陳楠生 丁翔翔,4 崔宗梅

(1.中國科學院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學重點實驗室 山東青島 266071; 2.嶗山實驗室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學功能實驗室 山東青島 266237; 3.中國科學院海洋大科學研究中心 山東青島 266071; 4.中國科學院大學 北京 100049)

海洋單細胞浮游植物(通稱藻類)具有很高的多樣性, 包括真核單細胞藻類硅藻、甲藻、隱藻和綠藻等,是海洋生態(tài)系統(tǒng)中最主要的初級生產者, 在海洋生態(tài)系統(tǒng)的物質循環(huán)和能量流動過程中起關鍵作用。除此之外, 由于海洋浮游植物群落能對環(huán)境的變化快速作出響應, 因此其組成與動態(tài)變化是評價海洋生態(tài)系統(tǒng)健康狀況的重要指標(馬威等, 2016)。

海洋中某些微型浮游生物在特定理化因子和營養(yǎng)條件下快速增殖或聚集, 導致海水變色, 造成生態(tài)系統(tǒng)結構與功能破壞的生態(tài)異?，F(xiàn)象, 統(tǒng)稱為赤潮,或有害藻華(Harmful Algal Blooms, HABs), 而這些物種被稱為赤潮物種, 或者有害藻華物種(Berdaletet al,2017)。有些赤潮暴發(fā)消耗生態(tài)環(huán)境中的營養(yǎng)鹽和溶解氧, 造成生物死亡和腐爛, 而動植物尸體的分解又增加了溶解氧的消耗, 導致生態(tài)環(huán)境的破壞; 有些赤潮暴發(fā)會產生毒素, 即使在赤潮物種細胞密度較低的情況下仍然可以危害魚類、貝類等海洋生物的生存,以及人類健康(Smayda, 1997; 蘇紀蘭, 2001)。赤潮暴發(fā)對我國近海海域生態(tài)系統(tǒng)、水產養(yǎng)殖業(yè)和旅游業(yè)造成了巨大的經濟損失(郭皓等, 2015)。

我國最早的赤潮記錄是1933年發(fā)生在浙江沿海的骨條藻和夜光藻(Noctiluca scintillan)赤潮(周名江等, 2006)。20世紀70～80年代以來, 赤潮記錄次數(shù)逐步增長(俞志明等, 2019)。比如, 1986年12月, 福建詔安灣東北部發(fā)生裸甲藻赤潮, 導致59人嚴重中毒, 1人死亡(顧新根, 1989); 1997年10月至1998年2月, 福建廈門灣到廣東汕尾灣沿海海域暴發(fā)了長達6個月的面積達3 000 km2的球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)赤潮, 這是我國近海記錄到的最早、范圍最大、持續(xù)時間最長的球形棕囊藻赤潮(陳菊芳等, 1999)。近年來,赤潮暴發(fā)呈現(xiàn)出規(guī)模加大, 持續(xù)時間更長, 致災效應加重, 全球擴張明顯的特征(俞志明等, 2019)。進入21世紀之后, 我國赤潮增長趨勢更加明顯, 赤潮事件年均暴發(fā)約70余次, 年均面積約11 500 km2, 幾乎每年都發(fā)生超過1 000 km2的特大赤潮(自然資源部,1989-2021; 周健等, 2020), 與此同時, 得到鑒定的致災赤潮物種數(shù)目也逐漸增加。比如, 2001年6月, 浙江臺州東磯列島暴發(fā)1 000 km2的東海原甲藻(Prorocentrum obtusidens)赤潮(梁玉波, 2012); 2009年起渤海秦皇島海域反復出現(xiàn)了抑食金球藻(Aureococcus anophagefferens)赤潮(Zhanget al, 2012),在2012年6月8日到8月20日間, 河北唐山港-秦皇島至遼寧綏中海域暴發(fā)3400 km2的抑食金球藻赤潮(自然資源部北海局, 2012-2021); 2021年10月27日到11月5日, 山東東營以北渤海海域暴發(fā)了3 800 km2的血紅哈卡藻(Akashiwo sanguinea)和多紋膝溝藻(Gonyaulax polygramma)的雙相型赤潮, 赤潮順沿岸流進入榮成海帶養(yǎng)殖區(qū), 極有可能是榮成海帶潰爛災害的原因之一, 這次海帶潰爛災害受災面積超9 300 hm2, 經濟損失達到20億元(自然資源部北海局, 2012-2021; 李曉東等, 2023)。雖然赤潮暴發(fā)顯示季節(jié)偏好性和地域偏好性, 如東海原甲藻在東海海域暴發(fā)(自然資源部,1989-2021), 抑食金球藻赤潮多在渤海海域暴發(fā)(自然資源部, 1989-2021; 自然資源部北海局,2012-2021), 而球形棕囊藻多在冬季暴發(fā)于南海(Wanget al, 2021), 但是這些赤潮事件的季節(jié)偏好性和地域偏好性比較復雜。比如, 盡管球形棕囊藻赤潮事件在南海海域的冬季暴發(fā)比較頻繁, 但是2006年10月22到11月5日, 河北黃驊海域暴發(fā)了1 600 km2的球形棕囊藻赤潮(梁玉波, 2012); 2021年12月4日至21日, 青島附近海域暴發(fā)了1 543 km2的球形棕囊藻赤潮(自然資源部, 1989-2021; Liet al, 2022; Songet al,2022; 張清春等, 2022)。

