李家興 周穎銘 黃乘明,3 范鵬來* 周岐海*

（1 珍稀瀕危動(dòng)植物生態(tài)與環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣西師范大學(xué)，桂林 541006）（2 廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣西師范大學(xué)，桂林 541006）（3 中國科學(xué)院動(dòng)物研究所，北京 100101）

非人靈長類動(dòng)物的母嬰關(guān)系是嬰猴第一次重要的社會(huì)體驗(yàn)，對(duì)嬰猴的生長發(fā)育、正常社會(huì)行為以及心理健康的發(fā)展都具有重要意義 (Miller and Nadlep, 1981; Malalaharivonyet al., 2021)。因此，母嬰關(guān)系研究一直是靈長類學(xué)研究的熱點(diǎn)之一 (劉若爽等，2016)。與其他體型相似的哺乳動(dòng)物相比，非人靈長類動(dòng)物的嬰猴在發(fā)育初期對(duì)母猴的依賴時(shí)間更長 (Kappeleret al., 2003; Liet al., 2013)。在此期間，母猴給嬰猴提供了全部的照顧，通過哺乳為嬰猴提供成長所需要的營養(yǎng)，并通過限制行為對(duì)其實(shí)施保護(hù)，同時(shí)教會(huì)嬰猴基本的生存技能，為其更好地融入社群做好充足準(zhǔn)備 (劉若爽等，2016)。這種母嬰互動(dòng)行為對(duì)于后代的存活、心理健康發(fā)展以及雌性個(gè)體的生殖成功具有重要作用 (Simpsonet al.,1986; Malalaharivonyet al., 2021)。

然而，隨著嬰猴年齡的增長，母猴會(huì)逐漸減少對(duì)嬰猴的保護(hù)，拒絕行為的發(fā)生頻次也隨之增加，鼓勵(lì)其參與更多的社會(huì)活動(dòng)，鍛煉其生存技能，因此，嬰猴的月齡是影響母嬰關(guān)系的重要因素之一。例如在獅尾獼猴 (Macaca slienus) 前八周的母嬰關(guān)系研究中發(fā)現(xiàn)，母猴和嬰猴之間的聯(lián)系在第1 周最為密切，2 ~ 5 周緩慢下降，從第5 周開始，嬰猴獨(dú)立性增強(qiáng)，母嬰間的親密關(guān)系明顯降低 (Kumar and Kurup, 1981)。獼猴 (Macaca mulatta) 母猴在嬰猴出生4 周內(nèi)對(duì)其進(jìn)行較多的限制行為以保護(hù)其健康成長，6 周后嬰猴開始與母猴以外的其他社會(huì)個(gè)體進(jìn)行互動(dòng)，8 周后母猴保護(hù)和限制行為的減少使嬰猴能夠花費(fèi)更長的時(shí)間與群內(nèi)其他個(gè)體共同玩耍、交流 (Simpsonet al., 1986)。

此外，嬰猴性別也是影響非人靈長類動(dòng)物母嬰關(guān)系的重要因素之一。許多非人靈長類動(dòng)物雄性個(gè)體在成年后會(huì)離開出生群，雌性留在出生群，二者在未來社會(huì)地位以及社會(huì)角色上存在明顯差異，這種差異導(dǎo)致母猴在對(duì)嬰猴的投資權(quán)衡中減少對(duì)雄性嬰猴的照顧 (Louiseet al., 1995; Zhaoet al., 2008)。例如食蟹猴 (Macaca fascicularis) 雄性嬰猴遠(yuǎn)離母猴進(jìn)行活動(dòng)的時(shí)間明顯多于雌性嬰猴；母猴花費(fèi)更多時(shí)間懷抱雌性嬰猴和為其理毛，對(duì)其攻擊性也更小 (Nakamichiet al., 1990)。在對(duì)獼猴的研究中也發(fā)現(xiàn)，雌性嬰猴被母猴拒絕的次數(shù)更少，理毛的次數(shù)也更多；雄性嬰猴則更容易受到母猴的約束和拒絕 (Brown and Dixson, 2000)。母猴對(duì)不同性別嬰猴的照顧方式有助于其個(gè)性的塑造和社會(huì)關(guān)系中個(gè)體差異的發(fā)展，甚至?xí)绊懖煌詣e嬰猴的存活率 (Nguyenet al., 2012; Arletet al., 2021)。

