陳 健,劉 順,史作民,3,*,趙廣東

1 中國林業(yè)科學研究院森林生態(tài)環(huán)境與保護研究所,國家林業(yè)和草原局森林生態(tài)環(huán)境重點實驗室,北京 100091

2 四川米亞羅森林生態(tài)系統(tǒng)定位觀測研究站, 阿壩藏族羌族自治州 623100

3 南京林業(yè)大學南方現(xiàn)代林業(yè)協(xié)同創(chuàng)新中心, 南京 210037

土壤磷素有效性是森林生態(tài)系統(tǒng)磷循環(huán)的關鍵,其決定了可供植物直接或間接吸收利用的磷含量,在提高森林生產(chǎn)力和生物地球化學循環(huán)中發(fā)揮著重要作用[1]。森林生態(tài)系統(tǒng)磷循環(huán)過程主要包括磷的輸入、磷在生態(tài)系統(tǒng)中的遷移轉(zhuǎn)化以及磷的輸出[2]。森林土壤的磷主要來源于磷礦物的風化作用、生物殘體和根系分泌物等,地表徑流和大氣沉降等來源較少[3-4]。由于磷在土壤中具有溶解性低以及移動性差等特點,導致磷的輸出量通常很低。因此,森林生態(tài)系統(tǒng)中的磷循環(huán)主要是生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)土壤-植物之間的生物化學循環(huán),這一循環(huán)轉(zhuǎn)化過程主要由土壤物理、化學、生物過程以及植物自身的遺傳特性共同控制[5]。森林砍伐后森林生態(tài)系統(tǒng)磷循環(huán)受到很大影響[6-7],不同森林恢復途徑往往會引起植被[8]、土壤性質(zhì)[9]和凋落物[10]的變化,這些變化導致土壤中有機磷的礦化分解、無機磷的吸附與解吸附、沉淀與溶解等過程發(fā)生不同程度的改變,進而影響土壤磷素有效性,而土壤磷素有效性對于植物的生長至關重要[1]。因此,探究不同森林恢復途徑對土壤磷素有效性的影響對了解植被生長與生態(tài)系統(tǒng)功能發(fā)揮具有重要意義。

評價森林恢復途徑對土壤磷素有效性的影響關鍵在于土壤磷組分的分級[11],以往針對森林恢復途徑對土壤磷素有效性影響的研究主要采用Hedley等[12]提出的連續(xù)浸提法進行土壤磷組分的分級測定,但森林砍伐后采用何種恢復途徑更加有利于提高土壤磷素有效性還存在爭議。Yang等[13]的研究表明,原始林砍伐后采用人工恢復的方式更新有可能導致土壤磷組分含量的變化,且天然次生林土壤磷組分含量顯著高于人工林。熱帶雨林原始林轉(zhuǎn)化為人工林顯著降低了土壤磷組分含量,但與天然次生林土壤磷組分含量間差異不顯著[14]。Redel等[15]的研究發(fā)現(xiàn),原始林與天然次生林的NaHCO3-Pi和NaOH-Pi等土壤磷組分差異不顯著,說明采用自然更新的恢復途徑有利于保持土壤磷素有效性。不同的是,曾曉敏等[16]在中亞熱帶地區(qū)的研究表明原始林砍伐后人工促進自然更新的恢復途徑更有利于森林土壤磷的儲存、供應和土壤性質(zhì)的改善[17]。Hedley等[12]提出的土壤磷分級方法過程繁瑣、耗時長、成本高且未能充分體現(xiàn)土壤根際過程在磷礦化利用中的作用[18],并且有研究結果表明,Hedley分級法提取的磷組分與植物磷的吸收沒有顯著關系[19]。Deluca等[20]開發(fā)的土壤生物有效磷(biologically based phosphorus,BBP)分級方法有效地彌補了上述不足,該方法簡單而廉價,并且捕捉到了根際過程(例如有機酸、質(zhì)子和胞外酶的分泌)激活的磷在向植物供應磷素的潛在重要性,極大地提高了理解復雜景觀中土壤磷素狀況變化的能力。近年來基于BBP方法對土壤生物有效磷的研究已應用于森林[21-24]、濕地[25]、荒漠[26]、農(nóng)田[27-29]等生態(tài)系統(tǒng)類型,其中在森林生態(tài)系統(tǒng)中的研究主要側重于添加實驗[22-23]、不同林齡[24]和樹種豐富度[25]等對土壤生物有效磷的影響,而不同森林恢復途徑對土壤生物有效磷的影響研究尚未見報道。