山東近海海域遼闊, 介于35°6.2′～38°24.01′N、117°46.1′～122°42.3′E之間(周健等, 2020), 北起魯冀交界處的大口河口, 向東繞過威海成山頭, 南至魯蘇交界處的繡針河口(于寧等, 2012; 周斌等, 2013; 周健等, 2020)。以蓬萊角為界, 向西屬于渤海海域, 向東屬于黃海海域。黃海海域可以區(qū)分為北黃海和南黃海, 以山東半島最東端的威海成山角為界(周斌等,2013)。海岸線長約3 345 km, 居全國第三, 毗鄰海域總面積為15.96×104km2(周健等, 2020)。山東近海屬于溫帶季風氣候, 夏季高溫多雨, 有利于赤潮物種的大量繁殖, 為赤潮暴發(fā)提供了重要條件。近海海洋水文情況較為復雜(山東省人民政府, 2004), 受到沿岸低鹽水系、外海高鹽水系、黃海暖流、黃海冷水團、青島外海冷水團、渤海沿岸流和蘇北沿岸流(周斌等,2013)的影響, 眾多海流為物種的分布和暴發(fā)創(chuàng)造了適宜的條件(胡國成, 2006)。近年來, 由于人類活動影響增加, 山東近海的溶解無機氮濃度持續(xù)大幅度升高, 磷酸鹽濃度也呈增長趨勢(宋建杰, 2011), 導致海洋污染, 水體富營養(yǎng)化加劇, 加劇了赤潮暴發(fā)。因此, 溫度、海流和富營養(yǎng)化因素的共同作用使山東近海成為赤潮多發(fā)區(qū)。

為系統(tǒng)了解山東近海的赤潮物種多樣性, 評估潛在的赤潮暴發(fā)事件, 本文對過去84年間(1936～2019年)完成的針對山東近海浮游植物開展的海洋生態(tài)調查研究進行了全面的文獻檢索, 并對文獻中報道的結果進行了整理和分析。所有檢索到的119個航次調查共鑒定出659種浮游植物, 包括155種赤潮物種。這些調查研究主要采用了基于形態(tài)特征的物種鑒定,可能低估了山東近海的赤潮物種多樣性。為了為將來利用宏條形碼分析方法研究山東海域致災赤潮物種提供參考, 我們還查找了155個赤潮物種的18S rDNA V4 區(qū)序列, 發(fā)現(xiàn)其中只有118 個赤潮物種的18S rDNA V4區(qū)序列得到解析。