白頭葉猴 (Trachypithecus leucocephalus) 為我國特有珍稀瀕危非人靈長類動(dòng)物，隸屬于猴科(Cercopithecidae) 疣猴亞科 (Colobinae) 烏葉猴屬(Trachypithecus)，僅分布于廣西西南的扶綏、江州、龍州和寧明4縣境內(nèi)的部分喀斯特石山群，種群數(shù)量僅存1 200 多只，是我國一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物 (周岐海和黃乘明，2021)。白頭葉猴的繁殖群營一雄多雌的母系社會(huì)，由1只成年雄猴、若干只成年雌猴及其后代組成，雄性個(gè)體成年后選擇離群而成年雌性留群，因此，在繁殖群雌性個(gè)體間存在較強(qiáng)的親緣關(guān)系。白頭葉猴大多數(shù)分娩發(fā)生在11 月至次年3 月的干燥冬季，雌性個(gè)體平均生育間隔為23 個(gè)月 (Jinet al., 2009; Zhaoet al.,2011)，漫長的生殖間隔會(huì)影響母猴乃至整個(gè)猴群的繁殖率，母猴對(duì)嬰猴的照顧也會(huì)與自身發(fā)展產(chǎn)生利益沖突，因此母猴可能會(huì)在當(dāng)前和未來后代的投資權(quán)衡中減少對(duì)當(dāng)前嬰猴的照顧 (Zhaoet al.,2008)。

為深入了解白頭葉猴母嬰關(guān)系發(fā)展和影響因素，我們?cè)诔缱蟀最^葉猴國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)選取一個(gè)野生猴群，以群中1 ~ 12月齡的嬰猴及其母猴為研究對(duì)象，通過收集母嬰關(guān)系的發(fā)生持續(xù)時(shí)間和發(fā)生頻次，揭示白頭葉猴1 ~ 12月齡個(gè)體的母嬰關(guān)系發(fā)展模式。通過比較不同月齡和性別個(gè)體母嬰關(guān)系的發(fā)展，掌握母猴對(duì)于不同月齡和不同性別嬰猴的關(guān)注度和保護(hù)程度，基于白頭葉猴雄性遷出和雌性留群的母系社會(huì)系統(tǒng)，探究白頭葉猴嬰猴月齡和性別對(duì)母嬰關(guān)系的影響。

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)與對(duì)象

研究地點(diǎn)位于廣西崇左白頭葉猴國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)岜盆片區(qū) (北緯22°29′22″，東經(jīng)107°54′03″)。保護(hù)區(qū)主要保護(hù)白頭葉猴和黑葉猴 (Trachypithecus francoisi) 兩種珍稀瀕危非人靈長類動(dòng)物。該保護(hù)區(qū)的地層以石灰?guī)r為主，海拔400 ~600 m。嚴(yán)重的人為干擾導(dǎo)致大部分原生植被轉(zhuǎn)變?yōu)榇紊?，常見樹種有假蘋婆 (Sterculia lanceolata)、山合歡 (Albizzia kalkora)、石山樟 (Cinnamomum saxatile)、樟樹 (Cinnamomum camphora) 等。該區(qū)屬熱帶季風(fēng)氣候，具有明顯的干、濕季節(jié)，86%的降雨量集中在4—9 月 (雨季)，其余月份(10 月至次年3月) 為旱季 (Zhanget al., 2021)。

