樹種,調(diào)查時記錄到具體樹種,數(shù)據(jù)分析時劃分為冷杉(記為1)、云杉(記為2)、紅松(記為3)和闊葉樹種(記為4)；

(11) 取食樹高(HET),啄木鳥取食時所在樹的高度,依據(jù)三角測量法使用手持激光測距儀(Nikon COOLSHOT 40)測量,計算精度到0.5 m；

(12) 取食樹胸徑(DBH),啄木鳥取食時所在樹胸徑,使用胸徑尺測量,精確到1 cm；

(13) 取食樹狀態(tài)(TSI),啄木鳥取食時所在樹的存活狀態(tài),劃分為活樹(記為1)、死樹(記為2)；

(14) 取食高度(FHE),啄木鳥取食時所在的垂直位置,劃分為冠層(記為1)、樹干(記為2)、樹基或倒木(記為3)。樹基指樹干基部2 m以下的部分；

(15) 取食部位(FPO),啄木鳥取食時停留在樹的部位,劃分為主干(記為1)、側(cè)枝(記為2)；

(16) 取食方式(DRT),劃分為鑿干(記為1)、扒樹皮(記為2)；

(17) 單樹取食時間(FDT),啄木鳥取食時在同一棵樹上消耗的時間,自觀察到啄木鳥取食或聽見鑿擊聲時開始計時,精確到分鐘。

對照樣方中,使用同樣方法收集和記錄上述(4) —(9)共6項生境因子數(shù)據(jù)。

1.3 數(shù)據(jù)分析方法

先采用多變量回歸樹(Multivariate regression trees, MRT)分析3種啄木鳥取食生態(tài)位是否存在差異,再用多分類邏輯斯諦回歸(multinomial Logistic regression, MLR)判斷3種啄木鳥在哪些取食生境因子利用和取食行為特征上存在差異。對于存在差異的因子,使用兩因子方差分析(two-ways ANOVA)或Bailey′s方法,進行進一步的分析,具體方法如下。

1.3.13種啄木鳥取食生境及取食行為特征多變量回歸樹

將鳥種和性別變量數(shù)據(jù)作為響應(yīng)變量矩陣,余下的變量數(shù)據(jù)除去鳥種、性別和單樹取食時間后,使用R語言環(huán)境下的vegan包[24]的decostand函數(shù)轉(zhuǎn)換為標(biāo)準(zhǔn)化矩陣,作為自變量矩陣。將這兩個矩陣使用R語言環(huán)境下的MVPARTwrap包[25]的mvpart函數(shù)在交互環(huán)境下計算并生成多變量回歸樹[26]。

1.3.23種啄木鳥取食生境和行為特征的多分類邏輯斯諦回歸分析

以鳥種為因變量,以除性別、取食時刻、單樹取食時間以外的其他變量為自變量,使用R語言環(huán)境下的nnet包[27]的multinom函數(shù)進行多分類邏輯斯諦回歸[26],并采用逐步回歸的方法進行模型優(yōu)化。自變量中的分類變量全部轉(zhuǎn)換為因子型(factor)。對進入最優(yōu)模型的變量,使用似然比檢驗(likelihood ratio test)進行顯著性檢驗[26]。檢驗顯著的變量進入后續(xù)分析。

1.3.33種啄木鳥取食行為節(jié)律分析

使用R語言環(huán)境下的ggridges包[28]的geom_density_ridge函數(shù),依據(jù)收集的取食時刻數(shù)據(jù),分別計算3種啄木鳥在不同時刻取食的概率密度函數(shù),制作疊嶂圖(ridgeline plot)展示3種啄木鳥之間的區(qū)別。

1.3.43種啄木鳥對取食生境因子的偏好差異或取食行為特征的表現(xiàn)差異

對于郁閉度、樹密度、死樹密度、取食樹高、取食樹胸徑、單樹取食時長等定量數(shù)據(jù),使用兩因子方差分析(two-ways ANOVA),以鳥種和性別為自變量,以相應(yīng)變量為因變量進行統(tǒng)計檢驗。

對于因子水平數(shù)超過3個的取食生境和取食行為特征變量,包括林型、坡位、優(yōu)勢樹種、取食樹種和取食部位,以對照樣方為參照,使用Bailey′s方法分析3種啄木鳥對相應(yīng)變量的選擇或行為表現(xiàn)偏好[23]。

對于取食樹狀態(tài)、取食部位和取食方式3個兩水平取食行為特征變量,如有需要,采用卡方檢驗(χ2test)比較不同啄木鳥之間的差別。

全部數(shù)據(jù)分析在R3.4.4環(huán)境下,使用R語言完成[29]。除特別說明外,數(shù)據(jù)以平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤(mean±SE)表示,統(tǒng)計檢驗顯著性水平設(shè)定為α=0.05。

