劉祉辛 孫億敬 李姣愛 上官燕 孫旭武

摘 要： 硫酸鹽同化是原核生物、真菌和光合生物將無機(jī)硫酸鹽轉(zhuǎn)化為硫化物的途徑，硫酸鹽被進(jìn)一步整合到氨基酸的碳骨架中形成半胱氨酸或同型半胱氨酸.硫酸鹽是植物可利用的主要無機(jī)硫形式，其能被特定的硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白吸收并轉(zhuǎn)運(yùn)到質(zhì)體，特別是葉綠體中，被還原并同化為半胱氨酸.硫酸鹽的代謝受需求驅(qū)動(dòng)且被高度調(diào)控.然而，在不同生物中硫酸鹽的代謝調(diào)控的分子機(jī)制是不同的.綜述了高等植物硫酸鹽吸收和代謝調(diào)控的分子機(jī)制，初步討論了硫酸鹽代謝調(diào)控的分子機(jī)制中存在的問題及其潛在的研究策略.

關(guān)鍵詞： 高等植物; 硫酸鹽; 吸收; 代謝; 調(diào)控

中圖分類號： Q 756? 文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A? 文章編號： 10005137（2019）04046009

Abstract： Sulfate assimilation is a pathway used by prokaryotes，fungi and photosynthetic organisms to convert inorganic sulfate to sulfide，which is further incorporated into carbon skeletons of amino acids to form cysteine or homocysteine.Sulfate，the major form of inorganic sulfur utilized by plants，is absorbed and transported by specific sulfate transporters into plastids，especially chloroplasts，where it is reduced and assimilated into cysteine.The metabolic pathway is highly regulated in a demanddriven manner.However，this regulation is not necessarily identical in various biological groups.The molecular mechanisms of sulfate uptake and metabolism regulation in higher plants were reviewed here，the issues and potential research strategies on the molecular mechanisms of sulfate metabolism regulation were preliminarily discussed as well.

Key words： higher plant; sulfate; uptake; metabolism; regulation

0 引 言

硫在自然界中以不同的氧化態(tài)、無機(jī)、有機(jī)和生物有機(jī)形式存在.對于生物體，硫是許多功能所需的重要元素.它在氨基酸、多肽和蛋白質(zhì)、鐵硫簇、硫辛酸和其他輔因子中以還原形式存在，在磺酸基修飾蛋白質(zhì)、多糖、脂質(zhì)中以氧化形式存在.此外，還原的硫化合物如硫化氫可用作電子供體，用于大量不同類型的細(xì)菌和古菌，包括紫色和綠色硫細(xì)菌的化學(xué)營養(yǎng)或光自養(yǎng)生長.相比之下，氧化硫化合物如硫酸鹽可作為呼吸中的末端電子受體發(fā)揮作用，以支持硫酸鹽還原菌的生長.植物、酵母和大多數(shù)原核生物通過將無機(jī)硫酸鹽還原成硫化物來滿足其對還原硫的需求，然后將其結(jié)合到有機(jī)化合物中.硫?qū)χ参锷L至關(guān)重要，硫在植物體內(nèi)參與了許多生物過程，包括抗病性，2種含硫氨基酸的生物合成，對活性氧、異生素和重金屬的解毒作用等[1-5].

1 植物硫代謝

高等植物硫酸鹽代謝主要發(fā)生在質(zhì)體，特別是葉綠體中[4].KOPRIVOVA等[6]結(jié)合生化和分子生物學(xué)方法已經(jīng)揭示了腺苷5′磷酸硫酸還原酶是硫代謝途徑的關(guān)鍵酶.結(jié)合轉(zhuǎn)錄組和代謝組的分析結(jié)果使人們認(rèn)識到細(xì)胞受硫饑餓影響的過程，以及其在農(nóng)業(yè)中產(chǎn)生的嚴(yán)重問題.此外，關(guān)于硫酸鹽吸收和同化調(diào)控的分子機(jī)制的報(bào)道增進(jìn)了人們對硫代謝途徑的了解.這些新的發(fā)展得益于對模式植物擬南芥的研究.然而，越來越多的研究表明：并非所有與硫代謝有關(guān)的生物學(xué)問題都可以在擬南芥中得到解決，并且在擬南芥上獲得的知識也并非都可以適用于其他物種.