1 山東近海歷史赤潮暴發(fā)概況

自費鴻年(1952)于黃河口首次記錄夜光藻(Noctiluca scintillans)赤潮以來, 山東沿海陸續(xù)有赤潮事件的報道。1952～2021年間, 山東近海記錄到赤潮事件140次(附表1), 其中114次的原因種得到鑒定,共鑒定到27種赤潮致災種(附表2)。山東近海引發(fā)赤潮次數(shù)最多的赤潮物種為夜光藻(Noctiluca scintillans),共44次(附表1)。其他頻繁引發(fā)赤潮的赤潮物種包括血紅哈卡藻(Akashiwo sanguinea) 、 中肋骨條藻(Skeletonema costatum)、海洋卡盾藻(Chattonella marina)、球形棕囊藻、赤潮異彎藻(Heterosigma akashiwo)、多紋膝溝藻(Gonyaulax polygramma)、具刺膝溝藻(Gonyaulax spinifera)、米氏凱倫藻(Karenia mikimotoi)和大洋角管藻(Cerataulina pelagica) (附表1, 附表2)。根據(jù)基于形態(tài)特征的物種鑒定研究報道,山東近海赤潮災害以單相型為主, 偶有雙相型。夏、秋為赤潮暴發(fā)的高發(fā)季節(jié), 其中8月是赤潮災害暴發(fā)最為頻繁的月份(附表1)。煙臺、青島海域暴發(fā)過的赤潮次數(shù)最多(附表1)。黃河口、萊州灣、長島縣海域、四十里灣、膠州灣及前海和日照東港近海為最常發(fā)生赤潮災害的海域。黃河沿岸遍布石化工廠, 海水養(yǎng)殖區(qū)眾多, 加上黃河海域泥沙多、海洋水動力較弱, 常年呈現(xiàn)富營養(yǎng)化狀態(tài), 促進了赤潮暴發(fā)(周健等,2020)。萊州灣和膠州灣均為半封閉型海灣, 沿岸的城鎮(zhèn)化程度較高, 受人類影響大, 且灣內水流相對平緩,潮汐作用促使氮、磷等營養(yǎng)元素在沿岸積聚, 為赤潮生物暴發(fā)性增殖提供了充足的營養(yǎng)物質(周健等,2020)。煙臺四十里灣和長島縣海域的筏式養(yǎng)殖活動興盛, 殘餌、排泄物和含氮化合物等養(yǎng)殖廢物的排出導致該區(qū)海域富營養(yǎng)化(于寧等, 2012)。日照東港近海的赤潮災害集中發(fā)生在春夏之交, 受魯南沿岸流影響明顯(周健等, 2020)。

2 山東近海涉及浮游植物的航次調查

針對山東近海浮游植物的調查研究始于1936年金德祥等對青島海域的硅藻進行的8個月的觀測(金德祥等, 1965)。調查時間跨度長達84年, 覆蓋了春、夏、秋、冬四個季節(jié), 共計119個調查研究。80年代之前的航次調查范圍有限, 主要集中在膠州灣和青島棧橋海域; 20世紀80年代后, 調查范圍逐步擴大,包括萊州灣、膠州灣和四十里灣等赤潮災害高發(fā)區(qū);近年的調查基本覆蓋了整個山東近海海域(圖1)。

3 山東近海浮游植物概況

119個航次報道共鑒定出659種浮游植物, 以硅藻(415種)和甲藻(183種)為主, 還包括綠藻(21種)、棕鞭藻(19種)、隱藻(9種)、定鞭藻(7種)、裸藻(3種)和未定類的三深碎裂藻(Ebria tripartite)。由于單細胞原生生物紅色中縊蟲(Mesodinium rubrum)能夠引發(fā)赤潮, 調查研究往往也鑒定和報道這個物種。不同航次報道的浮游植物物種數(shù)目相差大, 物種相似度低,沒有任何一種浮游植物出現(xiàn)在所有航次的調查結果中(圖2)。導致不同航次鑒定出的浮游植物物種數(shù)目和種類不同的原因如下: (1) 側重的浮游植物對象不同, 比如1936年金德祥等(1965)的研究僅針對硅藻。(2) 調查的季節(jié)不同。有些物種有季節(jié)偏好性, 比如鏈狀亞歷山大藻(Alexandrium catenella)多出現(xiàn)在春季, 太平洋亞歷山大藻(Alexandrium pacificum)喜愛夏季, 而相關亞歷山大藻(Alexandrium affine)在冬季密度高(Minet al, 2023)。(3) 不同項目調查的海域范圍和站位設置不同(圖1)。2007年春季劉光興等(2009)在北黃海設置了一個站位進行調查, 發(fā)現(xiàn)了7個物種;2011年春季聶間間等(2014)在北黃海設置了18個站位進行調查, 鑒定出52個物種。(4) 航次采樣方法和樣品處理手段有所差異, 比如2010年石曉勇等(2015)用HQM-2球蓋式有機玻璃采水器采集水樣, 對所有粒徑的浮游植物進行鑒定; 而2018年楊世民等(2020)用淺水Ⅲ型浮游生物網(網口面積0.1 m2, 網目76 μm)采樣, 只鑒定粒徑大于76 μm的浮游植物。(5) 調查年份不同, 隨著年份的推移, 形態(tài)學鑒定方法越來越先進,鑒定出的物種數(shù)越來越多。比如20世紀60年代, 通過光學顯微鏡, 學者們觀察描述了熱帶骨條藻(Skeletonema tropicum)、近鹽骨條藻(Skeletonema subsalsum)和細柱骨條藻(Skeletonema cylindraceum);而20世紀70年代后, 隨著掃描電子顯微鏡技術的發(fā)展, 學者們得以觀察骨條藻的超微結構, 又陸續(xù)發(fā)現(xiàn)了曼氏骨條藻(Skeletonema menzelii)、江河骨條藻(Skeletonema potamos)、擬中肋骨條藻(Skeletonema pseudocostatum)和桂式骨條藻(Skeletonema grevillei)(胡婧文等, 2020)。(6) 基于形態(tài)特征的浮游植物鑒定受浮游植物的細胞大小、不同物種的形態(tài)相似性、固定過程中細胞的穩(wěn)定性的影響。同時, 由于形態(tài)學鑒定者知識和經驗不同(Liuet al, 2020), 導致不同鑒定人員鑒定出的結果有差異。

