陸展滔 蘭官偉 李瑞源 司旭蕊 劉星宇莫誠 姚輝 齊敦武 向左甫

（1 中南林業(yè)科技大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，長沙 410004）（2 成都大熊貓繁育研究基地，四川省瀕危野生動(dòng)物保護(hù)生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，成都 610086）（3 西華師范大學(xué)，西南野生動(dòng)植物資源保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，南充 637002）（4 四川白河國家級(jí)保護(hù)區(qū)，九寨溝 623400）（5 湖北神農(nóng)架金絲猴保育生物學(xué)湖北省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，神農(nóng)架 442411）（6 中南林業(yè)科技大學(xué)林學(xué)院，長沙 410004）

關(guān)于非人靈長類動(dòng)物出生模式的描述首次出現(xiàn)在猴和猿類的年生殖周期研究中 (Lancaster and Lee, 1965)，被劃分為3 種，即顯著的季節(jié)性出生、高峰性出生、無規(guī)律性出生(Struhsaker and Leland,1986)。季節(jié)性出生被定義為出生事件只發(fā)生在明確劃定的時(shí)期內(nèi) (van Schaiket al., 1999)，如云南拉沙山滇金絲猴 (Rhinopithecus bieti) 社群的出生事件只發(fā)生在2—4 月，表現(xiàn)出嚴(yán)格的出生季節(jié)性(Huanget al., 2012；王雙金等，2012)；獼猴 (Macaca mulatta) 74%的出生事件集中在5—6 月，表現(xiàn)為高峰性出生 (Vandenbergh and Vessey, 1968)；某些物種則幾乎全年都存在出生情況，如野生鬃毛吼猴 (Alouatta palliata) 全年的大部分月份均有新生嬰猴被記錄，出生季節(jié)分布沒有顯著差異，表現(xiàn)為無規(guī)律性出生 (Glander, 1980)；有些物種則表現(xiàn)出出生高峰期不明顯或者較弱，如郁烏葉猴(Trachypithecus obscurus)；而有些物種則表現(xiàn)出非季節(jié)性的繁殖模式，如紅吼猴 (Alouatta seniculus)每月都有嬰猴出生，但是存在一個(gè)出生低谷期(Crockett and Rudran, 1987)。

影響非人靈長類動(dòng)物出生模式的因素有很多，棲息地環(huán)境溫度可以影響動(dòng)物出生模式，因?yàn)闇囟扰c動(dòng)物的能量消耗和體溫調(diào)節(jié)有關(guān)。對(duì)于恒溫動(dòng)物而言，在過高或過低的溫度條件下，需要消耗能量來維持體溫的恒定，從而減少自身在繁殖上所花費(fèi)的能量。隨著溫度上升，圈養(yǎng)松鼠猴(Saimiri sciureus) 每月出生嬰猴數(shù)量增加 (Trevino,2007)；阿根廷查科地區(qū)的夜猴 (Aotus azarai) 每年4—5 月進(jìn)行交配 (Fernandez-Duqueet al., 2002)，以避免極端高溫給受孕個(gè)體帶來的能量代謝挑戰(zhàn)；降水量也會(huì)對(duì)動(dòng)物的繁殖產(chǎn)生影響，如棲息于熱帶地區(qū)的北絨毛蛛猴 (Brachyteles hypoxanthus)，每年的氣溫變化幅度小，其出生季節(jié)受降水影響大，雨季延長會(huì)導(dǎo)致出生季節(jié)的跨度延長 (Wiederholt and Post, 2011)；黑猩猩 (Pan troglodytes) 在每年雨季 (食物供應(yīng)高峰) 開始發(fā)情，降水量的季節(jié)性變化通過影響食物供應(yīng)對(duì)其繁殖起間接作用 (Brockman and van Schaik, 2005; Andersonet al., 2005)。