硫酸鹽通過硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)子吸收并在整個(gè)細(xì)胞和植物中分布.植物和藻類中有多種具有不同性質(zhì)和功能的硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白[7]（表1）.典型的硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白通常是有pH依賴性的H+/SO2-4的共轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，其含有10～12個(gè)跨膜螺旋，隨后是sulfate transporter and antisigma antagonist（STAS）結(jié)構(gòu)域[8].擬南芥具有12個(gè)硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因，根據(jù)序列相似性和功能可以劃分為5組.所有這些基因與最初鑒定的cDNA克隆highaffinity sulfate transporter 1（SHST1）具有顯著的序列相似性[8].第1組編碼高親和力的硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白負(fù)責(zé)吸收土壤溶液中的硫酸根進(jìn)入根細(xì)胞[9].第2組編碼低親和力轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白是植物體內(nèi)硫酸鹽移動(dòng)轉(zhuǎn)運(yùn)所必需的，它們位于根和葉的木質(zhì)部薄壁組織和韌皮部細(xì)胞中[10].第4組轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白定位于液泡膜中并負(fù)責(zé)液泡中的硫酸鹽流出[11].目前對第3和第5組的硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的功能所知甚少，有限的信息表明：sulfate transporters 3;5（SULTR3;5）提高了擬南芥中根-莖硫酸鹽的易位速率[12].出人意料的是，第3組硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白被發(fā)現(xiàn)參與了豆科結(jié)核固氮[13].雖然大部分硫酸鹽代謝是發(fā)生在葉綠體中的，至今關(guān)于定位在葉綠體的硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)子的報(bào)道卻較少[4]，CAO等[14]研究發(fā)現(xiàn)SULTR3;1位于葉綠體中，通過SULTR3;1GFP定位分析、蛋白質(zhì)印跡分析、蛋白質(zhì)輸入以及比較分析敲除突變體，對基因互補(bǔ)的轉(zhuǎn)基因植物和野生型植物葉綠體中硫酸鹽吸收的分析表明：SULTR3;1的突變體的葉綠體中硫酸鹽的攝取率顯著降低了.通過在sultr3;1突變體中過表達(dá)野生型SULTR3;1蛋白進(jìn)一步證實(shí)了SULTR3;1是負(fù)責(zé)轉(zhuǎn)運(yùn)硫酸鹽到葉綠體中的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白之一.

細(xì)胞內(nèi)的硫酸鹽進(jìn)一步代謝成各種初級和次級代謝產(chǎn)物.為了同化為半胱氨酸，硫酸鹽必須被運(yùn)輸?shù)劫|(zhì)體中并在三磷酸腺苷（ATP）硫酸化酶（ATP sulfurylase，ATPS）催化的反應(yīng)中通過腺苷酸化成腺苷5′磷酸硫酸（adenosine 5′phosphosulfate，APS）.APS被APS還原酶（APS reductase，APR）還原成亞硫酸鹽.亞鐵硫化物被鐵氧還蛋白依賴性亞硫酸還原酶（sulfite reductase，SiR）進(jìn)一步還原為硫化物，其通過O-乙酰絲氨酸（巰基）裂合酶（Oacetylserine （thiol）lyase，OASTL）摻入到O-乙酰絲氨酸（Oacetylserine，OAS）的氨基酸骨架中以形成半胱氨酸.OAS是通過絲氨酸乙酰轉(zhuǎn)移酶（serine acetyltransferase，SAT）催化乙酰輔酶A來乙?；z氨酸而合成的[1].SAT和OASTL形成半胱氨酸合酶的多酶復(fù)合物[15].半胱氨酸可以直接摻入蛋白質(zhì)或肽中，例如谷胱甘肽（glutathione，GSH）.GSH是最豐富的低分子量巰基，在植物脅迫防御、氧化還原調(diào)節(jié)，硫儲(chǔ)存和運(yùn)輸中扮演了重要的角色.此外，半胱氨酸也可以被進(jìn)一步代謝并作為硫的還原供體用于合成甲硫氨酸、鐵硫中心、各種輔酶和次級代謝產(chǎn)物.硫酸鹽同化途徑的一個(gè)中間體亞硫酸鹽可以被代謝成為葉綠體膜的主要組分——硫脂[16].雖然硫酸鹽的還原僅發(fā)生在質(zhì)體中，半胱氨酸則可以在所有3個(gè)能夠進(jìn)行蛋白質(zhì)合成的區(qū)域（質(zhì)體、線粒體和胞質(zhì)溶膠）中合成[1]（圖1）.