在山東近海歷次航次調查中, 出現(xiàn)頻率最高的浮游植物為中肋骨條藻(Skeletonema costatum)、旋鏈角毛藻(Chaetoceros curvisetus)、尖刺偽菱形藻(Pseudo-nitzschia pungens) 、 夜 光 藻(Noctiluca scintillans)和短角彎角藻(Eucampia zodiacus), 均為赤潮物種。夜光藻具有較大的細胞個體, 其他四種硅藻細胞多為長鏈狀, 這些優(yōu)勢種一定程度上能夠反映山東近海浮游植物的形態(tài)對環(huán)境條件的適應。一些體積大的細胞具有抵御下沉的機制, 使它們能夠長時間停留在真光層, 從而進行光合作用; 長的細胞鏈可以增加細胞的相對表面積, 有利于營養(yǎng)鹽的吸收,在下沉的過程中, 由于攪動作用, 這些長鏈細胞可以有更大的細胞營養(yǎng)鹽通量; 個體大的細胞或長鏈的細胞群體不容易被攝食, 是對浮游動物攝食壓力的一種對抗(樂鳳鳳等, 2006; 徐宗軍等, 2011)。值得注意的是, 由于形態(tài)學鑒定的局限性, 物種鑒定結果的準確性也有待商榷。比如瑪氏骨條藻(Skeletonema marinoi)和中肋骨條藻的形態(tài)十分相似, 容易出現(xiàn)鑒定錯誤, Liu等(2020)在對膠州灣的浮游植物進行的宏條形碼分析中發(fā)現(xiàn), 高豐度的骨條藻為瑪氏骨條藻,而不是之前所報道的中肋骨條藻。

硅藻和甲藻豐度比率較大的海域一般具有較高的生產力和浮游植物豐度(柯志新等, 2011)。據(jù)文獻報道, 渤海(孫軍等, 2005; 孫雪梅等, 2016; 欒青杉等, 2018)、膠州灣(楊東方等, 2004)等海域出現(xiàn)硅藻占比逐步下降, 甲藻占比逐步上升的情況。為了探究整個山東近海海域硅藻和甲藻的豐度比率變化, 本文統(tǒng)計了記錄浮游植物物種數(shù)不少于50個的37個航次的硅藻和甲藻物種數(shù)的比例(圖3)?？傮w來說, 每個航次鑒定出的甲藻物種數(shù)都少于硅藻物種數(shù)。比較分析發(fā)現(xiàn), 硅藻物種數(shù)和甲藻物種數(shù)的相對比例并沒有隨著時間的推移而發(fā)生明顯的變化。盡管甲藻和硅藻的相對豐富度(relative richness)沒有顯著的變化, 不能排除其相對豐度(relative abundance)可能發(fā)生了顯著變化。隨著分子學方法如宏條形碼分析的廣泛使用,山東近海浮游植物的物種組成可能會得到更加準確的判斷。

