張 煜，張 旭，邱子豪，陳遠(yuǎn)其

（1.湖南科技大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，湖南湘潭 411201；2.湖南科技大學(xué)煤炭資源清潔利用與礦山環(huán)境保護(hù)湖南省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，湖南 湘潭 411201；3.湖南科技大學(xué)資源環(huán)境與安全工程學(xué)院，湖南湘潭 411201）

芒萁(Dicranopteris pedata)是熱帶亞熱帶地區(qū)廣泛分布的一種草本植物，具有較高的生態(tài)與藥用價(jià)值，全面認(rèn)識(shí)其生態(tài)學(xué)功能及其潛在藥用價(jià)值對(duì)芒萁資源綜合利用具有重要的指導(dǎo)意義。近年來(lái)國(guó)內(nèi)外學(xué)者對(duì)芒萁的生態(tài)學(xué)特性和資源利用開(kāi)展了較為深入的研究，但目前相關(guān)信息仍較為零散。因此，本文整理了芒萁在光合生理生態(tài)，對(duì)稀土和重金屬脅迫的富集與耐受，化感物質(zhì)與化感效應(yīng)，克隆繁殖，化學(xué)計(jì)量學(xué)，對(duì)養(yǎng)分循環(huán)、土壤生物和微氣候等的影響以及藥用成分與功效等方面的研究成果，并指出了未來(lái)應(yīng)重點(diǎn)關(guān)注的研究方向，旨在為芒萁資源的綜合利用提供科學(xué)依據(jù)。

1 芒萁的生物學(xué)特性

芒萁隸屬于真蕨目里白科(Gleicheniaceae)芒萁屬。在《Flora of China》中，鐵芒萁(D.linearis)和芒萁(D.dichotoma)兩個(gè)近緣種均被歸并其中[1]。該種植物株高0.5～3 m，具根狀莖，葉片遠(yuǎn)生，葉軸一至多回二叉分枝，孢子囊群圓形，生長(zhǎng)于海拔100～2 200 m的林下、溪邊、山坡等。主要分布于我國(guó)安徽、湖北、湖南、江蘇、江西、浙江、福建、廣東、廣西、貴州、四川、云南、海南等省，以及印度、印度尼西亞、錫蘭、馬來(lái)西亞、尼泊爾、新加坡、泰國(guó)、越南、日本及澳大利亞等地[1]，有文獻(xiàn)報(bào)道美國(guó)夏威夷雨林中也有芒萁的分布[2]。

芒萁的繁殖方式以地下根狀莖繁殖為主，根狀莖一般在表土層3 cm 深度水平匍匐生長(zhǎng)，莖尖在旱熱的地表很難延伸，遇到地表45 ℃以上高熱時(shí)立即停止生長(zhǎng)直至死亡[3]。孢子繁殖也是芒萁的繁殖方式之一，但水分、土壤濕度、蔭蔽與避風(fēng)條件是限制其孢子在野外萌發(fā)與生長(zhǎng)的關(guān)鍵因子[4]。此外，組培快繁亦可作為芒萁人工繁殖的備選方案[5]。

2 芒萁的生態(tài)學(xué)研究

芒萁在熱帶亞熱帶生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要角色，大多數(shù)研究均采用生物量收獲法來(lái)估算芒萁生物量[6-8]，也有學(xué)者利用基于芒萁葉片的長(zhǎng)展幅、寬展幅和葉高建立的芒萁葉生物量模型和根狀莖的長(zhǎng)度及其與根生物量之間的顯著相關(guān)關(guān)系來(lái)估算芒萁各器官的生物量和總生物量[9]，這為非破壞性取樣估算芒萁生物量提供了途徑，也為連續(xù)監(jiān)測(cè)芒萁生物量動(dòng)態(tài)變化提供了解決方案。目前芒萁生態(tài)學(xué)研究主要集中于以下幾個(gè)方面。