位于青藏高原東南緣的川西亞高山林區(qū),不但是我國西南林區(qū)的主體,同時也是長江上游重要的水源涵養(yǎng)地和生態(tài)屏障[30]。該區(qū)在20世紀中后期經(jīng)歷了不同程度的砍伐破壞,其后進行了天然更新、人工造林、人工造林和天然更新相結合等多種恢復方式,從而形成了多種森林類型共存的景觀[31]。經(jīng)過不同恢復途徑形成的森林類型在物種組成、凋落物以及土壤性質(zhì)等方面發(fā)生了改變[32],而這種變化對土壤生物有效磷的影響尚不明晰。本文選擇川西亞高山不同恢復途徑形成的3種森林類型,旨在研究不同森林恢復途徑對土壤生物有效磷的影響,并探討不同恢復途徑下土壤生物有效磷的主要影響因素,以期為川西亞高山退化森林的適應性恢復和可持續(xù)經(jīng)營提供科學參考。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究地點位于四川米亞羅自然保護區(qū)的畢棚溝區(qū)域(102°53′—102°57′E,31°14′—31°19′N),海拔2458—4619 m,屬于青藏高原-四川盆地的過渡地帶。年平均氣溫2.7 ℃,年平均降雨量為850 mm且主要集中在生長季[33]。研究區(qū)內(nèi)主要原生森林類型為亞高山原始暗針葉林[34]。20世紀50—80年代,以冷杉(Abiessp.)為優(yōu)勢樹種的原始暗針葉林被大面積的采伐利用,之后進行了以云杉(Piceasp.)為主的人工更新,同時部分地區(qū)存在以樺木(Betulasp.)等闊葉先鋒樹種為主的天然更新[35]。天然林資源保護工程啟動后該區(qū)森林禁伐封育,現(xiàn)已形成人工林、天然次生林以及人工和天然更新共同作用形成的林分鑲嵌分布[36]。土壤為山地棕壤,石礫含量較多[37]。

1.2 樣地設置

分別選取天然更新形成的岷江冷杉(A.faxoniana)-紅樺(B.albosinensis)天然次生林(NF)、人工種植粗枝云杉(P.asperata)后經(jīng)過天然更新形成的粗枝云杉闊葉混交林(MF)和人工種植的粗枝云杉人工林(PF)作為研究對象。經(jīng)過全面踏查,在2900—3000 m海拔范圍內(nèi)選擇東南坡向、林齡約30 a的3種森林類型,各設置3塊20 m×20 m的樣地作為重復,進行樣地群落調(diào)查,記錄樣地地形因子、物種名以及樹高、胸徑等信息,詳細的林分特征和立地因子見Liu等[32]。

1.3 樣品采集與測定

1.3.1土壤樣品采集與理化性質(zhì)測定

1.3.2土壤生物有效磷測定

采用Deluca等[20]開發(fā),蔡觀等[27]優(yōu)化后的土壤生物有效磷測定方法,該方法基于植物利用土壤磷素的難易程度而開發(fā),能夠更全面地了解植物體可能采用的磷獲取策略。其簡要步驟為：分別準確稱量0.5 g過2 mm篩的新鮮土壤裝入15 mL的離心管中,依次加入0.01 mol/L 氯化鈣、0.01 mol/L 檸檬酸、0.02 EU/mL酶(濃度均為0.02 EU/mL的植酸酶、酸性磷酸酶和堿性磷酸酶混合而成)和1 mol/L鹽酸的提取液10 mL,搖勻后25 ℃恒溫振蕩(180 r/min)3 h,結束后立即離心30 min提取上清液分別用于測定氯化鈣磷(用來表征能直接被根際截留或擴散的磷酸根離子,CaCl2-P)、檸檬酸磷(用來表征能被有機酸活化而從土壤中釋放的無機磷,Citrate-P)、酶提取磷(用來表征易被土壤微生物以及植物分泌的植酸酶、酸性磷酸酶和堿性磷酸酶礦化的有機磷,Enzyme-P)和鹽酸磷(用來表征由H+活化的穩(wěn)定無機磷,HCl-P)。植酸酶在使用前利用透析袋在4 ℃環(huán)境下透析5 d以排除植酸酶本身所含磷量。最后使用孔雀石綠法[38]在多功能酶標儀(SpectraMaxi3,Molecular Devices,USA)上測定每個磷組分的濃度。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用SPSS 22.0(SPSS Inc.,Chicago,USA)進行單因素方差分析(One-way ANOVA),多重比較采用Tukey方法,利用Origin2018(OriginLab,Northampton,MA,USA)作圖。采用土壤生物有效磷組分比率來比較不同恢復途徑下植物的磷獲取策略,選用Bootstrap法求取比率的置信區(qū)間,在計算比率前對數(shù)據(jù)進行標準化[26]。在R3.6.3軟件中運行vegan包進行冗余分析(Redundancy analysis,RDA)和蒙特卡羅置換檢驗(Monte-Carlo permutation test,999次置換)以篩選不同森林恢復途徑下土壤生物有效磷的主要影響因子[39]。

