李 浩, 潘云飛, 楊 龍, 宋博文1,, 李 倩, 王 蘭, 陸宴輝,*

(1. 塔里木大學, 南疆農(nóng)業(yè)有害生物綜合治理兵團重點實驗室, 南疆特色果樹高效優(yōu)質(zhì)栽培與深加工技術國家地方聯(lián)合工程實驗室,新疆阿拉爾 843300; 2. 中國農(nóng)業(yè)科學院植物保護研究所, 植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京 100193)

傳粉昆蟲是生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分之一，在維持植物生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性,幫助植物授粉完成繁殖的過程中發(fā)揮著重要作用(Winfreeetal., 2011; Maldonadoetal., 2013)。據(jù)統(tǒng)計，在全球約35萬被子植物中，近30萬植物需要昆蟲等動物授粉(Litt and Kramer, 2010; Ollertonetal., 2011)。尤其對于農(nóng)作物，傳粉昆蟲為提升作物的產(chǎn)量和品質(zhì)做出了巨大貢獻。2005年傳粉昆蟲為全球帶來約1 530億歐元的收益，占全球糧食生產(chǎn)總值的9.5%(Gallaietal., 2009)。2015年，我國昆蟲授粉服務價值為8 860.5億元，占當年GDP的1.3%(歐陽芳等, 2019)。大量研究證明，不同作物因傳粉昆蟲授粉產(chǎn)量平均增加18%～71% (Bartomeusetal., 2014;申晉山等, 2020)；反之，傳粉昆蟲的減少可導致作物產(chǎn)量下降(Kevan, 1977)。

農(nóng)業(yè)集約化和過度的人為干擾往往導致農(nóng)田景觀格局發(fā)生明顯變化，例如自然和半自然生境比例的大量減少，從而影響農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中的生物多樣性，改變傳粉昆蟲與植物的關系，打破原有的生態(tài)平衡等(王玉朝和趙成義, 2003; 鄭云開和尤民生, 2009)。農(nóng)田景觀是由作物生境和半自然生境組合而成的鑲嵌體，在景觀尺度上表現(xiàn)為生物生存的各類綴化棲息地的空間網(wǎng)狀結構。通常從景觀組成(landscape composition)和景觀配置(landscape configuration)兩方面衡量農(nóng)田景觀格局，即景觀區(qū)域中各類生境類型所占比例和景觀構成要素的空間結構差異。景觀尺度上多樣化的作物生境和半自然生境均能為區(qū)域內(nèi)傳粉昆蟲提供相應的食物資源和棲息生境等，與傳粉昆蟲的群落組成息息相關。作物生境中大量的開花植物可為傳粉昆蟲提供充分的食物和筑巢資源，有利于傳粉昆蟲建立群落(Westphaletal., 2003)，例如，油菜花期傳粉昆蟲豐富度、多樣性均顯著高于非花期(孫廣芳等， 2018)。半自然生境對傳粉昆蟲群落有重要影響，研究發(fā)現(xiàn)，在半自然生境面積比例大的區(qū)域，蜜蜂自然種群即可為需要授粉植物提供足夠的授粉服務，而在半自然生境比例較低的景觀區(qū)域，本地蜜蜂數(shù)量和多樣性大大減少，則無法滿足蟲媒植物授粉需求(Kremenetal., 2002)。

新疆南疆地區(qū)是我國重要的農(nóng)業(yè)種植區(qū)，屬于荒漠綠洲過渡帶農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)，存在生物多樣性較低、傳粉昆蟲服務功能偏弱等問題。棗樹作為當?shù)胤N植面積廣且產(chǎn)量高的果樹之一，花期較長，在傳粉昆蟲區(qū)域種群發(fā)展中可能扮演著重要的角色。本研究系統(tǒng)研究了阿克蘇地區(qū)農(nóng)田景觀格局對棗園傳粉昆蟲群落多樣性的影響，為促進傳粉昆蟲在南疆地區(qū)農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中區(qū)域性種群保育及其授粉服務功能的整體提升提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗站點