2.1 光合生理生態(tài)學(xué)研究

芒萁為陽(yáng)生性蕨類植物，但在一定遮陰條件下仍能正常生長(zhǎng)。近年來(lái)，在芒萁對(duì)不同生長(zhǎng)光強(qiáng)的光合生理生態(tài)響應(yīng)規(guī)律研究方面已取得一些成果(表1)，如遮陰能夠增加芒萁的凈光合速率、色素、PSⅡ原初光能轉(zhuǎn)化效率及其潛在活性，從而提高芒萁的最大凈光合速率[10]。芒萁對(duì)光環(huán)境變化的適應(yīng)主要是通過(guò)調(diào)節(jié)光合生理參數(shù)、抗氧化酶活性、可溶性蛋白和丙二醛含量來(lái)實(shí)現(xiàn)[15]。芒萁光合特性對(duì)酸雨的響應(yīng)表現(xiàn)為酸雨提高低光強(qiáng)條件下芒萁的凈光合速率，且超氧化物歧化酶和過(guò)氧化物酶活性隨酸雨濃度增加而增強(qiáng)[11-12]。芒萁光合特性對(duì)氮(N)添加的響應(yīng)則表現(xiàn)為一定程度遮陰條件下芒萁葉片的最大凈光合速率及光能利用范圍在N 添加后得以提高，且葉面積、葉綠素含量與葉片N 含量也會(huì)顯著增加[13-14]。

表1 環(huán)境因子對(duì)芒萁光合生理生態(tài)的影響Table1 Effectsof environmental factorson photosynthesisphysiology in Dicranopteris pedata

2.2 芒萁對(duì)環(huán)境脅迫的適應(yīng)性

由于芒萁自身的生理特性，使得其對(duì)環(huán)境脅迫具有較強(qiáng)的適應(yīng)性。芒萁作為酸性土壤的指示植物，在土壤pH為3.5～5.5時(shí)，其生長(zhǎng)不受顯著影響，它主要通過(guò)內(nèi)部解毒(如提高葉片過(guò)氧化物酶和過(guò)氧化氫酶活性及可溶性糖和脯氨酸含量等)和外部排斥等途徑適應(yīng)酸鋁脅迫[16]。此外，芒萁能夠富集稀土元素及部分重金屬，對(duì)一些不能富集的重金屬也有較強(qiáng)的耐受性。

芒萁對(duì)稀土元素有顯著的超富集作用[17]，且具有明顯的分餾現(xiàn)象，即輕稀土元素濃度高于重稀土元素[18]。芒萁不同器官的稀土元素富集能力也有差異，依次為葉片> 葉柄> 地下根莖[19]。芒萁對(duì)稀土元素的富集和耐受可能與其含有高濃度的鋁(Al)有關(guān)，Al 能與硅(Si)和稀土元素產(chǎn)生共沉降[20]，它能通過(guò)改變?nèi)~片的β胡蘿卜素含量來(lái)降低甚至避免高濃度稀土元素對(duì)生長(zhǎng)的不利影響[21]。目前可以通過(guò)強(qiáng)化離子交換淋洗過(guò)程有效回收芒萁中的稀土元素，回收率可達(dá)78%[22]，也可利用真空–熱解–濃縮的生態(tài)友好型技術(shù)來(lái)處理富含稀土元素的芒萁[23]。

芒萁對(duì)部分重金屬如鎘(Cd)、鉛(Pb)和銅(Cu)有較強(qiáng)的吸收能力，被認(rèn)為是潛在的多金屬富集植物[24]，同時(shí)芒萁亦是放射性核素鐳(226Ra)和釷(232Th)的超富集植物[25]。研究表明芒萁對(duì)其他重金屬雖無(wú)明顯富集作用，但仍有較強(qiáng)的適應(yīng)性，如芒萁對(duì)土壤中銻(Sb)、砷(As)、鉍(Bi)、汞(Hg)的富集能力較弱，但它仍能適應(yīng)被這些重金屬離子污染的土壤[26-27]。分子生物學(xué)證據(jù)表明，重金屬脅迫可能導(dǎo)致芒萁發(fā)生適應(yīng)重金屬污染的分化和微進(jìn)化[28]。通過(guò)高通量測(cè)序技術(shù)得到芒萁孢子體的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)，挖掘出與重金屬結(jié)合蛋白密切相關(guān)的基因序列，預(yù)測(cè)其功能主要為來(lái)自PEC金屬硫蛋白家族的Cd、Cu、Zn 結(jié)合蛋白[29]。芒萁葉片高通量測(cè)序結(jié)果顯示，芒萁能富集和耐受高濃度的重金屬元素與其含重金屬轉(zhuǎn)運(yùn)和耐受的基因有關(guān)，這些基因有助于檢測(cè)土壤重金屬污染，其中芒萁葉片基因c44988_g1和c84121_g1可用于植物地球化學(xué)找礦[30]。