然而，硫也存在于氧化態(tài)的植物代謝物中，作為磺基來修飾碳水化合物、蛋白質(zhì)和許多天然產(chǎn)物.很大一部分已知的硫酸化代謝物在生物防御和非生物脅迫的植物防御中發(fā)揮著重要的作用.其中一個(gè)很好的例子是芥子油苷，它參與了防御草食動(dòng)物和病原體[17]，也影響著十字花科蔬菜的味道和風(fēng)味，其部分降解產(chǎn)物異硫氰酸酯具有抗癌活性[18].另一大類硫酸化合物是硫酸化黃酮類化合物[19]，用于對活性氧的解毒和對植物生長的調(diào)節(jié)[20].硫酸化合物可以直接參與植物對病原體的防御，如茉莉酸（jasmonic acid，JA）的硫酸化衍生物[21]或硫酸化β1，3葡聚糖[22].磺基（即硫酸化）的轉(zhuǎn)移由磺基轉(zhuǎn)移酶（sulfotransferases，SOT）催化[23].SOT反應(yīng)需要3′磷酸腺苷5′磷酸硫酸酯（3′phosphoadenosyl 5′phosphosulfate，PAPS）作為硫酸鹽供體，具有游離羥基的化合物作為受體.由于硫酸鹽基團(tuán)的生物受體的結(jié)構(gòu)多樣性，在高等真核生物中發(fā)現(xiàn)了多種同種型的SOT[23].PAPS由APS激酶磷酸化APS合成.因此APS可以從質(zhì)體中的初級硫酸鹽同化途徑中撤出.此外，在細(xì)胞溶質(zhì)中似乎有一條硫酸化PAPS合成途徑，因?yàn)樵谫|(zhì)體和細(xì)胞質(zhì)中均存在ATPS和APS激酶活性，而APR和SiR是嚴(yán)格限制在質(zhì)體中的[1].

ATPS由多基因家族編碼，其活性在植物的細(xì)胞質(zhì)和葉綠體中均可以被檢測到.在細(xì)胞溶質(zhì)和質(zhì)體中都可以找到APS激酶（APS kinase，APK）[1].然而由APR催化的APS的還原僅在質(zhì)體中發(fā)生[24].質(zhì)體和細(xì)胞質(zhì)中的ATPS活性以不同方式為下游通路提供APS，并且它們的作用可以根據(jù)亞細(xì)胞定位而變化.在擬南芥基因組中存在4個(gè)ATPS基因（ATPS1，-2，-3和-4）[25].4種ATPS的蛋白質(zhì)編碼區(qū)全部具有N末端前導(dǎo)序列，其具有質(zhì)體靶向轉(zhuǎn)運(yùn)肽的特征，隨后是ATPS催化結(jié)構(gòu)域.盡管在所有4種ATPS中都存在轉(zhuǎn)運(yùn)肽，但在擬南芥葉片的葉綠體和細(xì)胞質(zhì)中均可檢測到ATPS活性[24].盡管基于預(yù)測替代性翻譯起始分析表明：ATPS2可編碼2種同種型（即質(zhì)體和胞質(zhì)定位）的ATPS[26]，其胞質(zhì)ATPS的身份仍然存有爭議[25].最近BOHRER等[27]研究發(fā)現(xiàn)：ATPS2可以被翻譯成2種不同的異構(gòu)體，這2種異構(gòu)體在擬南芥中可以雙重定位于質(zhì)體和細(xì)胞質(zhì)中.