2 結(jié)果

野外調(diào)查共收集啄木鳥取食數(shù)據(jù)312組,其中黑啄木鳥73組,三趾啄木鳥97組,大斑啄木鳥142組。

2.1 3種啄木鳥取食生態(tài)位的分離

交叉驗證提示,4分支是多變量回歸樹(MRT)的最優(yōu)分支數(shù)。MRT結(jié)果顯示,3種啄木鳥分別聚成三支,提示基于參與分析的取食生境和取食行為特征變量,3種啄木鳥的取食生態(tài)位有明顯差異(圖1)。

圖1 3種啄木鳥取食生境及行為特征多變量回歸樹分析結(jié)果Fig.1 Multivariate regression tree on forage habitat and behavior characters of three woodpecker species紅點提示最優(yōu)分支數(shù),多變量回歸樹BIS:鳥種bird species BW:黑啄木鳥black woodpeckers (Dryocopus martius); TT:三趾啄木鳥three-toed woodpeckers (Picoides tridactylus); GS:大斑啄木鳥great spotted woodpeckers (Dendrocopos major); m:雄性male; f:雌性female

與此同時,逐步多分類邏輯斯諦回歸結(jié)果提示,全部參與分析的取食生境和取食行為特征變量,都對3種啄木鳥取食生態(tài)位的分離有顯著影響(表1)。

2.2 3種啄木鳥的取食行為節(jié)律差異

取食時刻的概率密度函數(shù)提示,3種啄木鳥的取食行為節(jié)律有明顯差異(圖2)。黑啄木鳥表現(xiàn)為雙峰型,分別在清晨和黃昏出現(xiàn)一個取食活動高峰。大斑啄木鳥和三趾啄木鳥則全天活動,13:00—14:00分別達(dá)到取食活動最高峰。

表1 3種啄木鳥取食生境因子逐步多分類邏輯斯諦回歸結(jié)果

FOT: 林型forest type; SLP: 坡位 slope position; DTS: 優(yōu)勢樹種 dominant tree species; CRD:郁閉度 crown density; TRD: 樹密度 tree density; SND: 死樹密度 snag density; FTS: 取食樹種 forage tree species; HET: 樹高 height of the forage tree; DBH: 胸徑 diameter at breast height of forage tree;TSI: 樹狀態(tài) forage tree situation; FHE: 取食高度 forage height;FPO: 取食位置 forage position; DRT:鑿取方式 drill type

2.3 3種啄木鳥對取食生境特征的選擇差異

Bailey′s分析結(jié)果顯示,3種啄木鳥對林型、坡位、取食地優(yōu)勢樹種、取食樹種和取食部位的偏好有顯著的差異(表2)。大斑啄木鳥取食范圍比較廣,除明顯偏好在闊葉樹上取食、偏好在冠層活動而回避在樹基部活動外,對其他生境因子的不同水平表現(xiàn)為隨機選擇。三趾啄木鳥和黑啄木鳥的取食生境偏好比較一致,但三趾啄木鳥取食范圍更為廣泛,體現(xiàn)在對林型的選擇上,除偏好原始林外,對其他林型都表現(xiàn)為隨機選擇,而黑啄木鳥從未在人工林中被發(fā)現(xiàn)(表2)。

3種啄木鳥的取食樹高,無論在不同鳥種間還是同種鳥的不同性別間都沒發(fā)現(xiàn)顯著差異(Two-way ANOVA, 鳥種間,F2,308=1.466,P=0.232; 兩性間:F1,308=0.229,P=0.632)。而取食生境的郁閉度、樹密度、死樹密度及取食樹胸徑間則有顯著差異(圖3)。黑啄木鳥和三趾啄木鳥多活動在郁閉度相對較高的生境中(BW, 0.67±0.02; TT, 0.62±0.02; GS, 0.53±0.02),大斑啄木鳥則多活動在樹密度相對較高的生境中(BW, 39.9±1.2; TT, 37.4±1.3; GS, 43.3±1.7),三趾啄木鳥活動的生境中死樹密度最低(BW, 3.8±0.1; TT, 3.0±0.1; GS, 3.6±0.2),而大斑啄木鳥選擇的最食樹胸徑相對最大(BW, 35.8±0.7; TT, 39.8±1.0; GS, 40.7±0.9)。

表2 3種啄木鳥對取食生境特征的選擇

圖2 3種啄木鳥取食行為節(jié)律 Fig 2 Forage behavior rhythms of three woodpecker species藍(lán)色部分: 12:00前的取食活動概率blue fill: forage behavior probability before 12:00; 紅色部分: 12:00后的取食活動概率 red fill: forage behavior probability after 12:00; 兩種顏色交疊部分: 12:00前后的活動概率(紅色值和藍(lán)色值的和) overlap of blue and red fill: forage behavior probability around 12:00(sum of the value indicated by red and blue plot)