圖3 山東近海硅藻和甲藻的物種數(shù)的變化趨勢分析Fig.3 Variation trend analysis of Bacillariophyta and Miozoa species identified around Shandong Peninsula

4 山東近海赤潮物種鑒定

119個航次共鑒定了155個赤潮物種(圖4, 附表3),包括硅藻78種和甲藻67種, 另外還包括棕鞭藻5種、定鞭藻2種、隱藻1種、三深碎裂藻和紅色中縊蟲。其中出現(xiàn)頻次較高(在119個航次中不少于30次)的有38個物種(圖5a, 附表3)。由于不同航次報道的赤潮物種數(shù)目相差較大, 不同航次報道的赤潮物種組成的相似度不高, 沒有任何1種赤潮物種出現(xiàn)在所有航次的調查結果中(圖6)。值得注意的是, 在鑒定頻次最高的前30個赤潮物種中(圖5b), 甲藻僅占4種, 包括夜光藻、梭形角藻(Tripos fusus)、三角角藻(Tripos muelleri)和叉狀角藻(Tripos furca), 表明與硅藻相比, 甲藻在細胞密度方面并不占優(yōu)勢。值得注意的是, 角藻屬的拉丁名曾經使用Ceratium, 但是Gómez建議使用文獻中更早出現(xiàn)的描述該屬的拉丁名Tripos來描述海水物種(Gómez, 2013)。AlgaeBase采用了該建議(Guiryet al,2023)。這4個檢出頻率較高的甲藻物種的共同特點是細胞個體較大且形態(tài)特征明顯。夜光藻的細胞個體很大、細胞壁透明且有一條長觸手(郭皓, 2004), 梭形角藻、三角角藻和叉狀角藻的細胞有頂角和底角。甲藻鑒別數(shù)量少或許也與甲藻運動移速快、形態(tài)特征難以區(qū)分等因素有關。有些甲藻在固定過程中形態(tài)不穩(wěn)定,易降解, 也影響了甲藻物種的準確鑒定, 比如灰白下溝藻(Lebouridinium glaucum)死后立即裂解, 用福爾馬林也無法固定和保存(黃長江等, 2000)。

圖4 山東近海鑒定到的赤潮物種Fig.4 HAB species identified in expeditions around Shandong Peninsula

在海洋生態(tài)調查鑒定到的155個赤潮物種中, 24個物種有在山東近海引發(fā)赤潮的記錄。值得強調的是,在山東近海引發(fā)過赤潮的赤潮物種為27個, 伊姆裸甲藻(Gymnodinium impudicum)、球形棕囊藻和繞頂塔卡藻(Takayama acrotrocha)沒有出現(xiàn)在119個航次的鑒定結果中, 但是均在針對山東近海海域的宏條形碼分析中檢測到(Huanget al, 2021; Chenet al, 2022;Liuet al, 2022), 表明傳統(tǒng)的形態(tài)學方法可能會低估浮游植物和赤潮物種的多樣性。

由于根據(jù)形態(tài)特征的物種鑒定方法具有一定的局限性, 細胞尺寸較小、形態(tài)特征不顯著以及固定過程中不穩(wěn)定的物種往往得不到準確鑒定, 且形態(tài)學鑒定還受到研究者經驗的影響。與此相比, 宏條形碼分析可以彌補這些短板。為了支持基于分子標記的序列信息的宏條形碼分析, 我們需要評估這些赤潮物種分子標記信息的完整性。我們在NCBI數(shù)據(jù)庫中系統(tǒng)檢索山東近海歷史航次調查中鑒定出的155個赤潮物種的分子序列信息。統(tǒng)計整理發(fā)現(xiàn), 有118(76.1%)個赤潮物種的18S rDNA V4區(qū)序列得到解析且有參考文獻支持(附表3), 進化樹顯示118個物種分為7個不同的門類(圖7)。其他分子標記如28S rDNA、ITS等分子標記也可以用于宏條形碼分析, 但是數(shù)據(jù)庫中18S rDNA V4區(qū)序列的信息最多, 因此目前多用18S rDNA V4區(qū)序列進行宏條形碼分析。