新疆阿克蘇地區(qū)位于天山南坡中段、塔里木盆地北部，地理坐標為39°30′～41°15′N， 79°40′～82°00′E，該地區(qū)戈壁、綠洲相間分布，屬暖溫帶大陸性氣候。阿克蘇地區(qū)是新疆最大的紅棗生產(chǎn)基地，同時種植有蘋果、核桃、梨等多種其他林果品種，也是重要的棉花產(chǎn)區(qū)。

2019年和2020年，在阿克蘇地區(qū)分別選取半徑為2 km的試驗站點15和14個(圖1)，各站點中心為面積介于2～17 hm2的常規(guī)管理棗園，同一年份相鄰兩個試驗站點的間隔距離為3～14 km。

圖1 南疆阿克蘇地區(qū)試驗站點分布圖Fig. 1 Distribution of selected sites for field trialsin Aksu of southern Xinjiang地圖底圖來源于：www.malagis.com；圖中虛線為縣界線。Base map is from: www.malagis.com. The dotted line in the figure represents the county-level boundary.

1.2 傳粉昆蟲調(diào)查

在棗樹花期采用陷阱法誘集棗園傳粉昆蟲，2019年誘集時間為5月18日至6月22日，2020年誘集時間為5月25日至6月22日。在每個試驗點的中心棗園內(nèi)選擇4棵棗樹，相鄰兩棵棗樹之間距離不少于20 m，每棵樹上懸掛一組誘蟲陷阱，每組誘蟲陷阱由白色、藍色和黃色的3個小桶組成，各小桶分散懸掛在距地面1 m的樹枝上。各小桶中裝有500 mL由洗潔精、洗衣粉和鹽水混合而成的溶液。每7 d收集一次陷阱中誘集的傳粉昆蟲并更換陷阱中溶液，將收集到的傳粉昆蟲樣本帶回實驗室分類鑒定至種水平。因種水平分類時僅將全部傳粉昆蟲整合后進行統(tǒng)計，因此使用科水平計算傳粉昆蟲多度(abundance)，使用種水平分類結果計算傳粉昆蟲物種豐富度指數(shù)(Margalef species richness index)和同時反映物種豐富度和均勻度的綜合指標——辛普森多樣性指數(shù)(Simpson’s diversity index)(陳亞寧等, 2003)。

1.3 景觀背景調(diào)查

使用手持GPS信息采集儀記錄中心棗園位置信息，將生成的坐標導入Google Earth獲取中心棗園周邊2 000 m范圍內(nèi)數(shù)字地圖影像，打印后結合實地調(diào)查的方式記錄土地使用信息，利用Google Earth繪制調(diào)查范圍內(nèi)所有生境類型的多邊形矢量圖，利用ArcGis 10.5軟件將多邊形矢量圖轉(zhuǎn)換為柵格類型文件，再將此文件導入Fragstats 4.2。依據(jù)已有研究推薦的景觀效應參數(shù)(Haanetal., 2020; Zhangetal., 2020)，計算了500, 1 000, 1 500和2 000 m半徑尺度內(nèi)的各類土地類型所占比例(percentage of landscape, PLAND)、邊緣密度(edge density, ED)、香農(nóng)多樣性指數(shù)(Shannon’s diversity index, SHDI)和平均周長面積比(mean perimeter area ratio, PARA_MN)作為景觀變量用于后續(xù)數(shù)據(jù)分析。計算公式(Mcgarigaletal., 2002)如下：

