周永姣,王滿堂,王釗穎,朱國潔,孫 俊,鐘全林,3,程棟梁,3,*

1 福建師范大學(xué)福建省植物生理生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,福州 350007

2 棗莊學(xué)院城市與建筑工程學(xué)院,棗莊 277160

3 福建師范大學(xué)地理研究所,福州 350007

細(xì)根通常是指直徑小于2 mm的根[1],由不同形態(tài)和功能的多個(gè)分支結(jié)構(gòu)的遠(yuǎn)端根組成[2]。細(xì)根是植物從土壤中獲取限制營養(yǎng)物和水的主要地下器官[1,3],并且是碳轉(zhuǎn)移到土壤的主要途徑之一[4- 5]。因此,細(xì)根性狀對(duì)陸地生態(tài)系統(tǒng)功能有重要影響。

C∶N∶P化學(xué)計(jì)量側(cè)重于生態(tài)過程中化學(xué)元素的相互作用和平衡[6- 7],經(jīng)常被用于研究生態(tài)系統(tǒng)的地上和地下部分之間的反饋和關(guān)系[1,8],其中C作為植物的結(jié)構(gòu)基礎(chǔ),構(gòu)成相對(duì)穩(wěn)定的50%干植物生物量[9- 10]；N是蛋白質(zhì)的重要組成成分,在植物生產(chǎn)、光合作用和凋落物分解中起著至關(guān)重要的作用[11- 12]；P通常被認(rèn)為是限制元素,并且負(fù)責(zé)DNA和RNA的細(xì)胞結(jié)構(gòu)和組成[13]。此外,越來越多的研究把植物各器官的C、N、P含量之間的異速生長關(guān)系作為了解植物對(duì)元素的吸收、運(yùn)輸和利用過程的重要手段[14- 16],然而對(duì)基于不同根序的C、N、P異速生長關(guān)系在不同生活型樹種之間的區(qū)別還少有研究。

不同根序的植物細(xì)根具有形態(tài)、結(jié)構(gòu)和生理上的差異,用單一直徑定義細(xì)根的方法忽視了細(xì)根系統(tǒng)內(nèi)部結(jié)構(gòu)和功能上的異質(zhì)性[2]。例如：植物最遠(yuǎn)端的低級(jí)細(xì)根具有相對(duì)更短的壽命[17],更高的N、P濃度[18- 19],更大的比根長[20]和比根面積[21],更低的根組織密度[22],更快的分解速率[23]以及更高的侵染率[24]等。因此,通過分枝順序進(jìn)行基于根序的細(xì)根生理生態(tài)研究可以更好地理解根系的功能和營養(yǎng)動(dòng)態(tài)[25- 27],已成為當(dāng)前根系生態(tài)學(xué)研究的重要組成部分。

由于不同生活型物種的生活史策略具有快慢投資差別,這可能會(huì)造成養(yǎng)分重要獲取器官細(xì)根的性狀差異。而且前人有研究結(jié)論指出,相比于落葉物種,常綠物種通常具有長的葉壽命、低的比葉面積、低的光合速率和高的養(yǎng)分含量[28- 29],表明了常綠和落葉物種在地上部分采取了不同的生態(tài)策略。雖然常綠與落葉樹種地下部分的研究也有一些結(jié)論,如：Alvarez等認(rèn)為無論物種的海拔高度偏好如何,常綠針葉樹的比根長(SRL)顯著低于落葉樹種[30],許玉慶等對(duì)6個(gè)亞熱帶樹種的研究表明落葉樹種的細(xì)根分解速率要大于針葉樹種[31],Gu等對(duì)5個(gè)溫帶樹種的研究發(fā)現(xiàn),常綠針葉樹和落葉闊葉樹之間的細(xì)根壽命沒有一致的差異[32]。但是對(duì)于不同生活型樹種在基于根序的細(xì)根養(yǎng)分特征是否具有一致性還知之甚少。因此針對(duì)常綠和落葉樹種不同根序細(xì)根的差異比較研究可以進(jìn)一步了解不同生活型樹種的地下細(xì)根資源策略。