此外, 我們還對3個在山東近海海域進行的宏條形碼航次(Huanget al, 2021; Chenet al, 2022; Liuet al,2022)進行了統(tǒng)計和比較分析, 共鑒定出266種浮游植物, 88種赤潮物種(附表4), 其中30個物種僅在宏條形碼航次中出現(xiàn), 沒有在形態(tài)學航次調查中出現(xiàn)過, 反映出宏條形碼方法能檢測到形態(tài)學方法難以鑒定的物種。

5 山東近海赤潮物種與北海區(qū)赤潮物種的比較

由于山東近海與北海區(qū)的其他海域(包括河北近海、天津近海和遼寧近海)的空間距離很近, 因此我們還整理了北海區(qū)的赤潮物種, 并將山東近海與整個北海區(qū)的赤潮物種進行了比較分析。整個北海區(qū)范圍內報道過的赤潮物種有56種(圖8), 其中伊姆裸甲藻(Gymnodinium impudicum)、球形棕囊藻、繞頂塔卡藻(Takayama acrotrocha)、抑食金球藻和Torquentidiumhelix在山東近海的119個航次鑒定結果中沒有出現(xiàn)。但是除Torquentidium helix外, 其他4個物種均在宏條形碼分析相關文獻(Huanget al, 2021; Chenet al,2022; Liuet al, 2022)中出現(xiàn)過, 表明宏條形碼分析的有效性(陳楠生, 2020)。可以預見, 隨著宏條形碼分析方法的推廣應用, 更多的浮游植物和赤潮物種將會得到鑒定, 它們的時空動態(tài)分布規(guī)律也將得到解析。

6 山東近海典型赤潮物種

6.1 夜光藻

夜光藻隸屬于甲藻門(Pyrrophyta)(陸斗定等,1994), 營浮游生活, 其個體大小范圍為150～2 000 μm,細胞近圓球形, 細胞壁透明, 藻體前端有一個非常明顯的口腔, 上面著生一條長觸手, 觸手基部有一條短的鞭毛(郭皓, 2004)。夜光藻在山東近海64個歷史航次調查中被鑒定出來(附表2)。夜光藻赤潮在山東近海頻繁暴發(fā), 占山東近海赤潮總數(shù)的三分之一以上(附表1)。赤潮暴發(fā)范圍廣, 覆蓋了山東近海大部分區(qū)域。2012年5月3日到6月11日, 日照東部近海暴發(fā)了780 km2的夜光藻赤潮, 藻體平均密度可達到2.46×105cells/L (周健等, 2020)。119個航次調查中,有64次鑒定出了夜光藻。

6.2 血紅哈卡藻

血紅哈卡藻, 是一種廣溫廣鹽的甲藻, 分布廣,在25 °C, 20鹽度條件下生長最快(方婷, 2021)。其藻細胞呈五角形, 可形成休眠孢子(Matsubaraet al, 2007)。血紅哈卡藻在煙臺海域暴發(fā)過多次小規(guī)模赤潮(附表1)。2021年10月到11月, 血紅哈卡藻和多紋膝溝藻在東營以北暴發(fā)過3 800 km2的特大規(guī)模雙相型赤潮(附表1)。119個航次調查中, 有12次鑒定出了血紅哈卡藻。

6.3 中肋骨條藻

中肋骨條藻是典型的廣溫廣鹽赤潮物種(楊世民等, 2006)。藻體細胞呈透鏡形或短圓柱型, 直徑6～7 μm, 殼面圓而鼓起, 著生一圈細長的刺, 相鄰細胞通過對應的刺相連成直鏈狀群體。細胞間隙往往大于細胞本身的長度, 細胞核位于中央, 有增大孢子(郭皓, 2004; 楊世民等, 2006)。中肋骨條藻雖然不產生毒素, 但是其大量繁殖后會對海水的物理和化學特性有不利影響, 并可引起海水變色, 產生反應性醛,對橈足類的孵化有負面影響(Miraltoet al, 1999)。中肋骨條藻在山東近海歷史航次調查中出現(xiàn)了70次,為山東近海歷史調查中出現(xiàn)頻率最高的物種。山東近海的中肋骨條藻赤潮約半數(shù)為雙相型赤潮, 赤潮暴發(fā)面積一般較小(附表1)。2002年8月, 山東近海暴發(fā)30 km2的中肋骨條藻赤潮, 直接經濟損失達800萬元(自然資源部, 1989-2021)。119個航次調查中, 有70次鑒定出了中肋骨條藻。