2 植物硫代謝的生化調(diào)控機(jī)理

硫酸鹽同化作用受復(fù)雜的信號網(wǎng)絡(luò)調(diào)控.最重要的信號分子是半胱氨酸前體（OAS）.OAS是半胱氨酸合成的限制性因素，可以誘導(dǎo)APR活性和Lemna minor硫醇的合成速率.在擬南芥中，OAS可以誘導(dǎo)所有參與硫酸鹽同化基因的mRNA積累，并能顯著增加硫酸鹽同化的水平[6].OAS也能對半胱氨酸合成酶復(fù)合物造成強(qiáng)烈影響，OAS濃度的增加會(huì)導(dǎo)致復(fù)合物解離和SAT失活.由于OAS會(huì)在缺硫期間積累，并且會(huì)對半胱氨酸合酶和硫酸鹽同化基因的表達(dá)產(chǎn)生影響，其被認(rèn)為是植物硫狀態(tài)的介質(zhì)[15].轉(zhuǎn)錄組分析進(jìn)一步暗示OAS可以作為調(diào)節(jié)因子影響基因的表達(dá)[28].此外，代謝物與基因網(wǎng)絡(luò)的分析揭示了幾個(gè)硫酸鹽同化基因如ATPS3，APR2和APR3，SULTR1;1，SULTR1;2和SULTR2;1的表達(dá)與OAS水平密切相關(guān)[29].相反，由硫缺陷調(diào)控的其他基因如SiR，APS激酶或第3組硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的轉(zhuǎn)錄水平與OAS無關(guān)，表明OAS不是硫缺陷的唯一傳感器[29].由此可見，OAS是調(diào)節(jié)植物硫穩(wěn)態(tài)的重要參與者，但其確切的分子功能和調(diào)節(jié)途徑的其他組成部分尚未明確.此外，研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)減少硫化氫、半胱氨酸或谷胱甘肽時(shí)也會(huì)引發(fā)硫酸鹽吸收和同化活性的強(qiáng)烈下降.在擬南芥根培養(yǎng)物中，通過補(bǔ)充半胱氨酸或GSH可降低APR活性和轉(zhuǎn)錄水平[30].通過L-丁硫氨酸（一種γ-ECS的抑制劑）阻斷GSH合成減輕了對APR的阻遏，表明GSH有可能為信號分子[30].

最近的研究結(jié)果顯示：植物激素對硫營養(yǎng)的調(diào)節(jié)非常重要[31].OHKAMA等[31]的研究表明玉米素處理可以導(dǎo)致APR和低親和性硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白mRNA的加速積累.相反，細(xì)胞分裂素會(huì)抑制擬南芥根系的高親和力硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的表達(dá)和硫酸鹽的吸收能力.生長素（indole3acetic acid，IAA）也可能參與了硫吸收的調(diào)節(jié)，缺硫會(huì)誘導(dǎo)參與IAA合成的NIT3腈水解酶基因的表達(dá).從擬南芥SULTR1;2啟動(dòng)子中鑒定出的負(fù)責(zé)硫饑餓反應(yīng)的順式作用元件含有生長素應(yīng)答因子（auxin response factor，ARF）結(jié)合序列.雖然JA不影響硫響應(yīng)啟動(dòng)子元件的表達(dá)[31]，但其可能參與對硫酸鹽同化的調(diào)節(jié).使用甲基茉莉酮酸酯處理擬南芥會(huì)導(dǎo)致參與硫酸鹽同化和GSH合成的許多基因的mRNA水平快速但短暫的增加，但并不影響硫代謝物水平.雖然硫饑餓能誘導(dǎo)JA生物合成的基因表達(dá)，但是JA并不參與調(diào)控硫營養(yǎng)[28].JA誘導(dǎo)硫酸鹽同化可能有其更重要的意義，因?yàn)镴A參與的脅迫信號途徑和含硫化合物在植物脅迫防御中都發(fā)揮了重要作用.有趣的是，經(jīng)脫落酸（abscisic acid，ABA）和水楊酸（salicylic acid，SA）處理的植物中的GSH水平有所增加.ABA在對環(huán)境脅迫的適應(yīng)性反應(yīng)中發(fā)揮著重要作用，并導(dǎo)致活性氧增加.因此不清楚GSH合成是由ABA自身調(diào)節(jié)還是由ABA處理產(chǎn)生的氧化脅迫所調(diào)節(jié)的.由于ABA誘導(dǎo)胞質(zhì)OASTL的mRNA積累[32]，暗示ABA可能對硫代謝的控制具有更深遠(yuǎn)的作用.SA在防御病原體的植物防御中起核心作用.用SA處理煙葉以及用煙草花葉病毒感染，能在接種處而非在全葉片中誘導(dǎo)GSH含量的增加[33].另外，用生物活性SA類似物2，6-二氯異煙酸進(jìn)行處理也可增加GSH的水平[34].