常綠闊葉林是典型的亞熱帶植被,占中國森林面積的4%[33](8.3×106hm2)。本研究在江西陽際峰國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)常綠落葉闊葉林選取了59個(gè)樹種(35個(gè)常綠樹種和24個(gè)落葉樹種)的細(xì)根,并以此探究以下三個(gè)問題：(一)、常綠與落葉樹種細(xì)根養(yǎng)分和化學(xué)計(jì)量特征是否有顯著差異以及隨根序增加的變化趨勢如何？(二)、常綠與落葉樹種細(xì)根的養(yǎng)分異速生長關(guān)系有何區(qū)別？(三)、常綠與落葉樹種的地下細(xì)根養(yǎng)分策略是否一致？

1 材料與方法

1.1 樣地概況

研究區(qū)位于江西陽際峰國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(117°11′30″—117°28′40″E,27°51′10″—28°02′20″N),地處江西省東北部、鷹潭貴溪市最南端,位于北武夷山和南武夷山交界處。該保護(hù)區(qū)具有典型的濕潤中亞熱帶季風(fēng)氣候,年平均降水量為1870至2191 mm,年平均氣溫11.4℃至18.5℃,土壤是亞熱帶山地土壤[34]。本研究樣地為常綠闊葉林(次生林),樣地平均海拔332 m,樣地林分特征如下：物種數(shù)量為119,林分密度(trees/hm2)為703.52,平均胸徑(cm)為11.77±0.10,平均樹高(m)為8.54±0.06,平均枝下高(m)為2.85±0.02,平均冠幅(m)為3.18±0.02。主要優(yōu)勢木本植物有：米櫧(Castanopsiscarlesii)、樟樹(Cinnamomumcamphora)、甜櫧(Castanopsiseyrei)、木荷(Schimasuperba)、山杜英(Elaeocarpussylvestris)、山蒼子(Litseacubeba)、栲樹(Castanopsisfargesii)等。樣地土壤養(yǎng)分特征如下：C:(72.41±3.90) mg/g,N:(5.70±0.13) mg/g,P: (0.58±0.07) mg/g。

表1 59個(gè)常綠和落葉樹種

1.2 樣地設(shè)置

1.3 細(xì)根樣品采集

在每木檢尺后,在2018年7月,共選取了59個(gè)優(yōu)勢喬木樹種(包括35個(gè)常綠樹種,24個(gè)落葉樹種),每個(gè)物種選取3株標(biāo)準(zhǔn)木,在每株標(biāo)準(zhǔn)木采用順樹干主根,確定側(cè)根,切取整個(gè)側(cè)根根系,采集足夠數(shù)量的細(xì)根,最遠(yuǎn)端根為一級(jí)根,以Pregitzer的“根序法”(根系最先端的根尖定義為1級(jí)根,2級(jí)根生長在1級(jí)根上,3級(jí)生長在2級(jí)根上,以此類推)分揀出足量的前四級(jí)活根,裝袋做好標(biāo)記,在75℃烘箱中烘干48 h以上,在實(shí)驗(yàn)室研磨后進(jìn)行養(yǎng)分測定。

1.4 細(xì)根指標(biāo)測定

細(xì)根C、N含量利用CHNOS元素分析儀(Vario ELI,Elemental Analysis,Germany)進(jìn)行測定。細(xì)根P含量采用H2SO4和HCIO4消煮后,利用連續(xù)流動(dòng)分析儀(San++,Skalar,Netherlands)進(jìn)行測定。

1.5 數(shù)據(jù)分析處理方法

首先使用Excel2007進(jìn)行簡單的數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)。其次運(yùn)用SPSS19.0對(duì)各級(jí)根序的細(xì)根均值、標(biāo)準(zhǔn)差、標(biāo)準(zhǔn)誤和變異系數(shù)進(jìn)行計(jì)算,同時(shí)使用LSD多重檢驗(yàn)分析和T檢驗(yàn)分析細(xì)根C、N、P含量及化學(xué)計(jì)量特征在不同根序間和常綠與落葉樹種間的差異是否顯著。利用OriginPro9.0軟件作圖。