動(dòng)物繁殖期消耗能量巨大，其將繁殖周期中最需要能量的時(shí)期與每年食物供應(yīng)的高峰時(shí)期相匹配，因此繁殖與棲息環(huán)境食物供應(yīng)的波動(dòng)關(guān)聯(lián)很大 (Di Bitetti and Janson, 2000; Bronson, 2009)?；谑澄锕?yīng)與動(dòng)物季節(jié)性繁殖之間的聯(lián)系，可以劃分為收入繁殖者 (income breeder) 與資本繁殖者(capital breeder) 兩種不同的繁殖類型 (Di Bitetti and Janson, 2000; Brockman and van Schaik, 2005)。資本繁殖者為了生殖活動(dòng)而提前儲(chǔ)存能量，為隨后的懷孕、分娩、育幼做準(zhǔn)備，如馬達(dá)加斯加西北部狐猴 (Lemuridae) 會(huì)在雨季提高食物攝入量、增加體重和懷孕，而出生季節(jié)則集中在食物缺乏的旱季 (Pichon and Simmen, 2015)；收入繁殖者則根據(jù)當(dāng)前的食物攝入量開始繁殖活動(dòng)，如棲息在剛果盆地的山魈 (Mandrillus sphinx) 在食物匱乏的季節(jié) (旱季) 受孕，其出生高峰期與食物豐富的季節(jié) (雨季) 相符，在哺乳期的前半段，雌性山魈攝入食物以滿足嬰猴的營養(yǎng)需求，在哺乳期的后半段，嬰猴可以獨(dú)立進(jìn)食 (Dezeureet al., 2022)。美國洛杉磯動(dòng)物園中的皇檉柳猴 (Saguinus imperator) 幾乎在所有月份都有嬰猴出生，園內(nèi)有超過七成的雌性在3—7 月分娩，而野生的皇檉柳猴種群的出生高峰卻出現(xiàn)在4—8 月，出生季節(jié)比圈養(yǎng)種群晚，可能的原因是圈養(yǎng)種群擁有穩(wěn)定的食物供應(yīng) (Baker and Woods, 1992)。

海拔梯度的增加導(dǎo)致氣溫降低，甚至高海拔地區(qū)的最低氣溫可能會(huì)達(dá)到寒溫帶地區(qū)常見的水平，而降水量在一定范圍內(nèi)隨著海拔上升而增加，通常在連續(xù)海拔梯度的中等高度位置達(dá)到高峰(van Schaik and Brockman, 2005)，導(dǎo)致植被類型沿海拔梯度變化垂直分布，一般來說，高海拔地區(qū)與低海拔或中等海拔地區(qū)相比，其植物豐富度和初級(jí)生產(chǎn)力相對(duì)較低 (Rahbek, 1995)，因此海拔梯度引起的極端氣候與食物供應(yīng)的變化影響靈長類動(dòng)物的繁殖，這一觀點(diǎn)在對(duì)藏酋猴 (Macaca thibetana)(Zhao and Deng, 1988; Zhao, 1994)、黑猩猩 (Pan troglodytes schweinfurthii) (Matthewset al., 2021)，以及大型食草動(dòng)物如馬鹿 (Cervus canadensis)(Moyeset al., 2011)、 狍 (Capreolus pygargus)(Peláezet al., 2020) 和大角羊 (Ovis canadensis)(Festa-Bianchet, 1988) 的研究中得到證實(shí)。

緯度位置也可以用于解釋靈長類動(dòng)物出生模式的變化。通常緯度越高其出生季節(jié)性越強(qiáng)，因?yàn)榕c靠近赤道的地區(qū)相比，高緯度地區(qū)的氣候與食物供應(yīng)呈明顯的季節(jié)性變化 (Janson and Verdolin, 2005; Heldstabet al., 2020)。例如西藏小昌都(北緯29°15′，東經(jīng)98°37′) 和云南拉沙山 (北緯26°20′，東經(jīng)99°15′) 的野生滇金絲猴群出生同步模式不同，前者出生季節(jié)第2周出生數(shù)量最多，后者第1、4周出生數(shù)量最多 (Xiang and Sayers, 2009；王雙金等，2012)。Trebouet 等(2021) 基于13 個(gè)野生獼猴屬 (Macaca) 種群出生模式的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，隨著緯度的上升，猴群出生模式趨向于嚴(yán)格的季節(jié)性，其中北緯12°以上的種群呈現(xiàn)嚴(yán)格的季節(jié)性繁殖，北緯3° ~ 14°和南緯5°范圍內(nèi)存在中度季節(jié)性繁殖種，南緯1° ~ 北緯3°之間為非季節(jié)性繁殖種。

