摘要：土壤鹽堿化會導致農作物產量急劇下降，已成為全球農業(yè)生態(tài)系統的一大威脅。目前生產中已采用多種修復鹽堿地和恢復其生產力的方法。其中，植物促生菌（Plant Growth Promoting Bacteria， PGPB）的利用被認為是一種很有前景的鹽漬土壤修復生物肥料，適用于鹽漬土壤復墾和提高作物生產力。耐鹽PGPB利用多種機制影響植物的生理、生化和分子生物學響應以應對鹽脅迫。這些機制包括通過離子穩(wěn)態(tài)和滲透液積累的滲透調節(jié)，通過形成自由基清除酶保護植物免受自由基的侵害，產生氧化應激反應，通過合成植物激素及其他代謝物維持植物正常生長。本文綜述了鹽脅迫下PGPB促進植物生長的各種機制，并著重介紹了PGPB在改善植物鹽脅迫方面的最新進展，并對其后續(xù)研究熱點進行展望。

關鍵詞：植物促生菌；鹽脅迫；促生機制

在全球范圍內，土壤鹽堿化被認為是環(huán)境資源的主要威脅之一，影響著近10億hm2的土地面積，而大部分土地的鹽堿化均是人為因素引起的[1]，其中，中國鹽堿地面積高達9 000萬hm2 [2]。土壤中可溶性鹽含量的持續(xù)增長引起次生鹽漬化，影響植物的生長，最終會導致耕地退化。氣候變化會導致更多非灌溉地區(qū)土壤的鹽漬化，同時農業(yè)地區(qū)降雨量減少和氣溫升高也會引起土壤鹽漬化，導致該地區(qū)氣候變得干燥，進一步加深土壤鹽分的積累。在鹽漬土壤中，過量的水溶性鹽會對植物的生理過程產生負面影響，包括種子萌發(fā)、光合作用、膜運輸、抗氧化劑和乙烯的產生[3]。在糧食需求不斷增長的大背景下，鹽分和干旱引起的農作物損失是目前備受關注的重要研究領域。許多科學家嘗試通過育種的方法培育耐鹽作物，但是由于耐鹽性狀的遺傳和生理學復雜性，這些嘗試僅獲得較為有限的成果。

幾種物理化學方法，如灌水洗鹽和排水（添加石膏等土壤改良劑），以及一些基于植物修復和傳統栽培的方法，已被用于鹽堿土的復墾[4]。然而，這些物理化學方法會造成環(huán)境污染不利于可持續(xù)發(fā)展，因此，必須開發(fā)更安全和可持續(xù)的農業(yè)生產手段。植物-細菌相互作用提供了一種經濟上有利和生態(tài)上健康可持續(xù)的方法，用以保護植物免受非生物脅迫條件的影響。

近年來，在提高鹽漬土壤的農業(yè)生產力方面，植物促生菌（Plant Growth-Promoting Bacteria，PGPB）的應用取得了一定成果[5-7]。PGPB作為一種有效的生物接種劑，能夠促進鹽漬土壤中非鹽生植物的生長，是提高作物生長的一種可行性且可持續(xù)性發(fā)展策略。

但是，目前對于PGPB緩解植物鹽脅迫的分子互作機制的了解還不全面。植物根際PGPB通過各種機制促進植物生長[8-10]，包括植物激素、鐵載體、抗氧化劑、胞外多糖、滲透保護劑、酶[如，1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸（ACC）脫氨酶]的產生和改善營養(yǎng)吸收等。因此，引入耐鹽PGPB有望助力鹽堿地修復和提高植物對鹽脅迫的抗性。本文綜述了PGPB在克服鹽分對植物的負面影響和提高鹽漬土壤生產力方面的各種機制，以期為利用植物促生菌在鹽堿地修復和生產力恢復中的應用提供理論指導。