細(xì)根性狀關(guān)系的研究則采用異速生長方程y=βxα進(jìn)行擬合,將該等式兩邊同時(shí)取對(duì)數(shù)使其轉(zhuǎn)化為lgy=lg+αlgx。其中y和x分別為因變量和自變量,為異速常數(shù),即線性關(guān)系的截距,α為異速指數(shù),即線性關(guān)系的斜率,當(dāng)α=1時(shí),代表因變量和自變量呈等速生長關(guān)系,α>1或α<1時(shí),兩者表現(xiàn)為異速生長關(guān)系,同時(shí),當(dāng)α>1時(shí),y的增加速度是大于x的,α<1時(shí)則相反。異速指數(shù)和異速常數(shù)的估算,采用標(biāo)準(zhǔn)化主軸估計(jì)(standardized major axis estimation, SMA)的方法[35],由R軟件中的smatr包完成[36]。通過Warton和Weber的方法對(duì)斜率進(jìn)行異質(zhì)性檢驗(yàn),且在斜率同質(zhì)時(shí)計(jì)算共同斜率[37]。

本研究中,共同斜率和截距即共同異速生長指數(shù)和常數(shù),具有共同斜率則表明不同組織或器官間的養(yǎng)分配比是一致的,然后在具有共同斜率的基礎(chǔ)上檢驗(yàn)養(yǎng)分性狀間是否具有截距上的差異。以一級(jí)和二級(jí)細(xì)根C-N關(guān)系為例,在一二級(jí)細(xì)根具有共同斜率的前提下,若兩者具有共同截距則說明一、二級(jí)細(xì)根在單位C含量下分配一致的N含量。若截距不同,說明在單位C含量下一級(jí)和二級(jí)根分配的N含量是不一致的；類似于：Sun等人[38]對(duì)中國長白山59種落葉木本植物的研究發(fā)現(xiàn)植物小枝莖生物量和葉片生物量間為等速生長關(guān)系；隨海拔的增加,異速生長常數(shù)(即截距)下降,表明單位莖生物量在高海拔只能支持較少的葉生物量。

2 結(jié)果

2.1 不同根序細(xì)根間的化學(xué)計(jì)量特征及其變異系數(shù)

由表2可知,常綠樹種細(xì)根C、N和P含量與化學(xué)計(jì)量比在不同根序中有顯著差異(P<0.05)；落葉樹種細(xì)根C和N含量與C∶N和C∶P在不同根序中有顯著差異(P<0.05),但P含量在2、3、4級(jí)根間無顯著差異,N∶P在不同根序中無顯著差異。此外,由表2和圖1可以看出,常綠和落葉樹種細(xì)根C含量隨根序增加而升高,而N和P含量隨根序增加而降低；常綠和落葉樹種細(xì)根的C∶N和C∶P隨根序增加而升高,但N∶P則無明顯變化趨勢。

圖1 常綠與落葉樹種不同根序細(xì)根養(yǎng)分含量及化學(xué)計(jì)量比

由表2可知,變異系數(shù)基于根序的變化特點(diǎn)為：常綠：C含量與N∶P無明顯變化特點(diǎn),N、P含量的變異系數(shù)從一級(jí)根到三級(jí)根逐漸增大,到第四級(jí)根降低,C∶N變異系數(shù)先增大后減小,C∶P 的變異系數(shù)則隨根序逐漸變小。落葉：除了C含量的變異系數(shù)無明顯變化特點(diǎn)之外,N和P含量、C∶N、C∶P以及N∶P都隨根序增加變異系數(shù)逐漸變大。此外,常綠和落葉樹種細(xì)根養(yǎng)分中C含量變異系數(shù)最小,P含量的變異系數(shù)最大。