研究對(duì)象為一群習(xí)慣化猴群。研究初期，猴群由8 只成年個(gè)體組成，包括1 只成年雄性和7 只成年雌性，研究期間有7只嬰猴出生。白頭葉猴嬰猴指0 ~ 1.5 歲個(gè)體，本研究主要關(guān)注1 歲以內(nèi)嬰猴個(gè)體的母嬰互動(dòng)行為。

本研究以7 只新生嬰猴及其母猴作為研究對(duì)象，記錄嬰猴在1 ~ 12月齡母嬰間的互動(dòng)行為。所有個(gè)體均能通過體型、毛色、傷痕、面部特征等進(jìn)行個(gè)體識(shí)別并命名 (表1)，以便于野外觀察和數(shù)據(jù)收集。

表1 研究對(duì)象關(guān)系信息表Table 1 The group of research object relationship information

1.2 母嬰行為的定義

含乳 (lactation) 行為：嬰猴的嘴與母猴乳頭相接觸，并伴隨有吞咽等動(dòng)作。

理毛 (grooming) 行為：母猴幫嬰猴清理皮毛的行為，表現(xiàn)為母猴不時(shí)用手、嘴觸碰嬰猴的毛發(fā)。

懷抱 (embrace) 行為：在休息或移動(dòng)時(shí)，嬰猴附在母猴身上，二者腹部相對(duì)并緊挨，并且母猴把前肢搭在嬰猴背部有保護(hù)嬰猴的行為。

母嬰接觸 (mother-infant contact)：嬰猴含乳行為、理毛行為、懷抱行為的總和。

1.3 數(shù)據(jù)收集

本研究于2009 年9 月至2010 年8 月采用焦點(diǎn)動(dòng)物取樣法 (focal animal sampling) 和全事件記錄法 (all-occurrence recording) 對(duì)目標(biāo)動(dòng)物進(jìn)行母嬰行為的取樣記錄。將7個(gè)母嬰對(duì)進(jìn)行編號(hào)，選取第一個(gè)出現(xiàn)在觀測人員視野里的母嬰對(duì)作為目標(biāo)動(dòng)物，在一個(gè)觀察時(shí)間段 (10 min) 內(nèi)記錄目標(biāo)動(dòng)物所有已明確定義的行為發(fā)起者、接收者以及持續(xù)時(shí)間等信息，當(dāng)目標(biāo)對(duì)象的行為發(fā)生改變或觀察時(shí)間段結(jié)束時(shí)則記作一次母嬰行為回合的結(jié)束。隨后再從其余6 個(gè)母嬰對(duì)里隨機(jī)選取一對(duì)作為下一目標(biāo)動(dòng)物，以此類推。觀察記錄期間，如遇到特殊情況，如烈日、大雨或者猴群受到驚嚇等導(dǎo)致猴群躲入樹叢，觀察隨之停止。

1.4 數(shù)據(jù)分析

由于每個(gè)母嬰對(duì)每月觀察時(shí)間不同，因此在數(shù)據(jù)分析之前我們對(duì)觀察數(shù)據(jù)先進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理。用每個(gè)母嬰對(duì)每月發(fā)生母嬰行為回合的持續(xù)時(shí)間(s) 占該母嬰對(duì)觀察總時(shí)長 (s) 的比值乘以100，來表示該母嬰對(duì)每月相對(duì)母嬰行為時(shí)間。用每個(gè)母嬰對(duì)每月發(fā)生的母嬰行為頻次除以該母嬰對(duì)每月觀察總時(shí)長 (h)，得到該母嬰對(duì)每月相對(duì)母嬰行為頻次 (次/小時(shí))。相同月齡的相對(duì)母嬰行為的時(shí)間和頻次之和與該月齡嬰猴個(gè)體數(shù)量的比值即為月齡一致的所有母嬰對(duì)平均母嬰行為的時(shí)間和頻次。