其中，E為景觀中邊緣的總長度(m)，A為景觀總面積(m2)；

其中，Pi為全部景觀中第i種景觀所占比例；

其中，Pij為斑塊ij的周長(m)，aij為斑塊ij的面積(m2)，N為第i類生境斑塊數(shù)量。

1.4 數(shù)據(jù)分析

根據(jù)不同土地利用類型對傳粉昆蟲可能的生態(tài)學功能，將全部土地利用類型合并歸類為棉花生境(cotton)、小宗作物(小麥、水稻等)生境(secondary crops)、棗園生境(jujube)、其他果園(蘋果園、核桃園、梨園、桃園等) 生境與半自然(休耕地、樹籬等)生境(orchard and semi-nature habitat, OS)和村落生境(dwellings)。試驗期間，棉花處于苗期，小麥處于灌漿期和成熟期。除棗樹外其他果樹均已進入結實期，但當?shù)毓麍@(如蘋果園、梨園等)以及半自然生境常長有大量蒲公英、油菜等開花植物，試驗執(zhí)行過程中都處于盛花期，因此將其他果園與半自然生境合并。再利用方差膨脹因子(variance inflation factor, VIF)對棉花生境、小宗作物生境、棗園生境、其他果園與半自然生境、村落生境面積比例與邊緣密度、景觀香農(nóng)多樣性指數(shù)和平均周長面積比變量進行多重共線性分析(Kabacoff, 2015)。發(fā)現(xiàn)村落和棉田生境存在時有較強的共線性(VIF>6)，因此將村落和棉田生境從解釋變量中剔除。

將傳粉昆蟲多度、物種豐富度指數(shù)和辛普森多樣性指數(shù)依次作為響應變量，其中傳粉昆蟲多度lg(x+1)轉(zhuǎn)換以符合正態(tài)分布，將景觀變量標準化后作為固定因子，將年份作為隨機因子分別在4個尺度上建立線性混合模型(linear mixed model)，用矯正后赤池信息準則(Bias-corrected Akaike’s information criterion, AICc)對所有候選模型排序，AIC和AICc值計算公式(Akaike, 1998; Burnham and Anderson, 2004)如下：

選擇ΔAICc<7的模型進行模型平均，該條件下無法獲得有效競爭模型時選擇AICc累計權重<0.95的模型進行模型平均。數(shù)據(jù)分析在R4.0.3(R Core Team, 2020)內(nèi)完成。使用lme4包的lmer () 函數(shù)建立線性混合模型(Batesetal., 2015)，car包vif ()函數(shù)檢驗模型的共線性(Fox and Weisberg, 2018)，DHARMa包提供的診斷工具進行模型檢驗，結果表明沒有殘差特征和空間自相關問題(Florian and Lukas, 2021)。通過使用MuMIn包進行多模型選擇和平均(Kamil, 2020)。采用ggplot2包完成作圖(Wickham, 2016)。

2 結果

2.1 南疆地區(qū)棗園周邊景觀組成

在2019和2020年南疆地區(qū)選取的棗園周邊主要以其他果園(蘋果園、核桃園、梨園等)和半自然生境(休耕地、樹籬等)以及小麥、水稻、蔬菜等小宗作物為主，各中心棗園周圍2 000 m范圍內(nèi)其他果園和半自然生境平均比例為51.02%，棗樹面積均占比為7.97%，小宗作物種植平均比例為7.38%(表1)。

表1 南疆地區(qū)棗園周邊500, 1 000, 1 500和2 000 m范圍內(nèi)景觀變量比例Table 1 Proportions of landscape variables within 500, 1 000, 1 500 and 2 000 m buffersaround jujube orchards in southern Xinjiang

2.2 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲群落組成

兩年共誘集傳粉昆蟲20 103頭，其中2019年誘集15 027頭，2020年誘集5 076頭。兩年中膜翅目傳粉昆蟲多度最高且占據(jù)了全部傳粉昆蟲的96.73%，鱗翅目和雙翅目昆蟲數(shù)量相對較少(表2)。

表2 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲群落組成Table 2 Community composition of insect pollinators in jujube orchards in southern Xinjiang

2.3 農(nóng)田景觀對棗樹傳粉昆蟲多度的影響

模型擬合發(fā)現(xiàn)，2 000 m尺度上的景觀變量與傳粉昆蟲多度的擬合效果最好，該尺度上最優(yōu)模型的AICc值最小為177.03。模型平均結果顯示，傳粉昆蟲多度與棗園外的其他果園和半自然生境所占比例在4個尺度下均呈顯著的負相關關系(500 m:P=0.003; 1 000 m:P=0.001; 1 500 m:P=0.001; 2 000 m:P<0.001)(表3)，即在各尺度下傳粉昆蟲多度均隨著其他果園和半自然生境比例的增加而減少(圖2)；其他變量對傳粉昆蟲影響均不顯著。