2 結果與分析

2.1 土壤生物有效磷組分含量

不同森林恢復途徑對土壤生物有效磷組分影響顯著(圖1)。NF的土壤CaCl2-P含量最高,顯著高于MF和PF,并且MF與PF的土壤CaCl2-P差異不顯著。NF的土壤具有最高的Enzyme-P含量,NF和MF的土壤Enzyme-P分別比PF的土壤Enzyme-P顯著高了619.53%和432.48%。從圖1可看出,MF和PF比NF的土壤Citrate-P都低,NF比MF和PF分別高了10.19%(P>0.05)和117.82%(P<0.05)。不同于其他3種土壤生物有效磷組分,土壤HCl-P含量大小在3種森林類型中表現(xiàn)為PF>MF>NF,PF的土壤HCl-P顯著高于NF,MF與其他兩種森林類型間差異不顯著。

圖1 不同森林恢復途徑對土壤生物有效磷組分的影響

2.2 土壤生物有效磷組分比率

由表1可知,不同森林恢復途徑對川西亞高山森林土壤Citrate-P/CaCl2-P、Enzyme-P/CaCl2-P和HCl-P/CaCl2-P的比率值影響顯著(P<0.05)。PF的土壤Citrate-P/CaCl2-P比率值比MF顯著高了197.71%(P<0.05),而MF與NF土壤的Citrate-P/CaCl2-P比率值差異并不顯著(P>0.05)。PF的土壤Enzyme-P/CaCl2-P比率值比MF顯著高了261.46%(P<0.05),PF與NF土壤的Enzyme-P/CaCl2-P比率值差異并不顯著(P>0.05)。對于土壤HCl-P/CaCl2-P的比率值而言,PF比MF和NF分別顯著高了282.59%和207.19%(P<0.05)。不同恢復途徑?jīng)]有顯著改變土壤Citrate-P/Enzyme-P和HCl-P/Citrate-P比率值(P> 0.05),但PF的土壤HCl-P/Citrate-P比率值最大且高于MF和NF,MF的土壤Citrate-P/Enzyme-P比率值分別是PF和NF的1.90倍和1.91倍。不同恢復途徑并未顯著改變土壤HCl-P/Enzyme-P比率值(P>0.05),3種森林類型土壤HCl-P/Enzyme-P比率值大小排序為NF

表1 不同森林恢復途徑下土壤生物有效磷組分比率

2.3 土壤生物有效磷與速效磷的關系

3種森林恢復途徑下的土壤生物有效磷與土壤速效磷均呈現(xiàn)顯著的正相關關系(圖2)。對于MF而言,土壤速效磷與Citrate-P(r=0.79,P<0.001)和CaCl2-P(r=0.90,P<0.001)相關性更高,MF土壤速效磷可能主要來自Citrate-P和CaCl2-P；3種森林類型中土壤速效磷與Enzyme-P相關性最高的是NF(r=0.69,P<0.01)；對于PF而言,土壤速效磷和HCl-P相關性最高(r=0.76,P<0.001),PF土壤速效磷可能主要來自HCl-P。