6.4 海洋卡盾藻

海洋卡盾藻的藻體為單細胞, 黃褐色, 長30～55 μm, 寬20～32 μm。細胞裸露無壁, 紡錘形或卵形, 背腹縱扁, 腹面中央具一條縱溝, 鞭毛兩條(梁玉波, 2012)。據(jù)統(tǒng)計, 海洋卡盾藻在山東暴發(fā)了10次赤潮, 其中規(guī)模最大的為2014年9月在煙臺長島暴發(fā)的890 km2的赤潮(附表1)。119個航次調查中, 有3次鑒定出了海洋卡盾藻。

6.5 赤潮異彎藻

赤潮異彎藻有毒, 營浮游生活, 藻體為單細胞,細胞體黃褐色至褐色, 無細胞壁, 由周質膜包被, 細胞形狀變化很大。細胞一般略呈橢圓形, 長8～25 μm,寬6～15 μm, 厚度變化大 (梁玉波, 2012)。赤潮異彎藻歷史上主要在煙臺、威海等海域暴發(fā)面積小于100 km2的赤潮(附表1)。119個航次調查中, 有7次鑒定出了赤潮異彎藻。

6.6 球形棕囊藻

球形棕囊藻是一種全球廣布物種, 具有復雜的異型生活史, 兼有單細胞和膠質囊體兩種形態(tài)。游泳單細胞個體微小, 直徑3～9 μm, 為球形或近球形, 有2條長鞭毛和1根粗短的定鞭毛。群體膠質囊為球形或近球形, 成千個不動細胞分散地包埋在囊體周緣, 直徑在數(shù)百微米至數(shù)毫米間(齊雨藻等, 2001; 沈萍萍等,2018)。在富營養(yǎng)條件下, 球形棕囊藻能暴發(fā)性增殖形成藻華, 形成大量膠質囊體, 不僅能有效抵御細菌、病毒的侵入和浮游動物的攝食(Hamm, 2000; 王小冬等, 2012), 而且能夠產生溶血性毒素、二甲基硫化物(DMSP/DMS)及硫丙酸等化合物毒害海洋生物(Van Rijsselet al, 2007), 囊體衰亡后還形成大量泡沫物質,嚴重影響海洋生態(tài)系統(tǒng)的結構與功能, 危害漁業(yè)養(yǎng)殖(陳菊芳等, 1999; Hansenet al, 2003; 商文, 2006)。值得注意的是, 球形棕囊藻在山東近海歷史形態(tài)學航次調查中沒有出現(xiàn), 但是在宏條形碼航次中出現(xiàn)(Liuet al, 2022), 可能因為球形棕囊藻個體微小。據(jù)統(tǒng)計, 球形棕囊藻在山東近海暴發(fā)過8次赤潮, 2004年6月和2021年12月, 球形棕囊藻在黃河口和青島膠南海域分別暴發(fā)了1 500 km2以上的特大規(guī)模赤潮(附表1)。

6.7 多紋膝溝藻

多紋膝溝藻藻體紅褐色, 細胞呈寬紡錘形, 上殼倒錐形, 下殼錐形, 上下殼長幾乎相等(梁玉波,2012)。2021年, 多紋膝溝藻在東營、煙臺和危害暴發(fā)過5次面積均超過900 km2的大規(guī)模赤潮, 其中2021年10到11月在東營以北渤海海域暴發(fā)的血紅哈卡藻和多紋膝溝藻雙相型赤潮面積高達3 800 km2(附表1)。119個航次調查中, 有10次鑒定出了多紋膝溝藻。

6.8 具刺膝溝藻

具刺膝溝藻細胞小型, 藻體長30～60 μm, 上殼角狀、圓錐形、頂角緩和、平截。兩個底刺明顯(梁玉波, 2012)。具刺膝溝藻在青島、威海暴發(fā)過4次赤潮,其中2003年在青島暴發(fā)過456.5 km2的較大規(guī)模赤潮(附表1)。119個航次調查中, 有12次鑒定出了具刺膝溝藻。