BW:black woodpeckers (Dryocopusmartius); TT:three-toed woodpeckers (Picoidestridactylus); GS:great spotted woodpeckers (Dendrocoposmajor); Ex.Rat:excepted ratio; O.N:observation numbers; LL:lower limit; UL:upper limit; SL:selectivity; +:偏好選擇 (observed usage is significantly higher than expected); -:避免選擇 (observed usage is significantly lower than expected)；o:隨機利用 (observed usage in proportion to its availability)

2.4 3種啄木鳥取食行為的差異

黑啄木鳥多在死樹上取食,大斑啄木鳥則多在活樹上取食,而三趾啄木鳥的取食樹則活、死樹各半(圖4)。與黑啄木鳥和三趾啄木鳥多在樹干上取食不同,大斑啄木鳥有43.7%的比例在樹枝上鑿取食物(圖4)。三趾啄木鳥多數(shù)時間都是通過扒去樹皮獲取食物,而黑啄木鳥和大斑啄木鳥則絕大多數(shù)情況下通過在樹干上鑿洞獲取食物(圖4)。

2.5 3種啄木鳥單樹取食時長的差異

3種啄木鳥的單樹取食時長存在顯著差異,黑啄木鳥和三趾啄木鳥經(jīng)常在同一株上取食超過20 min,而大斑啄木鳥則經(jīng)常變換取食樹(圖5)。

3 討論

3.1 研究方法的使用

傳統(tǒng)的研究,多采用計算生態(tài)位寬度和生態(tài)位重疊指數(shù)的方法,分析物種間的生態(tài)位分離程度[15-16],取得了很好的結(jié)果。但是,這類指數(shù)在計算過程中,實際上將各個變量進行了平均化處理,大量丟失了變量所包含的信息。采用近年來發(fā)展出的多變量回歸樹(MRT)、多分類邏輯斯諦回歸(MLR)等多變量數(shù)據(jù)分析技術(shù)(multivariate data analysis methods)[26],最大限度地利用了數(shù)據(jù)中所包含的信息,提高了識別生態(tài)位分異的敏感性。MRT和MLR的結(jié)果一致顯示,在所調(diào)查的取食生境和取食行為特征上,3種啄木鳥的取食生態(tài)位出現(xiàn)了明顯的分離(圖1,表1)。

圖3 3種啄木鳥的取食生境數(shù)量特征差異Fig.3 Differences of forage habitat quantitative characters among three woodpecker species方差分析結(jié)果 two-ways ANOVA Results: 胸徑, 物種間, F2,308=13.056, P=3.609×10-6, 兩性間, F1,308=0.552, P=0.458; 樹密度, 物種間, F2,308=3.781, P=0.024, 兩性間, F1,308=1.196, P=0.275; 死樹密度, 物種間, F2,308=3.588, P=0.029, 兩性間, F1,308=0.418, P=0.519; 胸徑, 物種間, F2,308=6.738, P=0.001, 兩性間, F1,308=0.447, P=0.504

圖4 3種啄木鳥的取食行為差異Fig.4 Differences of forage behavior characters among three woodpecker species

圖5 3種啄木鳥的單株樹上取食消耗時間 Fig.5 Differences of forage duration per tree among three woodpecker species方差分析結(jié)果two-ways ANOVA Results: 物種間, F2,308=190.274, P<2×10-16; 兩性間, F1,308=0.004, P=0.950

需要指出的是,多變量數(shù)據(jù)分析技術(shù)與傳統(tǒng)的統(tǒng)計檢驗方法在方法論上有很大的差別,兩類方法有時會出現(xiàn)表面上相反的結(jié)果。比如本研究中,表1顯示取食樹高在區(qū)別3種啄木鳥有著顯著的作用,但two-way ANOVA分析的結(jié)果顯示,3種啄木鳥的取食樹高沒有顯著差別。出現(xiàn)這種矛盾的原因在于,黑啄木鳥和三趾啄木鳥多在原始云、冷杉林中活動(表2),且多在云、冷杉樹上活動,這些樹木是取食生境中的最高樹。而大斑啄木鳥雖然可以活動在不同生境中,但選擇在胸徑較大的樹上取食(圖2,圖3),而這些樹同樣是取食生境的最高樹,3種啄木鳥取食樹也因此沒有顯著的高度差別。但是,這些樹出現(xiàn)在不同的坡位、不同的林型中,這一點被MLR方法識別了出來,用于區(qū)別不同的啄木鳥。同樣地,進一步的數(shù)據(jù)分析也沒有發(fā)現(xiàn)圖1中所體現(xiàn)的兩性間的差異,3種啄木鳥兩性間在取食生境和取食行為上沒有顯著差異(圖2—圖5)。