2.3 芒萁的功能性狀研究

植物功能性狀是指能夠反映植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性以及植物內(nèi)部不同功能之間進(jìn)化與平衡的形態(tài)與生理屬性[31]。目前芒萁功能性狀研究除上述的環(huán)境對(duì)其光合生理影響之外，還有芒萁克隆繁殖特性對(duì)環(huán)境的響應(yīng)。研究發(fā)現(xiàn)光強(qiáng)會(huì)影響芒萁克隆分株的形成，且顯著改變分株生物量在各器官中的分配比例；施氮有利于增強(qiáng)芒萁克隆繁殖力[32]。芒萁在克隆生長(zhǎng)過(guò)程中能夠通過(guò)形態(tài)整合和生理整合來(lái)提高對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性和競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)，如通過(guò)增加葉芽、莖芽構(gòu)件數(shù)抵消芽構(gòu)件的高死亡率對(duì)種群擴(kuò)散的不良影響[33]。再者，土壤理化性質(zhì)對(duì)芒萁功能性狀的影響也是研究的熱點(diǎn)。土壤磷(P)是影響芒萁生長(zhǎng)的主要因子[34]，該結(jié)論在芒萁的生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)研究中也得到了證實(shí)[35]；土壤全碳(C)、全氮(N)和全P含量則是引起芒萁葉片和根系功能性狀發(fā)生變化的關(guān)鍵土壤因子[36]。土壤N、P添加試驗(yàn)表明，適量的N、P添加均促進(jìn)芒萁株高和生物量的增加以及根系的生長(zhǎng)，提高葉片N、P含量，同時(shí)降低其根冠比，但對(duì)根組織密度的影響較小，而過(guò)量的N、P添加則會(huì)抑制芒萁生長(zhǎng)；生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)研究揭示芒萁N?P隨土壤N ?P的增加而增加[15,31,37]，且芒萁能夠通過(guò)調(diào)節(jié)自身C、N、P含量來(lái)適應(yīng)不同的土壤生境[38]。在南方侵蝕退化紅壤區(qū)的研究發(fā)現(xiàn)，土壤pH 與芒萁葉面積和葉片N含量顯著負(fù)相關(guān)，與葉片P含量顯著正相關(guān)[15]。

2.4 芒萁的化感作用

人們對(duì)芒萁化感作用的認(rèn)識(shí)較早，芒萁在生態(tài)系統(tǒng)中容易形成單一群落，則可能與此有關(guān)[39]。研究表明，芒萁對(duì)木豆(Cajanus cajan)、白車軸草(Trifolium repens)等植物的種子或幼苗有不同程度的抑制作用[40-47](表2)。芒萁水提液含有氨基酸、多肽、蛋白質(zhì)、酚類、有機(jī)酸及強(qiáng)心甙等[43]，其水提液對(duì)我國(guó)華南地區(qū)入侵植物薇甘菊(Mikania micrantha)亦有較強(qiáng)的化感作用，抑制綜合效應(yīng)可達(dá)72.4%[45]。芒萁對(duì)雜草密度、種子萌發(fā)和幼苗生長(zhǎng)的化感效應(yīng)是由于其分泌到土壤中的酚類化合物和芳香類物質(zhì)起作用，可見(jiàn)它有作為環(huán)境友好型除草劑的潛力[48-49]。因此，基于環(huán)境保護(hù)、可持續(xù)農(nóng)業(yè)和生物防治等的考慮，可充分利用芒萁化感物質(zhì)的分離純化進(jìn)行新型無(wú)公害生物制劑(如除草劑、驅(qū)蟲(chóng)劑等)的研發(fā)。