靈長類的繁殖行為也受到光周期的影響，光照誘導(dǎo)褪黑激素釋放，進(jìn)而調(diào)節(jié)下丘腦-垂體-性腺 (Hypothalamic-pituitary-gonadal axis) 軸系統(tǒng)復(fù)雜的神經(jīng)內(nèi)分泌過程，來調(diào)控動(dòng)物的繁殖 (Bradshaw and Holzapfel, 2007; Dardente, 2012)。例如Fernandez-Duque等(2002) 研究發(fā)現(xiàn)，每年4—5月，光照時(shí)間縮短刺激阿根廷夜猴 (Aotus azarai) 交配活動(dòng)的開始。光周期通常由緯度決定，Rasmussen(1985) 發(fā)現(xiàn)生活在不同緯度區(qū)域的狐猴 (Lemuridae)，其交配季節(jié)開始日期不同，高緯度種群的交配與出生季節(jié)開始日期晚，因此通過比較分布于不同緯度的靈長類種群的出生模式可以探究光周期對(duì)繁殖的影響。

川金絲猴 (Rhinopithecus roxellana) 屬于我國一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物，分類上隸屬于靈長目 (Primates) 猴科 (Cercopithecidae) 疣猴亞科 (Colobinae)仰鼻猴屬 (Rhinopithecus)，是我國特有的珍稀瀕危靈長類物種，分布于四川、甘肅、陜西及湖北，棲息于海拔1 000 ~ 4 100 m的溫帶高山、亞高山森林 (向左甫，2020)。川金絲猴是季節(jié)性繁殖的靈長類動(dòng)物 (Qiet al., 1995; Xianget al., 2017)，有研究發(fā)現(xiàn)圈養(yǎng)川金絲猴出生高峰期在3—6 月 (Zhanget al., 2000; Renet al., 2003)，但野生川金絲猴多數(shù)集中于3 月下旬至5 月上旬生育 (Xianget al.,2017)，目前對(duì)川金絲猴出生季節(jié)性的研究較多，但是鮮有將兩地猴群的出生情況進(jìn)行對(duì)比，以探討氣候等因素對(duì)川金絲猴出生季節(jié)的影響。

本文報(bào)道了2023 年1—8 月四川白河國家級(jí)保護(hù)區(qū)王家山地區(qū)和湖北神農(nóng)架大龍?zhí)秴^(qū)域川金絲猴投食群的嬰猴出生情況，分析了兩個(gè)種群出生季節(jié)性以及氣候?qū)牒锍錾录臐撛谟绊憽?/p>

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)與對(duì)象

研究地點(diǎn)為四川白河國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)和湖北神農(nóng)架國家公園。白河國家級(jí)自然保護(hù)區(qū) (北緯33°10′ ~ 33°22′，東經(jīng)104°01′ ~ 104°12′) 位于四川省阿壩藏族羌族自治州九寨溝縣，保護(hù)區(qū)地處岷山山系北段，海拔1 240 ~ 4 453 m，屬溫帶半濕潤氣候 (李艷忠等，2016；金貴祥等，2020)，猴群位于王家山區(qū)域 (北緯104°08′，東經(jīng)33°15′，海拔1 700 ~ 2 200 m)，主要植被類型包括常綠闊葉林、落葉闊葉林、針葉闊葉林和高山針葉林 (彭振中等，2022)。

神農(nóng)架國家公園大龍?zhí)洞ń鸾z猴野外科研基地 (北緯31°29′，東經(jīng)110°117′) 位于湖北省西北部的神農(nóng)架國家公園大龍?zhí)秴^(qū)域內(nèi) (北緯31°21′ ~ 31°36′，東經(jīng)110°03′ ~ 110°33′)，該保護(hù)區(qū)地處大巴山系，海拔約2 200 m (Yaoet al., 2011)，地跨中、北亞熱帶，春季短暫 (4—5 月底)，而冬季漫長(11 至翌年3 月底)，全年氣候溫暖濕潤，季節(jié)性變化明顯，屬于亞熱帶季風(fēng)氣候 (朱兆泉和宋朝樞，1999)。

研究對(duì)象為白河王家山及神農(nóng)架大龍?zhí)秴^(qū)域的兩個(gè)習(xí)慣化了的川金絲猴種群。2023年8月，白河種群個(gè)體總數(shù)約130 只，由7 個(gè)一雄多雌社會(huì)單元 (one-male muit, OMU) 和1 個(gè)全雄社會(huì)單元 (allmale muit, AMU) 組成；神農(nóng)架種群個(gè)體總數(shù)約90 只，由6 個(gè)OMU 和1 個(gè)AMU 組成；白河種群成年雌性個(gè)體數(shù)量為45 只，神農(nóng)架種群成年雌性個(gè)體數(shù)量為32 只，所有的成年雌性個(gè)體均被觀察到參與交配活動(dòng)；OMU 單元成年雄雌比，白河種群約為1∶6.4，神農(nóng)架種群約為1∶5.3 (表1)。兩地工人每日在固定地點(diǎn)投喂食物2次，猴群中的所有個(gè)體，包括成年、亞成年、青少年和嬰幼猴，均可通過面部特征 (五官形狀、皺紋多寡)、受傷情況 (傷疤形狀、身體殘疾) 和毛發(fā)特征等進(jìn)行個(gè)體識(shí)別。兩猴群已經(jīng)習(xí)慣研究人員的存在，可在離猴群5 ~ 20 m的距離內(nèi)觀察猴群。