1 鹽脅迫對植物生長的影響

土壤鹽分是限制植物生長和產量的主要非生物脅迫之一。在鹽脅迫下，植物的生產力會明顯下降，而這種影響程度受土壤鹽含量、植物類型以及植物的生長發(fā)育階段等因素影響。許多研究報道了鹽分抑制作物的種子萌發(fā)，導致根和芽的生長顯著降低，同時還減少了植物光合作用、氣孔導度、葉綠素含量和礦物質吸收[11-12]。目前，對于鹽脅迫影響植物生長的機制主要包括干擾植物激素平衡、蛋白代謝的改變、抑制參與核酸代謝的酶活性、養(yǎng)分吸收失調，而這些改變主要是由滲透效應和鹽離子毒性引起的[13-14]。此外，研究還發(fā)現鹽分會抑制細胞膜和細胞壁成熟[15]。

1.1 滲透效應

植物根系周圍的高鹽濃度增加了滲透脅迫，進而產生離子毒性。滲透脅迫主要影響水分吸收、種子萌發(fā)、細胞伸長、葉片發(fā)育、側芽發(fā)育、光合速率、營養(yǎng)吸收和從根到莖的轉運、碳水化合物向分生組織區(qū)域的供應，并對植物的整體生長產生負面影響[16]。Na+和Cl-的離子毒性會影響植物對Ca2+和K+等營養(yǎng)物質的吸收，導致植物營養(yǎng)失衡[17]。土壤中鹽分抑制了植物對Ca2+的吸收，進而影響根、根尖和根毛生長，從而使根瘤菌可侵染的部位減少和結節(jié)的發(fā)育遲緩[18]。

此外，Na+和Cl-含量升高會降低植物對部分元素（N、P、K、Mg）的吸收和利用。礦物質的失衡通常會改變膜的脂質雙分子層的結構和化學成分，而且會控制膜對溶質的選擇性運輸和離子向內運輸的能力，引起溶質的泄露，形成超級反滲透現象[19]。

1.2 離子毒性

離子毒性還通過阻斷植物的光系統II反應中心、氧化復合體和電子傳遞鏈來破壞光合裝置，從而抑制光合作用[20]。高鹽脅迫降低了甜菜植株的氣孔導度和凈光合作用[21]。而鹽度導致的光合作用速率下降也會對植物的營養(yǎng)和生殖生長產生負面影響，這是由于鹽分延遲開花過程，并降低產量[22]。植物組織中Na+的大量積累，進而抑制光合作用，導致活性氧積累，而活性氧對植物有許多不利影響，如加速毒性反應、DNA突變、蛋白降解和膜損傷等[23]。鹽分也對株高和根長產生不利影響，引起氣孔關閉，導致葉片溫度升高[10]。隨著鹽分的增加，水稻株高和根長呈下降趨勢，這些負面結果與滲透勢的變化以及植物吸收水分和養(yǎng)分的能力降低有關[24]。

此外，氣孔關閉會增加植物的CO2缺乏，導致卡爾文循環(huán)中酶活性降低[25]。除了上述對植物器官和結構的影響外，根區(qū)鹽漬化還阻礙了植物個體發(fā)育階段。總的來說，從種子萌發(fā)到種子形成階段，鹽度對植物的生理生化都有嚴重影響。

2 植物促生菌提高植物耐鹽性研究

植物促生菌（PGPB）不僅能長期定殖于植物根圍，還能保持土壤濕度，改善土壤結構，促進植物生長并提高植物抗病性，最重要的是對環(huán)境和人畜無害。PGPB的使用可以增強植物對各種脅迫的抵抗力，例如干旱、鹽堿、營養(yǎng)缺乏、重金屬污染等[8-9， 26-27]。此外，某些PGPB也是生物防治劑，通過抑制植物病原體促進植物生長。由于在增強抗逆性和改善植物生長方面的重要性，許多與植物相關的PGPB，如農桿菌（Agrobacterium）、芽孢桿菌（Bacillus）、慢生根瘤菌（Bradyrhizobium）、伯克霍爾德菌（Burkholderia）、柄桿菌（Caulobacter）、歐文氏菌（Erwinia）、假單胞菌（Pseudomonas）和根瘤菌（Rhizobium）等，已被充分研究和應用[28]。