表2 不同根序細(xì)根間的碳、氮、磷含量和化學(xué)計(jì)量比及其變異系數(shù)

2.2 常綠和落葉樹種細(xì)根化學(xué)計(jì)量特征比較

由上圖可知,各級(jí)根序細(xì)根C含量在常綠與落葉樹種間均無顯著差異(P>0.05),落葉樹種各級(jí)根序細(xì)根的N、P含量都顯著高于常綠樹種(P<0.05)；化學(xué)計(jì)量比的差異為：常綠樹種各級(jí)根序細(xì)根的C∶N和C∶P都顯著高于落葉樹種(P<0.05),但各級(jí)根序細(xì)根的N∶P含量在常綠與落葉樹種中均無顯著差異(P>0.05)。

2.3 常綠與落葉樹種不同根序細(xì)根養(yǎng)分異速生長關(guān)系

由表3可知,常綠樹種不同根序細(xì)根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為-11.757和32.057,落葉樹種不同根序細(xì)根間C、N養(yǎng)分的共同斜率為-5.949,無共同截距；常綠樹種不同根序細(xì)根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為-11.917和30.510,落葉樹種不同根序細(xì)根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為-10.727和28.013；常綠樹種不同根序細(xì)根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為1.012和-1.187,落葉樹種不同根序細(xì)根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為1.812和-1.893。

表3 C、N、P養(yǎng)分含量在不同根序細(xì)根間的異速生長關(guān)系

其中P值越接近于1,說明C、N、P養(yǎng)分含量不同根序之間具有共同斜率和共同截距的可能性越大

除了落葉樹種細(xì)根C、N含量在各級(jí)根序間不存在共同截距之外,常綠與落葉樹細(xì)根C與N、C與P以及N與P在不同根序之間的異速生長關(guān)系均存在共同斜率和共同截距。

常綠與落葉樹細(xì)根C、N含量的異速生長關(guān)系中,常綠樹種斜率值為-11.67,落葉樹種樹種斜率值為-6.67；對(duì)于C、P含量的異速生長關(guān)系,常綠與落葉樹種之間存在共同斜率(共同斜率為-11.07,P=0.55)；此外,N含量和P含量在常綠樹種細(xì)根中為等速關(guān)系,斜率值為0.98,但在落葉樹種中則為異速生長關(guān)系,斜率值為1.58；除了常綠樹種細(xì)根N和P含量的等速關(guān)系之外,其他的養(yǎng)分含量之間均為異速生長關(guān)系。

3 討論

3.1 不同根序細(xì)根中化學(xué)計(jì)量特征變化特點(diǎn)

有研究認(rèn)為一二級(jí)根主要負(fù)責(zé)養(yǎng)分和水分的吸收,三級(jí)及以上的根負(fù)責(zé)運(yùn)輸和儲(chǔ)存[39-40],四階和五階根中有大量次生組織,這些組織通常具有較低的生理活性,不需要高N投資[39],因此會(huì)投入更多的C用于組織構(gòu)建,這說明不同根序細(xì)根養(yǎng)分分配策略不同。本研究中常綠與落葉樹種細(xì)根C含量隨根序增加而增多,N、P含量隨根序增加而減少(表2,圖1),符合前人的觀點(diǎn),且常綠和落葉樹種細(xì)根養(yǎng)分隨根序增加的變化趨勢一致說明：隨根序增加,兩個(gè)生活型樹種的細(xì)根具有相似的養(yǎng)分變化策略。

Zhang等發(fā)現(xiàn)灌木植物各器官之間的N∶P比率沒有顯著差異,盡管這些植物組織確實(shí)發(fā)揮不同的功能,N∶P比的相對(duì)一致性可能反映灌木組織中基本生化過程具有協(xié)調(diào)性[41]。雖然不同根序細(xì)根承擔(dān)的主體功能不同,但是本研究的結(jié)果中常綠樹種細(xì)根N∶P只在一級(jí)細(xì)根和四級(jí)細(xì)根間有顯著差異(P< 0.05),而落葉樹種細(xì)根P含量和N∶P在不同根序間無顯著差異,這說明不同根序細(xì)根之間的生物化學(xué)過程也具有一定的協(xié)調(diào)性。