表1 2023年白河種群、神農(nóng)架種群一雄多雌單元基本結(jié)構(gòu)Table 1 Basic structure of one-male unit in Baihe and Shennongjia groups in 2023

1.2 數(shù)據(jù)收集

2023 年1—8 月，兩名研究人員在白河種群活動(dòng)范圍內(nèi)進(jìn)行跟蹤觀察，當(dāng)發(fā)現(xiàn)剛出生的嬰猴時(shí)，采用焦點(diǎn)動(dòng)物取樣法 (focal animal sampling method) 記錄嬰猴出生日期、嬰猴性別、雌性個(gè)體信息，并用單反相機(jī) (日本，佳能700D) 進(jìn)行拍照記錄，在整個(gè)觀察期間，對(duì)出生嬰猴數(shù)量及成年雌性數(shù)量進(jìn)行統(tǒng)計(jì)；神農(nóng)架猴群，相同的信息由大龍?zhí)痘匮芯咳藛T提供。并對(duì)白河保護(hù)區(qū)王家山區(qū)域及神農(nóng)架大龍?zhí)秴^(qū)域氣候信息 (氣溫、降水)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)，資料來源于歐洲中期天氣中心 (http//www.ecmwf.int)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

根據(jù)Eisenberg 等 (1981) 的方法，以觀察期內(nèi)第一個(gè)嬰猴出生日期為起始，將猴群的出生季節(jié)每7 天作為一個(gè)周期進(jìn)行劃分，計(jì)算出生季節(jié)的嬰猴平均出生日期、出生日期中值和標(biāo)準(zhǔn)差，以及周嬰猴 / 成雌值 (I / F)，其中I 為當(dāng)前嬰猴出生總數(shù)，F(xiàn)為觀察期內(nèi)成年雌性總數(shù)。根據(jù)van Schaik 等(1999) 的定義，3個(gè)月內(nèi)發(fā)生2/3的出生事件，可以認(rèn)為該物種具有出生季節(jié)性。按照Caughley (1977)的方法分析猴群出生季節(jié)性是否符合脈沖模型，即如果一個(gè)種群出生季節(jié)標(biāo)準(zhǔn)差小于30 d，那么此物種可被視作季節(jié)性出生的物種。計(jì)算公式為：

公式中f為每周期嬰猴出生數(shù)量，x為周期序號(hào)，L為觀察期內(nèi)嬰猴出生總數(shù)達(dá)到一半時(shí)所在周期的上限日期前的累積天數(shù)，g為觀察期內(nèi)嬰猴出生總數(shù)的一半與觀察期內(nèi)嬰猴出生總數(shù)達(dá)到一半時(shí)所在周期前的嬰猴出生個(gè)體數(shù)的差，C 為周期天數(shù)(7天)，d為中值所在周期的嬰猴出生數(shù)量。

將2023 年1—7 月的氣候數(shù)據(jù) (日平均氣溫、日降水量)，按照上述方法進(jìn)行劃分，計(jì)算每個(gè)周期的平均氣溫和累積降水量，使用SPSS 26.0 數(shù)據(jù)分析，使用Circular statistics 和Rayleigh test (Z =nr2) 分析出生季節(jié)性和出生模式 (王雙金等，2012)，采用Hierarchical cluster analysis分析出生高峰期，通過Pearson相關(guān)性檢驗(yàn) (PCCs) 分析周平均氣溫、降水量與周I / F之間的相關(guān)性，顯著性水平設(shè)置在α = 0.05。

2 結(jié)果

2.1 出生季節(jié)性

白河種群出生日期為1月3日至8月20日，跨度為232 d，除6月外，其他月均有嬰猴出生，其首例嬰猴出生事件于2023 年1 月3 日被研究人員記錄。2月28日至3月20日、3月28日至4月25日、5月23日至6月6日，周I / F斜率增加，說明嬰猴出生數(shù)量增加，嬰猴數(shù)在8月20日達(dá)到最大值 (17個(gè)) (圖1a)。