3.2 取食活動節(jié)律的差異

3種啄木鳥的體形差別很大,黑啄木鳥最大,體重可達(dá)350 g,而三趾啄木鳥和大斑啄木鳥的體重通常不足黑啄木鳥的四分之一。體重的差別,導(dǎo)致后兩種啄木鳥冬季比黑啄木鳥要消耗相對更多的能量。正因為如此,黑啄木鳥多在日出后和黃昏前取食,中午則很少取食和活動(圖2),而三趾啄木鳥和大斑啄木鳥則全天取食(圖2)。這與胡加付等關(guān)于大斑啄木鳥的研究是一致的[30],但三趾啄木鳥和黑啄木鳥尚無相關(guān)的研究報道。

3.3 3種啄木鳥取食生態(tài)位的差異

與高瑋等的研究結(jié)論相一致[15-16],同域分布的啄木鳥對取食生境的選擇和取食行為特征上,存在著明顯的差異(表1,圖1)。

黑啄木鳥和三趾啄木鳥的取食生境很相近,都偏好活動于原始林中(表2),偏好于在云、冷杉林中取食(表2)。這些林地多位于谷地(表2),這樣的生境中死樹的密度也相對較高(圖3)。由于優(yōu)勢樹種是云、冷杉,這兩種啄木鳥多在云、冷杉樹的樹干上取食(表2)。二者不同的是,除了活動時間相異外,黑啄木鳥的喙粗大強直,多通過在樹干或倒木上鑿?fù)谏羁?控取樹干深處的昆蟲幼蟲,而三趾啄木鳥喙幼弱,只能扒取樹皮下的昆蟲(圖4)。與此相適應(yīng),很可能是因為死樹的樹干較軟,更容易鑿?fù)赱31],且含有更多食物,黑啄木鳥多在死樹上取食,而三趾啄木鳥取食樹則死活參半 (圖4)。也正因為需要開挖很大的鑿洞,黑啄木鳥在同一棵樹上花費的時間很長(圖5)。附加的調(diào)查顯示,同一只黑啄木鳥會連續(xù)幾天在同一棵樹上取食,直至將那棵樹鑿得千瘡百孔(另文報道)。此外,三趾啄木鳥利用的生境也較黑啄木鳥稍廣泛(圖3,圖4),這很可能跟三趾啄木鳥僅能扒取樹皮下的昆蟲,食物資源更為緊張有關(guān),更廣泛的取食生境能夠提供更多的食物。

與已有的研究相一致,大斑啄木鳥是生境利用泛化者[32],能夠在不同的環(huán)境中取食(表2,圖3,圖4),因此可以獲得更為廣泛的食物來源[7,33],這很可能是大斑啄木鳥遇見率最高的原因[2,34-35]。3種啄木鳥中,大斑啄木鳥的取食生境郁閉度最低、樹密度最高,而取食樹胸徑最大(圖3),這個結(jié)果看似矛盾實則不然。出現(xiàn)這樣的結(jié)果,正是因為大斑啄木鳥可以在次生林、人工林中活動,這些林地恰恰樹木密度大但郁閉度低,處于演替早期,死樹密度低(圖3),大斑啄木鳥可以選擇在生境中更大的樹上(圖3),而且是活樹上完成取食活動(圖4),獲得更多的食物,提高取食效率。

調(diào)查中經(jīng)常能看到黑啄木鳥和三趾啄木鳥出現(xiàn)在同一樣方,但由于取食部位和取食方式的不同,從未見到二者互相驅(qū)離的現(xiàn)象。3種啄木鳥取食生態(tài)位的分異,無異減輕了彼此之間的競爭,使它們能夠更有效地利用有限的食物資源,從而實現(xiàn)同類物種的同域共存[2, 7]。

縱觀有關(guān)啄木鳥同域共存的研究,大斑啄木鳥是最常見的研究對象[2, 7,33-35],這與它廣泛的分布范圍有關(guān),三趾啄木鳥的研究很少[18],黑啄木鳥幾乎沒有。不僅有關(guān)啄木鳥物種共存的研究不多,有關(guān)啄木鳥的研究整體都很匱乏。根據(jù)檢索,目前有關(guān)啄木鳥的文獻(xiàn)不超過700篇,這不僅與254種鳥種的數(shù)量不相稱,更與啄木鳥在森林生態(tài)系統(tǒng)中的地位不相稱,啄木鳥的生態(tài)學(xué)研究有待深入。