元素比值和變異系數(shù)等說明植物體內(nèi)各必需元素含量是否相對(duì)穩(wěn)定,元素間是否具有一定的比例組成和協(xié)調(diào)關(guān)系[42]。陳嬋等指出植物(如杉木)C含量隨季節(jié)等環(huán)境因子變化的變異較小,故植物體內(nèi)的C含量易保持在穩(wěn)定水平[14],本研究中兩個(gè)生活型樹種的細(xì)根C含量的變異系數(shù)最低(表2),也說明C屬于比較穩(wěn)定的養(yǎng)分含量。熊德成指出低級(jí)根中的N、P大部分投入到根系的生理代謝過程,生理代謝過程需要大量酶和蛋白質(zhì),以及投入到rRNA中以生產(chǎn)所需的酶和蛋白質(zhì),N和P分別是酶和rRNA的主要合成元素,因此低級(jí)根中N、P之間呈現(xiàn)出較穩(wěn)定的化學(xué)計(jì)量學(xué)關(guān)系[43],這與本研究中的低階細(xì)根具有更低N、P變異系數(shù)的結(jié)果基本一致。此外,本研究中落葉樹種的N、P養(yǎng)分含量和N∶P的變異系數(shù)隨根序增加而變大,而常綠樹種則沒有明顯變化趨勢(表2),同時(shí),本研究中落葉樹種細(xì)根N、P含量也顯著高于常綠樹種(圖1),這可能是因?yàn)槁淙~樹種快速的養(yǎng)分循環(huán)策略所導(dǎo)致落葉樹種N、P養(yǎng)分較高的變異系數(shù)。Dong等對(duì)溫帶9中蕨類植物的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn),根組織N和C∶N的變異系數(shù)均高于根組織C的變異系數(shù)[44],與本研究結(jié)果相一致,這表明蕨類植物與喬木在C、N養(yǎng)分含量穩(wěn)定性上可能具有一致性。

3.2 常綠與落葉樹種細(xì)根C、N、P含量及化學(xué)計(jì)量比差異

Augusto等人的研究認(rèn)為落葉樹種具有較高的養(yǎng)分含量(包括N,P,K,Ca,Mg等),pH,淀粉含量和比常綠樹種更高的N∶P[45]。趙文霞對(duì)亞熱帶常綠闊葉林16個(gè)常見樹種的研究結(jié)果表明常綠樹種的比葉面積和葉氮含量明顯低于落葉樹種,葉氮含量只與細(xì)根氮含量正相關(guān)[46],Reich等人也認(rèn)為常綠樹種的光合能力較弱,采取了慢生長的策略,而落葉樹種則相反[47]。本研究中落葉樹種不同根序細(xì)根高的N、P含量(圖1)表明其細(xì)根吸收能力是強(qiáng)于常綠樹種的,說明落葉樹種細(xì)根采取了相對(duì)常綠樹種更快速的生長策略。此外,本研究中的常綠樹種細(xì)根C含量與落葉樹種并無顯著差異,與?gren等人認(rèn)為的C元素作為植物的結(jié)構(gòu)性元素,具有相對(duì)穩(wěn)定性結(jié)論相一致[48]。

有研究指出,與世界其他生態(tài)系統(tǒng)相比,我國陸地生態(tài)系統(tǒng)缺磷明顯,全球森林生態(tài)系統(tǒng)植物N∶P為12.6[49]。本研究中常綠與落葉樹種不同根序細(xì)根的N∶P均高于全球森林水平(表2),且落葉樹種細(xì)根N∶P大于常綠(圖1),說明本研究中常綠和落葉樹種的細(xì)根也存在缺磷現(xiàn)象,這也符合Han等人的研究結(jié)論：中國南方的植物普遍受P限制[50]。本研究在此基礎(chǔ)上發(fā)現(xiàn)在常綠和落葉共存的生態(tài)系統(tǒng)中,落葉樹種細(xì)根相對(duì)常綠樹種來說對(duì)P的需求可能更高,這也意味著落葉樹種在亞熱帶地區(qū)更易受到缺P的影響。