圖1 白河種群 (a)、神農(nóng)架種群 (b) 猴群嬰猴出生分布Fig 1 Birth distribution of monkeys in Baihe group (a) and Shennongjia group (b)

神農(nóng)架種群出生日期為3 月17 日至5 月23 日，跨度為75 d。猴群中新生嬰猴于3 月、4 月和5 月被記錄，在3月17日發(fā)現(xiàn)首個(gè)新生嬰猴。3月10—30 日、4 月6—17 日，周I / F 斜率增加，說明嬰猴出生數(shù)量增加，嬰猴數(shù)在5 月10 日達(dá)到最大值(14個(gè)) (圖1b)。

白河種群每周出生嬰猴數(shù)量較為平均，第33周后出生事件結(jié)束，兩個(gè)組的出生呈同步 (圖2a)；神農(nóng)架種群第2 周 (3 月24—30 日) 與第5 周 (4 月14—20 日) 出生嬰猴較多，占52%，其他周出生嬰猴較少，第10周后出生事件結(jié)束 (圖2b)。

圖2 白河種群 (a)、神農(nóng)架種群 (b) 猴群嬰猴 / 成雌比 (I / F) 和出生嬰猴數(shù)量變化Fig. 2 Changes of infants / adult females ratio (I / F) and number of newborn monkeys in Baihe group (a) and Shennongjia group (b)

白河種群猴群出生季節(jié)跨度大，平均出生日期為5 月6 日 (SD = 141 d)，出生日期中值為4 月3 日，不符合脈沖模型，出生季節(jié)性不嚴(yán)格，但是有75%的出生事件發(fā)生在3—5 月，有2 例發(fā)生在1月，各有1例發(fā)生在2月、7月和8月，因此白河種群猴群出生模式也為季節(jié)性繁殖 (r= 0.681,Z=9.749,P< 0.01)，存在出生高峰期 (高峰：3 月1—16 日，次高峰：4 月2—18 日，末高峰：5 月10—30 日) (圖2a)；神農(nóng)架種群的平均出生日期為4 月28 日 (SD = 19 d)，出生日期中值為4 月14 日，符合脈沖模型，存在兩個(gè)出生高峰期 (高峰：3 月17—27 日，次高峰：4 月5—26 日)，且該組猴群所有的出生事件發(fā)生在3—5 月，該組猴群出生模式表現(xiàn)出嚴(yán)格的季節(jié)性 (r= 0.975,Z=16.168,P< 0.01) (圖2b)。

2.2 氣候季節(jié)性變化與嬰猴出生

2020年8月至2023年7月，白河種群區(qū)域與神農(nóng)架種群區(qū)域月平均氣溫有顯著差異 (t= -2.96,P< 0.01)，總體上白河種群區(qū)域月平均氣溫低于神農(nóng)架種群區(qū)域 (圖3)，但月降水量差異不明顯(t= -0.98,P= 0.37)。白河種群區(qū)域年平均氣溫為(5.38 ± 0.51) ℃，最低月平均氣溫為 (-8.16 ±1.16) ℃ (1 月)，最高月平均氣溫為 (16.57 ±0.28) ℃ (7月)，年降水量 (1259.71 ± 173.36) mm，4—10 月總降水量占全年的85% ~ 89%；神農(nóng)架種群區(qū)域年平均氣溫為 (11.17 ± 0.13) ℃，最低月平均氣溫為 (-0.96 ± 0.42) ℃ (1 月)，最高月平均氣溫為 (21.07 ± 0.68) ℃ (7 月)，年降水量為(1470.71 ± 60.46) mm，4—10月總降水量占全年的81% ~ 84%。

圖3 白河和神農(nóng)架月平均溫度及月降水量比較Fig. 3 Comparison of monthly average temperature and monthly precipitation in Baihe and Shennongjia

嬰猴出生事件受氣溫、降水量的影響，嬰猴出生事件發(fā)生在平均氣溫上升與降水量增加的月份 (表2)，分析表明白河種群區(qū)域周平均氣溫 (rs=0.97,P< 0.01)、周降水量 (rs= 0.65,P< 0.01) 與I / F變化呈顯著正相關(guān)；神農(nóng)架種群區(qū)域周平均氣溫與I / F變化呈正相關(guān) (rs= 0.71,P< 0.05)，但周降水量與I / F 變化相關(guān)性不明顯 (rs= 0.31,P=0.35) (圖4)。