6.9 米氏凱倫藻

米氏凱倫藻是世界性廣布種, 細胞長15.6～31.2 μm,寬13.2～24.0 μm, 營游泳生活。細胞背腹面觀近圓形,上錐部為半球形或寬圓錐形, 下錐部的底部中央有明顯的凹陷, 右側底端略長于左側, 色素體10～16個。橫溝位于細胞中央, 略靠上殼部, 始末位移為2倍橫溝寬度。頂溝直, 始于橫溝起點的右側略上處, 經細胞頂部延伸至上殼部背部?？v溝入侵上殼部, 與頂溝形成一個明顯的頂溝-縱溝連接結構(郭皓, 2004)。米氏凱倫藻能產生毒素, 通過食物鏈傳遞, 最終威脅人類健康, 并破壞生態(tài)環(huán)境(陳楠生等, 2021)。2005年6月, 渤海灣, 天津至濱州海域暴發(fā)了3 000 km2的特大規(guī)模米氏凱倫藻赤潮(附表1)。119個航次調查中, 有9次鑒定出了米氏凱倫藻。

6.10 大洋角管藻

大洋角管藻細胞圓柱形, 直徑20～50 μm, 殼面略凸成弧形, 胞間隙小, 細胞壁薄, 領狀紋不明顯, 有休眠孢子(梁玉波, 2012)。2013年大洋角管藻在濰坊暴發(fā)過兩次面積不足100 km2的赤潮(附表1)。119個航次調查中, 有22次鑒定出了大洋角管藻。

7 結論與展望

(1) 山東近海海岸線漫長, 水文情況復雜, 浮游植物和赤潮物種的生物多樣性很高。在過去80余年內完成的119個航次調查中,共鑒定出659種浮游植物,包括硅藻415種、甲藻183種、綠藻21種、棕鞭藻19種、隱藻9種、定鞭藻7種、裸藻3種, 還有未定類的三深碎裂藻和原生動物紅色中縊蟲。在鑒定到的浮游植物中, 硅藻最多,甲藻次之。

(2) 盡管根據(jù)文獻報道, 我國山東近海部分海域出現(xiàn)硅藻占比逐步下降, 甲藻占比逐步上升的情況,然而我們對航次文獻調查的比較分析并沒有發(fā)現(xiàn)明顯的硅、甲藻組成比例的演替現(xiàn)象。

(3) 山東近海赤潮頻發(fā), 赤潮物種種類十分豐富。119個航次共統(tǒng)計到155個赤潮物種, 以硅藻(78種)和甲藻(67種)為主, 還包括棕鞭藻(5種)、定鞭藻(2種)、隱藻(1種)、未定類的三深碎裂藻(Ebria tripartite)和紅色中縊蟲(Mesodinium rubrum)。中肋骨條藻、旋鏈角毛藻、尖刺偽菱形藻、夜光藻和短角彎角藻是統(tǒng)計次數(shù)最多的赤潮物種。155赤潮物種中, 118個物種的18S rDNA V4區(qū)序列得到解析, 為未來通過宏條形碼方法鑒定赤潮物種提供參考。

(4) 迄今山東近海歷史航次資料十分豐富, 但是不同航次之間統(tǒng)計的浮游植物相似度較低, 主要原因在于: 首先, 航次目的可能不同, 有的航次只聚焦于硅藻; 其次, 在航次采樣方面, 調查站位、時間、方法以及樣品處理方式等迥異, 導致航次物種數(shù)目和種類差異很大; 最后, 基于形態(tài)特征的浮游植物鑒定受浮游植物的細胞大小、不同物種的形態(tài)相似性和固定過程中細胞的穩(wěn)定性的影響, 并且受研究人員經驗的影響很大, 導致鑒定的物種種類可能存在差異。通過運用適當?shù)姆肿訕擞? 宏條形碼方法可以鑒定出形態(tài)學方法難以鑒定到的物種, 如形態(tài)相似的隱存種, 細胞個體很小的物種和固定過程中細胞不穩(wěn)定的物種, 而且可以排除由于鑒定者經驗不同產生的影響。

綜上所述, 我們可以通過加強航次采樣站位布局, 開展時間序列采樣, 優(yōu)化和統(tǒng)一采樣方法, 并將形態(tài)學方法與分子方法相結合, 完成赤潮物種組成及動態(tài)變化分析。這將有助于我們掌握山東近海赤潮物種的變化規(guī)律, 預測赤潮的暴發(fā)并開展相應的防控, 從而降低由赤潮帶來的經濟損失。