表2 芒萁水提液對(duì)一些受體植物的化感作用Table 2 Allelopathic effectsof extractsfrom Dicranopteris pedata on several plants

續(xù)表2Table 2(Continued)

2.5 芒萁在生態(tài)系統(tǒng)中的作用

芒萁是生態(tài)退化區(qū)植被恢復(fù)的先鋒物種，它的N、P含量低，但利用效率高，特別是土壤侵蝕嚴(yán)重、養(yǎng)分極度貧瘠的生境[38,50]。研究表明，紅壤退化區(qū)未治理地和林下芒萁覆蓋地土壤C、N 含量(總有機(jī)碳、可溶性有機(jī)碳、總氮、可溶性氮、微生物量氮、銨態(tài)氮)顯著高于林下裸地，其可溶性有機(jī)質(zhì)的芳香化指數(shù)和腐殖化指數(shù)也均顯著高于林下裸地[51-52]，且芒萁對(duì)恢復(fù)地表層0?10 cm 土層土壤總有機(jī)碳含量的貢獻(xiàn)在54%～61%[53]。由此可見(jiàn)，芒萁覆蓋能夠固持土壤養(yǎng)分并使得土壤養(yǎng)分可利用性更高、微生物生物量和群落結(jié)構(gòu)更為豐富、活性也更強(qiáng)，從而促使土壤生態(tài)系統(tǒng)更加穩(wěn)定[54]。芒萁覆蓋亦能改變土壤食物網(wǎng)組成，從而對(duì)土壤生物造成顯著影響。如芒萁去除后土壤真菌生物量和真菌細(xì)菌比顯著降低，0?5 cm 土層中土壤線蟲(chóng)總密度有所下降，主要體現(xiàn)在植食性線蟲(chóng)密度顯著降低，同時(shí)它也顯著降低了土壤跳蟲(chóng)密度，而對(duì)土壤螨蟲(chóng)和其他小型節(jié)肢動(dòng)物無(wú)顯著影響[55]。

芒萁作為亞熱帶人工林的重要組成部分，能夠顯著維持林下微氣候并影響林下生態(tài)過(guò)程。林下芒萁可降低土壤溫度，增加土壤含水量，并促進(jìn)林下凋落物分解[56]。當(dāng)芒萁在林下形成致密層時(shí)會(huì)大量截留林冠喬木的凋落物，進(jìn)而影響其凋落物分解和養(yǎng)分循環(huán)過(guò)程[57]。芒萁還有利于下層喬木幼苗的存活和生長(zhǎng)，如馬尾松(Pinus massoniana)、西南木荷(Schima wallichii)、鴨腳木(Schefflera heptaphylla)、紅錐(Castanopsis hystrix)、厚殼桂(Cryptocarya chinensis)和錐栗(Castanea chinensis)等，同時(shí)也能促進(jìn)桉樹(shù)林上層喬木尾葉桉(Eucalyptus urophylla)的生長(zhǎng)[58-59]。

3 芒萁的資源開(kāi)發(fā)利用現(xiàn)狀

芒萁體內(nèi)黃酮類化合物含量較高，黃酮由于具有降血壓、降血脂、抗衰老等功效[60]，因此芒萁的藥用價(jià)值引起學(xué)者的廣泛關(guān)注(表3)。芒萁的藥性質(zhì)量主要取決于藥用部位的總黃酮累積量，不同生長(zhǎng)期、不同組織間均有差異，根狀莖中總黃酮含量在9 月?10月最高，葉片中總黃酮含量在12月初最高[63]。目前有關(guān)產(chǎn)地是否影響芒萁藥性質(zhì)量的結(jié)論仍不一致，如江西省不同產(chǎn)地芒萁的黃酮類物質(zhì)槲皮素和山柰素含量差別較大[60]，但是貴州省不同產(chǎn)地芒萁的槲皮素和山柰酚含量則無(wú)明顯差異[64]，其影響機(jī)理尚待進(jìn)一步研究。

表3 芒萁的藥用成分和功效Table 3 Medical ingredients obtained from Dicranopteris pedata and their efficacies