圖4 白河種群 (a、b) 及神農(nóng)架種群猴群 (c、d) 周平均氣溫、周降水量與嬰猴 / 成雌值 (I / F) 的關(guān)系Fig. 4 The relationship between the weekly average temperature, weekly precipitation and infant / adult female values (I / F) in the Baihe group (a,b) and Shennongjia group (c, d)

表2 2022年8月至2023年8月白河種群、神農(nóng)架種群棲息地氣候季節(jié)性變化與出生事件Table 2 Seasonal changes of habitat climate and birth events in Baihe and Shennongjia groups from August 2022 to August 2023

3 討論

根據(jù)2023 年1—8 月的白河種群與神農(nóng)架種群嬰猴出生數(shù)據(jù)特征，我們發(fā)現(xiàn)神農(nóng)架種群猴群的出生日期標(biāo)準(zhǔn)差小于30 d，所有的出生事件發(fā)生在3—5 月，表現(xiàn)出嚴(yán)格的出生季節(jié)性；而白河種群猴群出生日期標(biāo)準(zhǔn)差大于30 d，75%的出生事件發(fā)生在3—5月，1月有2例，2月、7月和8月各有1例，因此白河種群猴群出生模式為高峰性出生，不符合脈沖模型，并沒有表現(xiàn)出像神農(nóng)架種群的高度季節(jié)性。

雖然兩個(gè)種群出生分布格局存在差異，但是其出生事件發(fā)生于氣溫與降水量逐漸上升的月份，并表現(xiàn)出相同的出生高峰期 (3—5 月)。研究發(fā)現(xiàn)白河種群與神農(nóng)架種群周I/F 變化和周平均氣溫均呈正相關(guān)，表明氣溫是靈長類動(dòng)物開啟季節(jié)性繁殖的機(jī)制，其主要決定了動(dòng)物4 個(gè)能量消耗的過程，即基礎(chǔ)代謝率、主動(dòng)代謝、生長和繁殖，當(dāng)環(huán)境溫度遠(yuǎn)低于動(dòng)物正常體溫水平時(shí)，需要消耗一定的能量來維持體溫，以保證其他生命活動(dòng)的熱需求 (Dunbar, 1988)，因此棲息地溫度變化與動(dòng)物的體溫調(diào)節(jié)成本息息相關(guān)。本研究中兩地猴群所在棲息地環(huán)境溫度變化幅度大，神農(nóng)架種群猴群棲息地7 月平均溫度為21.87 ℃，1 月平均溫度為-0.51 ℃；白河種群猴群棲息地7 月平均溫度為16.57 ℃，1 月平均溫度為-6.37 ℃，均相差約23 ℃，溫度變化大使懷孕的雌猴面臨更大的能量壓力與體溫調(diào)節(jié)壓力 (Xianget al., 2017)。同時(shí)環(huán)境溫度也跟分娩和嬰猴的生長密切相關(guān)，猴類獨(dú)特盆骨結(jié)構(gòu)使得產(chǎn)道比猿類狹窄，分娩時(shí)間更長，此時(shí)雌猴與嬰猴面臨的體溫調(diào)節(jié)壓力大 (Trevathan, 2015)。相關(guān)研究表明，南非薩馬拉雌性青腹綠猴 (Chlorocebus pygerythrus) 選擇在不活動(dòng)的夜間進(jìn)行分娩，避免了分娩后嬰猴由于羊水蒸發(fā)而導(dǎo)致的體表溫度降低的情況 (McFarlandet al.,2022)。也有研究指出，剛出生的豚尾猴 (Macaca nemestrina) 幼崽易受較低環(huán)境溫度的影響 (Ruppenthalet al., 1983)，長期的低溫條件使嬰猴將更多的能量用來調(diào)節(jié)體溫，從而發(fā)育延緩 (Lubachet al., 1992)，因此懷孕雌猴會(huì)選擇于分娩時(shí)間和嬰猴生長有利的環(huán)境溫度條件，減少低溫帶來的風(fēng)險(xiǎn)。