表3 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲多度與景觀變量關系的模型平均結果及其變量的相對重要性Table 3 Results of model average and the relative importance of landscape variables for the relationship betweenthe abundance of insect pollinators in jujube and landslape variables in southern Xinjiang

續(xù)表3 Table 3 continued

2.4 農(nóng)田景觀對棗樹傳粉昆蟲物種豐富度指數(shù)的影響

對傳粉昆蟲物種豐富度指數(shù)與景觀變量進行回歸分析得到的競爭模型進行排序，所有尺度下最優(yōu)模型均為無效模型。模型平均結果顯示，在500和1 000 m尺度下，小宗作物與傳粉昆蟲物種豐富度指數(shù)呈顯著正相關關系(500 m:P=0.044; 1 000 m:P=0.038)(表4; 圖3: A, C)，表明隨著小宗作物種植比例的增加，傳粉昆蟲物種豐富度增加；景觀邊緣密度1 000 m尺度上與物種豐富度指數(shù)呈顯著正相關關系(P=0.032)，表明1 000 m尺度下隨著景觀邊緣密度的增加，傳粉昆蟲物種豐富度增加(圖3: B)；其他景觀變量對傳粉昆蟲物種豐富度均無顯著影響。

2.5 農(nóng)田景觀對棗樹傳粉昆蟲辛普森多樣性的影響

對傳粉昆蟲辛普森多樣性指數(shù)與景觀變量進行回歸分析得到的競爭模型進行排序，所有尺度下最優(yōu)模型均為無效模型。模型平均結果顯示，所有景觀變量在各尺度下與傳粉昆蟲辛普森多樣性指數(shù)間均無顯著相關性(表5)，該結果表明景觀變量的變化不會引起傳粉昆蟲多樣性的顯著變化。

3 討論

傳粉昆蟲對周圍環(huán)境敏感度較高，因此常被視為評價環(huán)境質(zhì)量的重要指標。大量研究表明，昆蟲群落與周圍景觀格局存在重要聯(lián)系，且不同生境類型對其影響存在差異。本研究評估了棗園周邊景觀格局對棗園內(nèi)傳粉昆蟲群落組成的影響，發(fā)現(xiàn)在棗樹花期傳粉昆蟲數(shù)量隨著景觀中除棗園外其他果園和半自然生境比例的增加而減少(表3; 圖2)。棗樹處于花期時，其他果樹如蘋果樹、梨樹和杏樹等均進入結實期，該生境類型中吸引傳粉昆蟲的主要是果園中地上開花植物如蒲公英、油菜、苦豆子等以及果園邊緣的草帶，此時果園所發(fā)揮的生態(tài)功能與半自然生境相似，隨著其他果園和半自然生境比例的增加，蜜源植物在一定程度上可滿足傳粉昆蟲對食物的需求，對棗園傳粉昆蟲起稀釋作用，引起中心棗園傳粉昆蟲數(shù)量下降。

圖2 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲多度與不同尺度下景觀變量的相關性Fig. 2 Relationship between abundance of insect pollinators in jujube in southern Xinjiang and landscape variables at different scalesA: 500 m尺度下其他果園與半自然生境比例與傳粉昆蟲多度的相關性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 500 m buffer; B: 1 000 m尺度下其他果園與半自然生境比例與傳粉昆蟲多度的相關性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 1 000 m buffer; C: 1 500 m尺度下其他果園與半自然生境比例與傳粉昆蟲多度的相關性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 1 500 m buffer; D: 2 000 m尺度下其他果園與半自然生境比例與傳粉昆蟲多度的相關性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 2 000 m buffer. 傳粉昆蟲多度進行了lg (x+1)轉(zhuǎn)換以符合正態(tài)分布且各景觀變量已進行標準化處理，圖3同。The abundance of insect pollinators has been transformed by lg (x+1) to conform to the normal distribution and landscape variables have been scaled. The same for Fig. 3.