芒萁含有皂苷、多酚和次級(jí)代謝物，它們?cè)诳寡趸⒖鼓[瘤、抗菌和保肝方面有較強(qiáng)的藥理活性[61,65]。研究報(bào)道芒萁富含的多酚物質(zhì)能夠誘導(dǎo)細(xì)胞修復(fù)、纖維細(xì)胞擴(kuò)增和遷移，在誘導(dǎo)傷口恢復(fù)和處理皮膚問(wèn)題方面具有潛在應(yīng)用價(jià)值[62]。同時(shí)，芒萁葉片提取物具有保肝藥的藥理活性[66]，其作用機(jī)理可能是通過(guò)和皂苷與三萜類成分協(xié)同作用來(lái)調(diào)節(jié)內(nèi)源性抗氧化酶系統(tǒng)，從而阻止乙酰氨酚誘導(dǎo)的肝中毒[67]。芒萁提取液還具有抗氧化、抗菌和鎮(zhèn)痛等藥理活性[68]，以及潛在的細(xì)胞毒素活性以抵抗各種癌細(xì)胞[69-70]，因此它有作為新鎮(zhèn)痛藥物和抗癌藥物的開(kāi)發(fā)潛力。

芒萁提取液中的萜類、黃酮類和酚類化合物具有驅(qū)蟲(chóng)性，能用于茶園螨蟲(chóng)(Helopeltis theivora)和紅蜘蛛螨(Oligonychus coffeae)的防治[71]；芒萁合成的納米銀顆粒能有效阻止蚊子(Aedes aegypti)產(chǎn)卵，對(duì)預(yù)防登革熱可能有效[72]。芒萁亦是制備生物甲烷的生物資源[73]，同時(shí)它含有具有纖維素降解能力的內(nèi)生細(xì)菌，增加了纖維素降解菌的來(lái)源[74]。此外，芒萁的植硅體材料可使水溶液中的鐵氧化物快速聚集，減少擴(kuò)散與移動(dòng)，在凈水方面有一定的應(yīng)用潛力[75]。

4 研究展望

綜上所述，芒萁在生態(tài)恢復(fù)中扮演著非常重要的角色。未來(lái)應(yīng)加強(qiáng)以下幾方面的研究(圖1)：1)增溫等氣候變化因子對(duì)芒萁光合生理生態(tài)的影響。2)從基因水平上揭示芒萁富集和耐受多種重金屬的遺傳調(diào)控機(jī)制，挖掘重金屬應(yīng)答和適應(yīng)的功能基因資源并鑒定分析，進(jìn)而為重金屬污染土壤的生物修復(fù)提供新的途徑。3)在森林生態(tài)系統(tǒng)中芒萁對(duì)林下灌木和喬木種子萌發(fā)及幼苗生長(zhǎng)是否存在明顯的化感作用；針對(duì)芒萁如何快速高效定植開(kāi)展全面系統(tǒng)的理論研究與技術(shù)開(kāi)發(fā)，為生態(tài)退化區(qū)植被恢復(fù)和水土保持提供技術(shù)支持。4)加強(qiáng)對(duì)芒萁的分布面積、生產(chǎn)力及其生長(zhǎng)的主要受控生態(tài)因子的研究，探究其群落動(dòng)態(tài)和驅(qū)動(dòng)機(jī)制，深入解析生態(tài)系統(tǒng)動(dòng)態(tài)平衡過(guò)程。5)芒萁與其他植物和大中型土壤動(dòng)物的互作機(jī)制及其對(duì)降水格局改變、增溫等全球變化因子響應(yīng)過(guò)程與機(jī)理的研究等。另外，芒萁還有重要的藥用價(jià)值，開(kāi)展對(duì)其單一化合物的分離鑒定與純化并進(jìn)行藥物活性物質(zhì)種類的研究，同時(shí)探索提升芒萁藥用成分提取工藝效率的新方法，為全面高效地開(kāi)發(fā)利用芒萁資源提供理論依據(jù)與技術(shù)支撐。

圖1 芒萁的生態(tài)學(xué)與資源利用研究Figure 1 Ecological effect of Dicranopteris pedata and its resource utilization