許多研究證實了微生物接種對促進鹽脅迫下植物生長發(fā)育的有效性[6， 9， 29]。PGPB因可以在惡劣條件下促進多種植物（包括蔬菜、谷物和豆類等）的生長而被廣泛關注[30]。PGPB對于增強鹽脅迫下的植物發(fā)育有顯著的促進作用，因為根際細菌可以產生纖維素和海藻酸鹽等胞外多糖，這些胞外多糖有助于增強植物耐鹽性[31]。因此，胞外多糖可能在緩解微生物和植物鹽脅迫中發(fā)揮關鍵作用。此外，PGPB還通過產生細胞分裂素、赤霉素和生長素等植物生長激素來促進植物生長，這些激素可以增加固氮并促進養(yǎng)分吸收[6]。另一方面，PGPB能積累滲透保護劑和抗氧化劑，這可能有助于根系在應激下發(fā)育[32]。相關研究表明在鹽脅迫條件下，寡養(yǎng)單胞菌通過增加酶和非酶抗氧化劑的活性，緩解鹽脅迫對菠菜和大豆的生長及產量的影響[33]。因此，以上研究強調了這些PGPB菌株可作為一種有前景的生物接種劑緩解植株鹽脅迫。

然而，許多研究都只關注一種PGPB在非生物脅迫條件下的作用，而這種作用效果有一定的局限性，因此，越來越多的研究者開始關注不同PGPB的聯合作用。根瘤菌和PGPB之間存在協同作用，通過共同接種能增強茄屬植物的病原性疾病抗性，同時也增強了茄屬植物的系統抗性[34]。在蠶豆種子中接種芽孢桿菌（Bacillus subtilis AR5和Bacillus thuringiensis BR1），結果發(fā)現聯合處理可減輕鹽脅迫對植物的影響[35]。固氮桿菌（Azotobacter chroococcum SARS 10）和假單胞菌（Pseudomonas koreensis MG209738）的應用能夠緩解鹽分對玉米生長、生理和生產力以及土壤性質和養(yǎng)分吸收的不利影響[36]。PGPB+生物炭比生物炭或PGPB單獨施用更能減輕鹽分對鹽堿地玉米植株的危害[37-38]。PGPB聯合生物炭顯著改善了土壤的物理、化學和生物特性，這是微生物產生的胞外多糖增強土壤團聚體的結果。此外，生物炭具有較高的持水能力，可以稀釋土壤溶液，降低滲透脅迫，從而提高養(yǎng)分和水分的吸收。

3 植物促生菌提高植物耐鹽性的機制研究

植物促生菌不僅能夠有效促進作物生長，提高作物產量，而且還具有綠色環(huán)保的優(yōu)點，故而受到學術界和農業(yè)工作者的廣泛重視，而其作用機理一直是學術界研究的熱點。近年來，耐鹽PGPB促進植物生長的機制已被預測或證明，主要包括以下幾個方面：通過固氮、溶解磷或鉀，產生ACC脫氨酶、揮發(fā)性化合物，積累滲透物質，產生植物激素促進植物生長；提高植株對離子的選擇性吸收效率，保持較高的Na+/K+比值；通過分泌胞外多糖（EPS）結合根中Na+，防止其向葉片轉運，從而減少Na+的積累；通過上調抗氧化酶活性激活植物的抗氧化防御機制；保持植物較高的氣孔導度和光合活性，誘導應激反應基因的表達等（圖1）。

3.1 植物激素的產生和調節(jié)

植物激素作為一類調節(jié)植物生理狀態(tài)和生長的物質，具有高效性，較小濃度便可以發(fā)揮明顯的效果。研究發(fā)現某些植物促生菌能夠分泌植物激素，對植物的生長具有調控和促進作用[40]。鹽脅迫會抑制植物根部和葉中生長素、赤霉素等植物激素的產生。鹽脅迫降低了從根到芽的細胞分裂素的供應，也降低了玉米胚芽鞘中生長素的產生。但是鹽分不會抑制耐鹽性PGPB產生生長素，因此在鹽脅迫條件下，能分泌生長素的PGPB可為植物根系提供額外的生長素，這有助于保持植物根和葉的正常生長。