在周I/F值變化和每周降水量的相關(guān)性檢驗(yàn)中，白河種群呈正相關(guān)，神農(nóng)架種群相關(guān)性不明顯，因此本研究的數(shù)據(jù)不能驗(yàn)證每周降水量與猴群每周I/F 值變化之間的聯(lián)系。在過去關(guān)于熱帶靈長類動(dòng)物出生季節(jié)性的研究中會(huì)使用出生時(shí)間與降水量之間的相關(guān)性 (Andersonet al., 2005; Wiederholt and Post, 2011)，因?yàn)闊釒У貐^(qū)每年的月平均氣溫變化幅度小，而月降水總量表現(xiàn)出季節(jié)性的變化，這樣的變化對(duì)熱帶靈長類動(dòng)物的繁殖影響顯著。川金絲猴屬于溫帶物種，溫帶地區(qū)月平均氣溫變化幅度大，盡管本研究中兩組猴群棲息地的降水模式也呈現(xiàn)出季節(jié)性的變化，但極端溫度帶來的熱應(yīng)激對(duì)溫帶物種的繁殖影響可能更大。

除了要面對(duì)環(huán)境溫度帶來的體溫調(diào)節(jié)壓力以外，棲息環(huán)境的食物供應(yīng)季節(jié)性變化也會(huì)對(duì)動(dòng)物的繁殖周期產(chǎn)生影響 (Dunbar, 1988; Di Bitetti and Janson, 2000)，因?yàn)樵S多靈長類動(dòng)物具有較長的妊娠期和哺乳期，它們在繁殖上要耗費(fèi)巨大的能量成本，如蘇門答臘島上的長尾獼猴 (Macaca fascicularis)，需要通過協(xié)調(diào)哺乳期的能量需求高峰與食物供應(yīng)的季節(jié)性高峰，或者利用食物供應(yīng)高峰期來開啟新一輪的繁殖活動(dòng) (van Schaik and van Noordwijk, 1985)。本研究中兩地猴群出生高峰期均為旱季末期和雨季早期 (3—5 月)，在每年的3 月，降水量逐漸上升，此時(shí)棲息地植物嫩芽與嫩葉開始出現(xiàn)，這為已分娩的雌猴提供了豐富蛋白補(bǔ)充，滿足嬰猴在食物匱乏時(shí)期的營養(yǎng)與生長需求；5 月嫩葉開始長出，6—10 月是食物供應(yīng)的高峰期，此時(shí)嬰猴可以開始進(jìn)食水分高、易消化的嫩葉 (Li, 2006；鐵軍等，2010，2011；李沂韋，2016)。一些研究表明，在籠養(yǎng)與野生條件下，成年雌性川金絲猴個(gè)體會(huì)選擇食物供應(yīng)較高的季節(jié)開始交配行為 (任寶平，2002；李文俊，2010；魏力，2016)，由此可以看出川金絲猴符合資本繁殖者的特點(diǎn)，即成年雌性在食物供應(yīng)高的季節(jié)通過攝入食物、積累營養(yǎng)來繁殖后代 (Xianget al.,2017)。

白河種群的出生模式與已知的野生川金絲猴種群出生模式有所差異 (任寶平，2002；Xianget al., 2017)，野生種群的生育事件集中在每年的3月底至6 月初發(fā)生，本研究發(fā)現(xiàn)白河種群除3—5 月外，在溫度較低的1—2 月及溫度較高的7—8 月仍有嬰猴出生，因此環(huán)境溫度不太可能是影響猴群出生時(shí)間跨度的因素。圈養(yǎng)的川金絲猴種群 (1—6 月) 和滇金絲猴種群 (12 月至翌年6 月) 的繁殖季節(jié)及出生事件與白河的川金絲猴種群具有類似表現(xiàn) (Cuiet al., 2006; Xianget al., 2017)?？紤]到白河國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)于2020 年開始投食，投食歷史很短 (投食起始時(shí)間由保護(hù)區(qū)提供)，人工投食可能是白河種群出生時(shí)間跨度長 (232 d) 的原因，因?yàn)榕c自然生態(tài)條件下的可獲取的食物相比，穩(wěn)定的人工投食為雌猴在食物匱乏時(shí)期提供豐富的營養(yǎng)條件，促進(jìn)了繁殖活動(dòng)的進(jìn)行 (Altman and Alberts, 2003)。