圖2 土壤生物有效磷組分與速效磷的相關分析

2.4 土壤生物有效磷與土壤理化性質(zhì)的關系

表2 土壤生物有效磷組分與土壤理化性質(zhì)的皮爾遜相關分析

表4 土壤生物有效磷與土壤理化性質(zhì)的蒙特卡羅置換檢驗

3 討論

3.1 森林恢復途徑對土壤生物有效磷及其比率的影響

不同森林恢復途徑對土壤生物有效磷影響顯著(P<0.05),NF的土壤CaCl2-P顯著高于MF和PF,并且MF與PF的土壤CaCl2-P差異不顯著(圖1),說明在NF的土壤孔隙水中可直接吸收利用根際截留或擴散的磷酸根離子含量較高,而人為干擾會降低土壤孔隙水中的磷酸根離子[20]。除HCl-P外,NF和MF的土壤生物有效磷都比PF高(圖1),說明多樹種的森林類型要比單一種植的純林更加有利于土壤生物有效磷的生成積累[24]。不同森林恢復途徑通過改變植被群落組成[40],從而影響土壤理化性質(zhì)和凋落物產(chǎn)量來調(diào)節(jié)土壤磷循環(huán)過程[41]。Yang等[13]在遼寧東部山地森林中的研究表明,原始針闊混交林轉(zhuǎn)變?yōu)槁淙~松(Larixgmelinii)人工林更有可能導致土壤生物有效磷組分的變化。Gao等[42]研究發(fā)現(xiàn)土壤Citrate-P隨木質(zhì)生物炭的增加而增加,另外在日本北方森林中的研究也表明土壤有機碳增加導致土壤中生物有效磷增加[21],這與本研究結果一致。我們的研究結果顯示NF的土壤有機碳含量比MF和PF的高[32],土壤有機碳的這種積累可能增加了土壤磷素有效性[43]并提高了土壤生物有效磷(圖1)。采用人工種植的恢復途徑形成的粗枝云杉人工林由于缺乏土壤有機質(zhì)的積累,會導致有機磷含量的減少,并可能通過降低磷酸雙酯酶活性和外生菌根真菌含量,進而抑制有機磷的礦化[44],從而降低了Enzyme-P?？傮w而言,NF的土壤生物有效磷(除HCl-P外)均高于MF和PF,可能與其具有較高的樹種多樣性有關[32],樹種多樣性與土壤磷的生物有效性呈正相關[45],樹種多樣性會顯著影響土壤微生物多樣性,并且能增加細根生物量以及土壤有機碳,從而增加土壤生物有效磷[24]。另外,NF中較高的Citrate-P反映了檸檬酸等低分子量有機酸可以通過促進難溶性磷酸鹽溶解來提高土壤生物有效磷組分[46],同樣地,NF土壤中較高的Enzyme-P含量反映了NF具有比MF和PF更高的土壤有機磷礦化能力[47],能夠分泌更多的磷酸酶和植酸酶來獲取磷[48]。

不同恢復途徑下森林土壤生物有效磷的組成及比率狀況反映了其土壤磷素的供應能力及磷獲取策略[26]。在本研究的4種土壤生物有效磷中,CaCl2-P和Enzyme-P含量最低(圖1),說明在川西亞高山3種森林恢復途徑下植物能夠直接吸收利用土壤孔隙水中的磷較少。除了MF中的Enzyme-P/CaCl2-P接近于1外,3種森林恢復途徑下土壤Citrate-P/CaCl2-P、Enzyme-P/CaCl2-P和HCl-P/CaCl2-P的比率都大于1(表1),說明土壤中酸或酶的分泌可能是植物除了吸收土壤孔隙水中的CaCl2-P以外有效的磷獲取策略,且在NF中這種磷吸收策略高于其他兩種林型。3種森林恢復途徑下土壤Citrate-P/Enzyme-P的比率大于1,說明在川西亞高山森林土壤中,對于磷吸收而言,有機酸可能比磷酸酶和植酸酶具有更大的潛力釋放磷,且MF的這種潛力高于其他兩種林型。PF的土壤HCl-P/Citrate-P最大,說明PF土壤中的無機磷被強烈地吸附,檸檬酸不足以使磷從土壤基質(zhì)中釋放。3種森林恢復途徑下土壤HCl-P/Enzyme-P比率值都大于1,且PF土壤中該比率值最大,說明土壤中大多數(shù)磷是無機磷,NF和MF土壤中的有機磷占比高于PF。3種森林恢復途徑下土壤中Citrate-P和HCl-P最高,同樣地,Wu等在亞熱帶闊葉混交林[24]和杉木人工林[23]中的研究也表明Citrate-P和HCl-P高于Enzyme-P和CaCl2-P,但與Deluca等[20]的研究結果不同,說明在川西亞高山森林中存在潛在磷庫,植物或者土壤微生物在獲取磷的過程中不僅需要釋放低分子量的有機酸,還需要釋放更多的H+以補充磷的獲得。我們的研究結果顯示,川西亞高山3種森林恢復途徑下植物可能更容易釋放有機酸(如檸檬酸等)來獲取土壤中的磷[26]。

3.2 土壤生物有效磷的影響因素

4 結論

自然更新是川西亞高山3種森林恢復途徑中最能提高土壤生物有效磷的方式。有機酸或胞外酶的分泌可能是植物除了吸收土壤孔隙水中的CaCl2-P以外有效的磷素獲取策略,且釋放有機酸可能是比分泌胞外酶更有潛力獲取磷的策略。3種森林恢復途徑下土壤生物有效磷組分與速效磷均呈現(xiàn)顯著正相關關系,土壤理化性質(zhì)能解釋超過80%的土壤生物有效磷變異,森林恢復途徑對土壤生物有效磷的影響與土壤理化性質(zhì)有關。