此外,本研究中常綠樹種細(xì)根C∶N和C∶P都顯著高于落葉樹種(圖1),由于常綠與落葉樹種細(xì)根C含量并無顯著差異,和說明單位C成本條件下落葉樹種細(xì)根需要比常綠樹種細(xì)根更多的N、P含量,以此滿足植物快速生長的N、P需求[51],符合“生長速率假說”認(rèn)為快速增長的組織(比如細(xì)根)會(huì)展示更低的C∶P、N∶P,因?yàn)樗鼈冃枰度敫喔籔的rRNA來支持蛋白質(zhì)的合成[52-53]。

3.3 常綠與落葉樹種不同根序養(yǎng)分異速生長關(guān)系

有研究指出,植物體不同器官養(yǎng)分濃度異速生長關(guān)系中的斜率相同而截距不同是由于受到環(huán)境因素的直接影響所導(dǎo)致的[54-55]。而本研究中,落葉樹種不同根序細(xì)根的C和N之間具有共同斜率而不存在共同截距,說明不同根序細(xì)根基于單位C含量所分配的N含量是不一致的。這可能是因?yàn)槁淙~樹種更容易受到環(huán)境因素的影響。除此之外,不同根序細(xì)根養(yǎng)分之間都存在共同斜率和共同截距(表3),這也說明兩個(gè)生活型樹種細(xì)根在不同根序之間具有相似的養(yǎng)分分配策略。

由圖2可知,常綠與落葉樹種細(xì)根C含量和N含量、N含量和P含量之間均無共同斜率,兩者在C、N異速生長關(guān)系以及N、P異速生長關(guān)系中的變化速率都不一致,表明常綠與落葉樹種細(xì)根C、N和N、P養(yǎng)分策略是不同的,與前人指出常綠和落葉灌木的營養(yǎng)成分和器官間營養(yǎng)分配策略不同的結(jié)論基本一致[41]；但兩者的C和P之間具有共同斜率(圖2),說明兩者在C、P養(yǎng)分關(guān)系中的變化速率具有一致性,表明常綠與落葉樹種細(xì)根基于C含量的P含量增加速度是一致的。

圖2 常綠與落葉C、N、P養(yǎng)分異速生長關(guān)系

常綠樹種的細(xì)根N和P含量存在等速關(guān)系(圖2),說明常綠樹種細(xì)根中N含量與P含量變化速率是相同的；但落葉樹種細(xì)根N和P含量存在異速生長關(guān)系(α=1.58)(圖2),說明在落葉樹種細(xì)根中的P含量的增加速度是要大于N含量的,這可能跟落葉樹種快速的資源獲取則略相關(guān)。“生長速率假說”的內(nèi)容指出具有高代謝和生長速率的植物相對(duì)于N來說會(huì)不成比例的更多地增加P,因?yàn)閞RNA中更多地增加P的分配可以滿足快速代謝和生長過程中蛋白質(zhì)合成需求[56-57]。本研究中,相對(duì)于常綠樹種來說,落葉樹種顯著較高的P含量以及較高的N、P異速指數(shù)也支持前人的結(jié)論。

4 結(jié)論

隨根序增加,常綠與落葉樹種的細(xì)根具有相似的養(yǎng)分變化策略,N、P養(yǎng)分含量在低階細(xì)根中的變異性更小。落葉樹種細(xì)根生長受到缺P的影響大于常綠樹種。落葉樹種細(xì)根比常綠樹種更高的N、P含量和更低C∶N和C∶P以及常綠與落葉樹種細(xì)根N、P養(yǎng)分的異速生長關(guān)系差異說明落葉樹種細(xì)根更傾向于采取快速的資源獲取策略。