采用單因素方差分析和Spearman 相關(guān)性檢驗(yàn)分別分析白頭葉猴母嬰接觸行為的時(shí)長和頻次在不同月齡間的變化關(guān)系。利用線性混合模型 (Linear mixed models) 分析嬰猴不同性別對(duì)母嬰接觸行為的時(shí)長、頻次以及各母嬰行為持續(xù)時(shí)間和頻次的影響，其中因變量為時(shí)間、頻次，固定效應(yīng)為嬰猴性別、月齡，隨機(jī)效應(yīng)為個(gè)體身份。由于野外觀察情況復(fù)雜，無法保證每月各性別嬰猴觀察時(shí)間一致，因此采用3個(gè)月為間隔來探究嬰猴性別對(duì)各母嬰行為的影響。所有統(tǒng)計(jì)分析均在R 3.6.1軟件完成，顯著性水平設(shè)置為0.05，雙尾。

2 結(jié)果

2.1 白頭葉猴母嬰關(guān)系的月齡變化

野外觀察中共記錄到1 486 次母嬰接觸行為數(shù)據(jù) (mean ± SD = 212 ± 36.88; range: 141 ~ 258) ，母嬰接觸總時(shí)長為1 228 min (mean ± SD = 175 ±30.82; range: 109 ~ 222)。結(jié)果表明，白頭葉猴母嬰間相對(duì)接觸時(shí)間和頻次變化在嬰猴1 ~ 12月齡之間存在顯著性差異 (時(shí)間：F11,60= 10.74,P<0.001；頻次：F11,60= 11.14,P< 0.001)，相對(duì)接觸時(shí)間和頻次與嬰猴月齡間呈現(xiàn)顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系 (時(shí)長：rs=-0.872,P< 0.001；頻次：rs=-0.867,P<0.001)。相對(duì)接觸時(shí)間和頻次均在嬰猴1 月齡時(shí)達(dá)到最高值，12 月齡時(shí)未記錄到白頭葉猴母嬰發(fā)生接觸行為，期間相對(duì)接觸時(shí)間及頻次整體呈現(xiàn)逐漸減少的趨勢(shì) (圖1a，b)。

圖1 白頭葉猴嬰猴各月齡與母猴的相對(duì)接觸時(shí)間 (a) 和頻次 (b)Fig. 1 The ralative contact time (a) and frequency (b) bewteen white-headed langur mothers and infants at different ages

2.2 白頭葉猴嬰猴母嬰行為的性別差異

在1 ~ 12月齡，不同性別嬰猴的母嬰行為隨嬰猴月齡的增加，呈現(xiàn)下降趨勢(shì)。不同性別嬰猴的母嬰相對(duì)接觸時(shí)間不存在顯著差異 (t= -1.810,P= 0.130) (圖2a)，但相對(duì)接觸頻次卻存在顯著差異 (t= -2.289,P< 0.05)，母猴對(duì)雌性嬰猴的照顧頻次在1 ~ 12月齡里均明顯高于雄性嬰猴 (圖2b)。

圖2 白頭葉猴不同性別嬰猴與母猴的相對(duì)接觸時(shí)間 (a) 和頻次 (b)隨月齡變化的差異Fig. 2 The differences in the relative contact time (a) and frequency (b) between white-heade langur mothers and infants of different sex at different ages

雄性嬰猴的含乳行為在1 ~ 12月齡間呈先增加后減少趨勢(shì)，7 ~ 9 月齡最高；而雌性嬰猴的含乳行為呈逐漸上升趨勢(shì) (圖3a，b)，不同性別的嬰猴相對(duì)含乳行為時(shí)長和頻次均不存在顯著差異 (時(shí)間：t= -0.262，P= 0.796；頻次：t= -0.561，P= 0.599)。母猴對(duì)雄性嬰猴的理毛行為呈逐漸下降趨勢(shì)，對(duì)雌性嬰猴的理毛行為呈先增加后減少趨勢(shì) (圖3c，d)，4 ~ 6 月齡最高。母嬰間相對(duì)理毛行為時(shí)長和頻次在不同性別嬰猴間無顯著差異 (時(shí)長：t= -0.988，P= 0.369；頻次：t= -1.745，P= 0.093)。