3 硫代謝的轉(zhuǎn)錄調(diào)控

目前人們對于硫酸鹽同化調(diào)控的分子機(jī)制知之甚少.除了SERAT3，1，ATPS4和APK2[35]之外，sulfur limitation1 （SLIM1）也是調(diào)節(jié)硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白對硫饑餓反應(yīng)的因子之一，但其似乎不影響硫酸鹽同化基因的表達(dá).然而，ATPS4轉(zhuǎn)錄可能間接受SLIM1的調(diào)控.ATPS4是miR395的靶基因，SLIM1可依賴性地誘導(dǎo)miR395.另一方面，在Col0和slim1突變體[35]中，所有3種APR同種型基因的mRNA都被硫饑餓強(qiáng)烈地上調(diào)了.硫饑餓會(huì)影響許多轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)水平，盡管這些轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)的改變會(huì)導(dǎo)致硫醇水平的變化，但這些因子并不直接調(diào)節(jié)硫醇的代謝反應(yīng)[36].

不同于對硫酸鹽的同化過程的調(diào)控，細(xì)胞內(nèi)含硫化合物硫代葡萄糖苷的生物合成受復(fù)雜的轉(zhuǎn)錄因子網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控[37].目前研究最多的轉(zhuǎn)錄因子屬于R2R3MYB家族的2個(gè)組[37]：第1組特異性地參與脂肪族硫代葡萄糖苷合成的控制，包括MYB28，MYB76和MYB29[37];第2組包括MYB51，MY122和MYB34，影響吲哚硫代葡萄糖苷的合成[38].通過基因過表達(dá)，RNAi或TDNA插入等措施改變這些轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)，引起硫代葡萄糖苷生物合成基因的轉(zhuǎn)錄水平以及硫代葡萄糖苷水平的改變[37].除了MYB因子之外，硫代葡萄糖苷合成也受草食動(dòng)物和茉莉酸甲酯誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄因子OBP2[39]和鈣調(diào)蛋白結(jié)合蛋白IQDOMAIN 1（IQD1）的調(diào)控.響應(yīng)硫限制的信號途徑，包括MYB因子表達(dá)等都受SLIM1的調(diào)節(jié)[35].APS激酶表達(dá)水平的降低會(huì)導(dǎo)致硫代葡萄糖苷水平的降低和硫代葡萄糖苷生物合成基因的上調(diào)，表明可能可以通過這些MYB因子共同調(diào)節(jié)初級硫酸鹽同化基因的表達(dá).

4 硫代謝的轉(zhuǎn)錄后調(diào)控

有關(guān)APR和ATPS調(diào)節(jié)的大量研究表明它們在mRNA水平、蛋白質(zhì)積累和酶活性之間存在良好的相關(guān)性[6]，其調(diào)控主要發(fā)生在轉(zhuǎn)錄水平上.另一方面，盡管在轉(zhuǎn)錄水平上也發(fā)生了調(diào)節(jié)，SAT和OASTL的半胱氨酸合成及活性受半胱氨酸合成酶多酶復(fù)合物中蛋白質(zhì)-蛋白質(zhì)相互作用的調(diào)節(jié)更強(qiáng)烈.SAT通過與OASTL相關(guān)聯(lián)而被強(qiáng)烈地激活，然而，OASTL僅在復(fù)合體中具有調(diào)節(jié)作用.兩種酶的相互作用受OAS濃度的強(qiáng)烈影響，OAS導(dǎo)致復(fù)合物的解離，而硫化物則以相反的方式起作用并強(qiáng)化結(jié)合.然而，SAT也受到半胱氨酸的反饋抑制.有趣的是，單個(gè)SAT亞型對半胱氨酸的敏感性顯著不同.例如，在擬南芥中，胞質(zhì)中的SAT受半胱氨酸的抑制，而在豌豆中SAT是質(zhì)體形式的[40].