神農(nóng)架國家公園于2006年開始投食計(jì)劃 (投食起始時(shí)間由保護(hù)區(qū)提供)，投食歷史比白河種群悠久，相比于棲息地食物供應(yīng)，神農(nóng)架種群更依賴于穩(wěn)定的人工投食，且兩地猴群出生高峰期 (3—5 月) 與食物供應(yīng)高峰期 (6—10 月) 一致，由此推測在食物供應(yīng)條件有差異的情況下，兩地猴群依然表現(xiàn)出一樣的出生高峰期。川金絲猴可能通過感知環(huán)境因素的變化 (氣溫、降水)，來調(diào)節(jié)繁殖活動(dòng)的時(shí)間。這與生活在巴西的普通狨猴 (Callithrix jacchus) 的研究結(jié)果相似，即人工圈養(yǎng)的普通狨猴種群在有恒定的食物供應(yīng)的條件下，依然表現(xiàn)出與野生種群相似的繁殖模式 (Sousaet al., 1999)。

白河種群平均出生日期為5 月6 日，出生日期中值為4 月3 日，而神農(nóng)架種群平均出生日期為4月28日，出生日期中值為4月14日。白河種群棲息地緯度比神農(nóng)架種群高2° ~ 3°，海拔相差不大，然而高緯度的白河種群比神農(nóng)架種群提前73 d 出生，平均出生日期推遲9 d，出生日期中值提前11 d，出生時(shí)間跨度相差116 d，且白河種群和神農(nóng)架種群每周出生的嬰猴數(shù)量不同，同步性模式不同，白河種群每周出生數(shù)量較為均勻，存在3個(gè)出生高峰期，而神農(nóng)架種群在第2、5周出生較多，存在兩個(gè)出生高峰期?？梢钥闯鰞傻睾锶旱某錾Ｊ节叜愡m應(yīng)，即隨著棲息地緯度的升高，猴群出生時(shí)間提前，但出生時(shí)間跨度變長，出生季節(jié)性減弱，這一現(xiàn)象與前人的研究結(jié)果相比存在差異(Fooden and Aimi, 2003; Bicca-Marques and Gomes, 2010；王雙金等，2012; Trebouetet al.,2021)。西藏小昌都滇金絲猴群與云南拉沙山滇金絲猴群棲息地緯度相差3°，前者比后者更早開始進(jìn)入出生季節(jié)，同時(shí)也表現(xiàn)出更顯著的出生季節(jié)性 (王雙金等，2012)。位于不同緯度地帶的兩群日本猴 (Macaca fuscata)，高緯度 (北緯38°17′) 的猴群出生季節(jié)比低緯度 (北緯31°22′) 提前，因?yàn)楦呔暥鹊貐^(qū)冬季食物供應(yīng)較差，出生季節(jié)的提前可以讓嬰猴在冬季來臨前達(dá)到良好的發(fā)育水平，以適應(yīng)惡劣的環(huán)境條件 (Fooden and Aimi, 2003)。巴西黑角懸猴 (Cebus apella) 出生季節(jié)性研究發(fā)現(xiàn)，分布于熱帶與亞熱帶地區(qū)的3個(gè)猴群的出生分布格局沒有差異，可能的原因是棲息地環(huán)境溫度與光周期差異變化不大 (Bicca-Marques and Gomes, 2010)。秘魯野生皇檉柳猴種群，雌性大多數(shù)在10 月和11 月產(chǎn)仔，而北半球的同種野生種群出生高峰期為4—8 月，其出生模式發(fā)生了季節(jié)性逆轉(zhuǎn) (Terborgh, 1984; Baker and Woods, 1992)。因此緯度變化給猴群出生季節(jié)性帶來的影響仍存在許多復(fù)雜的問題，需要更系統(tǒng)的研究來解釋其調(diào)控機(jī)制。

本研究支持川金絲猴屬于季節(jié)性繁殖物種 (出生高峰期為3—5 月)，神農(nóng)架種群出生模式屬于季節(jié)性出生而白河種群更偏向于高峰性出生。野外觀察發(fā)現(xiàn)的白河川金絲猴種群出生季節(jié)數(shù)據(jù)比其他地方報(bào)道的更早，可能原因是白河種群猴群棲息地緯度比神農(nóng)架種群高，冬季來臨時(shí)間提前，環(huán)境溫度更低，選擇更早時(shí)間的繁殖策略可能是為了讓嬰猴更早地過渡到可以獨(dú)立進(jìn)食的階段，以減少懷孕母猴在食物供應(yīng)較低的冬季的能量挑戰(zhàn)，這體現(xiàn)了川金絲猴對(duì)極端環(huán)境的適應(yīng)性，同時(shí)在人工投食帶來營養(yǎng)豐富的食物條件下，雌性個(gè)體更容易達(dá)到合適的繁殖狀態(tài)，投食歷史短暫的白河種群表現(xiàn)出更長的出生時(shí)間跨度。