圖3 白頭葉猴不同性別嬰猴間母嬰行為的比較. a：相對(duì)含乳時(shí)長的性別差異；b：相對(duì)含乳頻次的性別差異；c：相對(duì)理毛時(shí)長的性別差異；d：相對(duì)理毛頻次的性別差異；e：相對(duì)懷抱時(shí)長的性別差異；f：相對(duì)懷抱頻次的性別差異Fig. 3 Comparison of mother-infant behavior between different sexes in white-headed langurs. a: Sex differences in relative lactation time; b: Sex differences in relative lactation frequency; c: Sex differences in relative grooming time; d: Sex differences in relative grooming frequency; e: Sex differences in relative embrace time; f: Sex differences in relative embrace frequency

白頭葉猴雌雄嬰猴在1 ~ 12月齡內(nèi)母嬰間相對(duì)懷抱行為頻次皆呈逐步減少趨勢(shì) (圖3e，f)，10 ~12 月齡時(shí)，母猴已經(jīng)停止對(duì)雄性嬰猴的懷抱行為。母嬰間相對(duì)懷抱行為時(shí)長和頻次在不同性別嬰猴個(gè)體間存在顯著差異 (時(shí)長：t= -3.403，P<0.01；頻次：t= -3.189，P< 0.01)。

3 討論

眾多研究表明，非人靈長類動(dòng)物的嬰猴在發(fā)育過程中，與母猴的接觸時(shí)間隨著嬰猴年齡的增長而逐漸下降 (Volampenoet al., 2011; Abigailet al., 2016；劉若爽等，2016)。獅尾獼猴嬰猴在1月齡時(shí)與母猴的接觸行為最高，隨著嬰猴月齡的增長，母猴的照顧和約束行為逐漸下降 (Zhaoet al.,2008)。川金絲猴 (Rhinopithecus roxellana) 嬰猴隨著年齡的增長，母嬰間關(guān)系越來越遠(yuǎn)，母猴逐漸減少對(duì)嬰猴的保護(hù) (劉若爽等，2016)。在嬰猴出生第1 個(gè)月，滇金絲猴 (Rhinopithecus bieti) 嬰猴與母猴接觸的時(shí)間占總時(shí)間的93.4%，第12 個(gè)月下降至24.9% (Kappeleret al., 2003)。本研究發(fā)現(xiàn)，在1月齡時(shí)白頭葉猴母嬰行為的持續(xù)時(shí)長和頻次達(dá)到最大值，隨著嬰猴月齡的增長，二者都逐漸減少，12 月齡時(shí)母嬰間的接觸行為完全消失，母嬰行為的持續(xù)時(shí)長和頻次與嬰猴月齡存在顯著負(fù)相關(guān)，這與大多數(shù)非人靈長類母嬰關(guān)系的研究結(jié)果相似。Yang 等 (2022) 的研究也表明，隨著月齡的增加，白頭葉猴母猴逐漸減少對(duì)嬰猴的行為限制，嬰猴能夠更多地參與社會(huì)玩耍行為，進(jìn)而學(xué)習(xí)和鍛煉生存技能，建立社會(huì)關(guān)系。這也進(jìn)一步證明嬰猴的發(fā)育是從依賴母猴到逐步獨(dú)立融入社群的過程 (Singleton and van Schaik, 2002)。