擬南芥基因組分析表明：硫酸鹽同化的兩個(gè)組分，低親和力硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白SULTR2;1和ATPS是miR395[41]的靶基因，編碼同種型ATPS的ATPS1和ATPS4，以及SULTR2;1的mRNA可以被miR395所降解[41].硫酸鹽饑餓強(qiáng)烈誘導(dǎo)miR395的積累.響應(yīng)硫酸鹽饑餓，在甘藍(lán)型油菜植物的韌皮部發(fā)現(xiàn)了更高水平的miR395[42].最近，對全部6個(gè)miR395基因及其靶標(biāo)的系統(tǒng)分析揭示ATPS1，ATPS4和SULTR2;1是葉子和根部中的miRNA的靶標(biāo)，而在葉子中約50%的ATPS3被降解[43].miR395d和miR395f在高硫酸鹽和低硫酸鹽條件下表達(dá)都非常弱，但其他4個(gè)miR395家族成員的表達(dá)強(qiáng)烈地受硫酸鹽缺陷所誘導(dǎo).miR395a和miR395b在缺硫酸鹽的情況下在根中表達(dá)量最高，而miR395c和miR395e在缺硫酸鹽培養(yǎng)基[43]中生長的幼苗的根和葉中均強(qiáng)烈上調(diào).硫酸鹽饑餓通過SLIM1誘導(dǎo)miR395的積累[43].在硫饑餓植物的根中，盡管miR395的積累水平增加了，SULTR2;1的轉(zhuǎn)錄水平實(shí)際上也增加了.對比分析miR395和SULTR2;1的組織特異性表達(dá)表明miR395的作用可能是將SULTR2;1限制在木質(zhì)部細(xì)胞中[43].LIANG等[44]的研究表明：miR395負(fù)責(zé)葉片中硫酸鹽的積累，以及從老葉向幼葉的轉(zhuǎn)運(yùn)，并且表明SULTR2;1，ATPS1和ATPS4在這一過程中扮演了關(guān)鍵的角色.然而，關(guān)于miR395調(diào)控對ATPS的影響，對其酶活性和下游整個(gè)硫酸鹽同化的影響，特別是流經(jīng)途徑的通量的了解甚少.盡管對細(xì)胞質(zhì)中ATPS異構(gòu)體的研究還很少，但是這一點(diǎn)是很重要的，因?yàn)锳TPS可以定位于質(zhì)體和胞質(zhì)中[45].響應(yīng)硫酸鹽饑餓，雖然miR395靶基因ATPS4的mRNA水平強(qiáng)烈地下調(diào)了，但是總的ATPS活性僅受到了中等影響.miR395與SLIM1轉(zhuǎn)錄因子一起維持ATP硫酸化酶轉(zhuǎn)錄的最佳水平，以使硫酸鹽缺陷植物中通過硫酸鹽同化途徑的通量增加.ATPS單獨(dú)表達(dá)影響硫酸鹽的易位和通量.SULTR2;1在硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)至芽的過程中發(fā)揮著重要作用.因此，miR395是控制植物硫酸鹽同化作用的調(diào)節(jié)通路的一個(gè)組成部分，具有復(fù)雜的作用機(jī)制[45].進(jìn)一步分析基因表達(dá)水平和不同組織中的硫酸鹽代謝活性發(fā)現(xiàn)：miR395和SLIM1對硫酸鹽的吸收和代謝的調(diào)控依賴于葉片中硫的狀態(tài).當(dāng)葉片中發(fā)生硫饑餓時(shí)，低硫信號誘導(dǎo)SLIM1，miR395和ATPS的表達(dá)，進(jìn)而減少了葉片細(xì)胞內(nèi)硫酸鹽的還原同化.在根部，SULTR2;1參與調(diào)節(jié)硫酸鹽向木質(zhì)部薄壁細(xì)胞的遷移，miR395抑制SULTR2;1的水平，使得更多的硫酸鹽轉(zhuǎn)移到葉片，同時(shí)抑制了硫酸鹽在根部組織中的還原.相反，當(dāng)葉片中硫酸鹽過高時(shí)將抑制miR395與SLIM1的表達(dá)，此時(shí)更多的硫酸鹽被高水平的ATPS所還原同化.在根部，較高水平的SULTR2;1促使更多的硫酸鹽向根的木質(zhì)部薄壁細(xì)胞遷移，同時(shí)更多的硫酸鹽在根部被ATPS所還原[45]（圖2）.