南疆阿克蘇地區(qū)棉花以外的小宗作物主要為小麥等糧食作物，小麥花期較棗樹稍早，能為農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中早春傳粉昆蟲種群提供重要食物來源，因此小麥種植在一定程度上有利于后期棗園傳粉昆蟲群落建立，這可能是隨著小宗作物比例增加促進傳粉昆蟲物種數(shù)量增加的原因之一。

邊緣密度是反映景觀格局中斑塊形狀復雜性的參數(shù)，形狀指數(shù)反映了能量流和物質(zhì)流等擴散過程的可能性(王軍等, 2007)。本研究發(fā)現(xiàn)，1 000 m尺度范圍內(nèi)隨著邊緣密度的增加，傳粉昆蟲的物種豐富度呈上升趨勢(表4; 圖3: B)。研究表明，邊緣類型可以改變動物的擴散行為(Friedetal., 2005)，例如，較高的邊緣密度有助于增強斑塊間的連通性，且可增強黃蜂的擴散能力(Holzschuhetal., 2010)，增加農(nóng)田景觀的邊緣密度是提高其范圍內(nèi)節(jié)肢動物多樣性的途徑之一(Martinetal., 2019)。邊緣密度越大意味著棗園周邊斑塊形狀越趨復雜，為各斑塊提供了較大的連通性，可能促進了傳粉昆蟲的擴散，增加傳粉昆蟲飛行時進入棗園的幾率。

表4 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲物種豐富度指數(shù)與景觀變量的模型平均結果及其變量的相對重要性Table 4 Results of model average and the relative importance of landscape variables for the relationship betweenthe Margalef species richness index of insect pollinators in jujube and landscape variables in southern Xinjiang

續(xù)表4 Table 4 continued

圖3 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲物種豐富度與不同尺度下景觀變量的相關性Fig. 3 Relationship between insect pollinators species richness in jujube in southern Xinjiangand landscape variables at different scalesA: 500 m尺度下小宗作物比例與傳粉昆蟲物種豐富度的相關性Relationship between proportion of secondary crops and species richness of insect pollinators within 500 m buffer; B: 1 000 m尺度下景觀邊緣密度與傳粉昆蟲物種豐富度的相關性Relationship between landscape edge density and species richness of insect pollinators within 1 000 m buffer; C: 1 000 m尺度下小宗作物比例與傳粉昆蟲物種豐富度的相關性Relationship between proportion of secondary crops and species richness of insect pollinators within 1 000 m buffer.

表5 南疆地區(qū)棗園傳粉昆蟲辛普森多樣性指數(shù)與景觀變量的模型平均結果及其變量的相對重要性Table 5 Results of model average and the relative importance of landscape variables for the relationshipbetween the Simpson’s diversity index of insect pollinators in jujube andlandscape variables in southern Xinjiang

一些研究證明景觀中生境類型比例變化常影響傳粉昆蟲多樣性(劉云慧等, 2012; 戴漂漂等, 2015)，但本研究發(fā)現(xiàn)各景觀變量對傳粉昆蟲多樣性無顯著影響(表5)，表明傳粉昆蟲多樣性不一定受景觀中各種生境類型及其比例的變化而發(fā)生明顯變化。Carré等(2009)在研究歐洲多國景觀背景和生境類型對蜜蜂群落的影響時發(fā)現(xiàn)，半自然生境比例的變化并沒有引起野生蜜蜂的多樣性發(fā)生明顯，這與本試驗結果比較一致。

本研究針對生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮重要生態(tài)服務功能的傳粉昆蟲展開試驗，系統(tǒng)評估了景觀系統(tǒng)中棗園、其他果園和半自然生境以及小宗作物種植面積所占比例和邊緣密度等指標對南疆棗樹花期傳粉昆蟲群落組成的影響。研究表明，棗樹外其他果樹和半自然生境比例可顯著影響中心棗園傳粉昆蟲數(shù)量；傳粉昆蟲物種豐富度主要受小宗作物種植比例的影響。其他果園和半自然生境比例增加稀釋了傳粉昆蟲，使傳粉昆蟲多度下降，小宗作物比例的增加有利于傳粉昆蟲物種豐富度的增加。本研究證實了景觀格局可以影響傳粉昆蟲種群的發(fā)生，為促進傳粉昆蟲在南疆地區(qū)農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中區(qū)域性種群保育與授粉服務功能整體的提升提供參考依據(jù)。