嬰猴性別同樣是影響非人靈長類動(dòng)物母嬰關(guān)系的重要因素。在黑吼猴 (Alouatta caraya) 中，雄性嬰猴用于母嬰接觸的時(shí)長高于雌性嬰猴，但雄性嬰猴被母猴拒絕的行為頻次高于雌性嬰猴，這種差異可能與未來兩者的社會(huì)角色和生殖角色的差異有關(guān) (Pavéet al., 2016)。在圈養(yǎng)東非狒狒(Papio anubis) 的研究中發(fā)現(xiàn)，母猴與雌性嬰猴的接觸頻次高于雄性嬰猴 (Bentley-condit, 2003)；但對(duì)綠猴 (Cercopithecus aethiops) 的研究發(fā)現(xiàn)，相較于雄性嬰猴，母猴減少與雌性嬰猴的接觸行為、含乳行為的頻次 (Lee, 1984)。本研究發(fā)現(xiàn)，雖然白頭葉猴不同性別嬰猴的母嬰行為持續(xù)時(shí)間不存在顯著差異，但在頻次上母猴對(duì)于雌性嬰猴的照顧要顯著多于雄性嬰猴。這可能與白頭葉猴母猴對(duì)不同性別嬰猴的投資權(quán)衡有關(guān)。白頭葉猴母猴對(duì)雌性嬰猴的更多關(guān)注一方面是因?yàn)槟负镄枰c雌性嬰猴建立更多聯(lián)系，在雌性嬰猴成年留群后，能夠進(jìn)一步增加自身未來的社會(huì)影響力和地位；另一方面，雄性嬰猴成年后離開出生群，將面臨更多挑戰(zhàn)，母猴通過減少其保護(hù)，迫使其更多去學(xué)習(xí)和鍛煉生存技能，增加其未來面對(duì)挑戰(zhàn)的適應(yīng)能力 (Zhaoet al., 2008; Arletet al., 2021)。含乳行為和理毛行為在不同性別嬰猴個(gè)體間不存在顯著差異，可能是因?yàn)閯偝錾姆侨遂`長類嬰猴必須完全依賴乳汁為生 (楊曉軍，1996)。理毛行為能夠在一定程度上保證嬰猴的生理衛(wèi)生，防止其受到寄生蟲的感染。為了保證嬰猴生長發(fā)育的營養(yǎng)需求和身體健康，增加自身的繁殖成功率，對(duì)于含乳行為和理毛行為，母猴平等對(duì)待不同性別的嬰猴；但母猴對(duì)不同性別嬰猴的懷抱行為的持續(xù)時(shí)長和頻次存在顯著差異。在1 ~ 12月齡內(nèi)，母猴對(duì)于雌性嬰猴的懷抱行為持續(xù)時(shí)長、頻次均多于雄性，10 月齡時(shí)，母猴不再懷抱雄性嬰猴。研究表明，母猴懷抱嬰猴需要付出很高成本 (Ross and Maclarnon, 2000)，懷抱嬰猴比放養(yǎng)嬰猴消耗更多的體能，同時(shí)懷抱行為又是母猴對(duì)嬰猴的一種保護(hù)行為，能夠降低嬰猴的死亡率 (Ross, 2001)。因此，白頭葉猴母猴對(duì)雌雄嬰猴個(gè)體提供懷抱行為的差異可能是為了權(quán)衡自身的能量消耗和對(duì)嬰猴的保護(hù)。如前所述，母猴為雌性嬰猴提供更多的懷抱行為與母猴對(duì)不同性別嬰猴投資權(quán)衡的差異有關(guān)。

總之，本研究分析了白頭葉猴嬰猴1 ~ 12月齡間母嬰關(guān)系的變化以及嬰猴的性別對(duì)母嬰關(guān)系的影響。本研究結(jié)果有助于理解生活在一雄多雌母系社會(huì)系統(tǒng)中的非人靈長類動(dòng)物母嬰行為的發(fā)育與適應(yīng)性，對(duì)白頭葉猴嬰猴開展針對(duì)性保護(hù)，進(jìn)而增加該物種的繁殖成功率，保證其種群的生存與發(fā)展。

致謝：本研究得到了崇左白頭葉猴國家級(jí)保護(hù)區(qū)管理局的大力支持，謹(jǐn)致誠摯謝意。