由圖2可知，植物在正常硫酸鹽（SO2-4）供應(yīng)下，SLIM1和miR395維持ATPS1和ATPS4轉(zhuǎn)錄物的水平，以將硫酸鹽同化成有機(jī)硫化合物（Sred）.當(dāng)硫酸鹽供應(yīng)受限制時(shí)激活SLIM1，其直接誘導(dǎo)根硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白SULTR2;1的表達(dá)來增加硫酸鹽的吸收.SLIM1誘導(dǎo)miR395的積累，其限制木質(zhì)部SULTR2;1的表達(dá)，從而增強(qiáng)硫酸鹽向植株地上部分的轉(zhuǎn)運(yùn)，同時(shí)抑制硫酸鹽在根部的韌皮部中的運(yùn)輸.miR395抑制ATPS4的轉(zhuǎn)錄物水平，并與SLIM1一起調(diào)節(jié)ATPS的表達(dá)使得通過SLIM1獨(dú)立誘導(dǎo)APR實(shí)現(xiàn)的硫酸鹽同化通量增加.

miR395和SLIM1能相互配合，能精細(xì)調(diào)控當(dāng)植物在不同的硫酸鹽供應(yīng)條件下，其根部和地上部組織對硫酸鹽的吸收、運(yùn)輸和代謝，確保植物地上部分在土壤低硫條件下得到足量的硫酸鹽;而當(dāng)植物處于過度硫酸鹽環(huán)境時(shí)，避免地上部分遭受過度的硫酸鹽所引發(fā)的氧化脅迫.在這個(gè)調(diào)控過程中，根系的儲(chǔ)硫和轉(zhuǎn)移硫的能力將強(qiáng)烈地影響地上部分硫酸鹽的恰當(dāng)供給.將來，圍繞硫酸鹽對植物根系的結(jié)構(gòu)和發(fā)育的調(diào)控的研究將有助于加深對植物硫代謝的調(diào)控機(jī)理的理解.

5 前景展望

為了確保植物對硫代謝的快速和精確的調(diào)節(jié)，必須調(diào)節(jié)硫酸鹽的吸收和同化.事實(shí)上，硫酸鹽的可利用性或推測的分子信號的大規(guī)模改變對硫酸鹽的吸收和同化具有相同的影響.因此，對硫酸鹽的限制增加了硫酸鹽向根部的轉(zhuǎn)運(yùn)以及硫酸鹽同化關(guān)鍵酶APR的活性.相應(yīng)地，當(dāng)硫酸鹽水平增加時(shí)，這些參與硫代謝的組分的活化狀態(tài)都會(huì)下調(diào).然而，這種協(xié)調(diào)遠(yuǎn)遠(yuǎn)超出了代謝途徑中間體對硫酸鹽代謝的調(diào)節(jié).雖然硫酸鹽攝取很大程度上受SLIM1的作用控制，但該因子在APR的調(diào)節(jié)中沒有作用[35].細(xì)胞分裂素以相反的方式影響硫酸鹽的吸收和APR調(diào)節(jié);而當(dāng)硫酸鹽的吸收被抑制時(shí)，APR實(shí)際上被誘導(dǎo)[46].此外，由脅迫引起的APR調(diào)節(jié)似乎遠(yuǎn)比在相同條件下調(diào)節(jié)硫酸鹽攝取復(fù)雜得多.因此，植物進(jìn)化出不同的方式和機(jī)制來實(shí)現(xiàn)對硫酸鹽代謝的嚴(yán)格控制，其中一些取決于硫酸鹽吸收和同化的協(xié)調(diào)性，一些取決于通路的單一組分[47].這對未來剖析這些分子機(jī)制是一個(gè)巨大的挑戰(zhàn).

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（責(zé)任編輯：顧浩然）