植物根際促生菌中的Rhizobium leguminosarum、Bacillus、Pseudomonas等屬的部分菌株能產生細胞分裂素，促進植物細胞的分裂和生長，增強植物對養(yǎng)分的吸收效率，從而提高植物產量。一些PGPB通過產生IAA等植物激素促進根系發(fā)育，改變根系結構，導致根系表面積和根尖數量增加，這種對根的刺激可以幫助植物抵御病原體，也與誘導性系統耐受性有關[41]。一些不含ACC脫氨酶的PGPB仍然能夠保護植物免受非生物脅迫的影響，PGPB可能通過向植物提供直接刺激植物生長的IAA來幫助植物克服非生物脅迫[42]。研究表明，能夠有效地保護植物免受不同脅迫的PGPB會同時產生IAA和ACC脫氨酶[43]。

PGPB合成的IAA可能在不同水平上參與植物的生理過程，特別是植物生長和根瘤形成都受到IAA的影響。野生型P. putida GR12-2接種的油菜根系比IAA缺失突變體處理和未接種的根系長35%～50%[44]。除此之外，細胞分裂素也是植物促生菌分泌的常見植物激素。產生的細胞分裂素在非生物脅迫期間，可以使植物免受非生物脅迫的影響[45]。

3.2 滲透物調節(jié)

由于環(huán)境條件的不利影響，植物的滲透壓濃度發(fā)生變化，阻礙了植物的生長。在鹽脅迫條件下，植物細胞通過積累相容性溶質（如糖類、多元醇、甜菜堿、氨基酸等）以維持細胞內滲透壓，完成細胞正常的代謝活動[46-47]。在許多植物中，脯氨酸在氧化應激過程中的積累與耐鹽性有關。一些PGPB，例如Burkholderia、Arthrobacter和Bacillus，能提高逆境條件下植物脯氨酸合成，有助于維持細胞滲透壓，提高植物的耐鹽性[8]。脯氨酸可以提高各種酶的活性，穩(wěn)定細胞內的pH和通過清除活性氧以維持抗氧化活性，此外，脯氨酸可作為分子伴侶，降低脂質過氧化反應，改變細胞質pH，并保護亞細胞結構[48]。

海藻糖是一種重要的滲透保護劑，當細胞脫水時，海藻糖可以形成凝膠相，取代水，從而減少鹽脅迫的損傷[49]。海藻糖還可以防止高溫和低溫脅迫下一些蛋白質的降解和聚集，有助于保持細胞信號和亞細胞結構[50]。甘藍型油菜在接種Azospirillum brasilense、Arthrobacter globiformis、Burkholderia ambifaria、Herbaspirillum seropedicae、Pseudomonas后，其膜損傷程度降低，脯氨酸的合成增強[51]。盡管在轉基因植物中也可以過度表達海藻糖基因，但通過與PGPB的聯合接種，實現相同目標要簡單得多。此外，由于大多數菌株沒有特定的寄主，因此同一工程菌株可以有效地保護許多不同的植物種類。

此外，轉錄組學和蛋白質組學分析可以揭示PGPB在鹽脅迫下參與滲透保護調節(jié)的過程。在Priya等[52]的研究中，Pantoea dispersa PSB1在鹽脅迫下表現出更好的防御機制，如產生滲透耐受性、氧化還原酶和群體猝滅劑。Bacillus fortis SSB21可以增加脯氨酸的生物合成，并上調辣椒植物中與脅迫相關基因的表達，包括CAPIP2、CaKR1、CaOSM1和CAChi2；此外，該PGPB還增強了辣椒的生長屬性，提高了葉綠素、蛋白質含量和水分利用效率[53]。除了轉錄控制和細胞分化外，必需的代謝產物包括多胺（腐胺、尸胺和亞精胺）和氨基酸的合成增強了植物對鹽脅迫的耐受性。

3.3 ACC脫氨酶

乙烯廣泛存在于植物體中，對植物的生長發(fā)育，特別是成熟和衰老起著重要的調節(jié)作用。然而，乙烯在植物根伸長過程中起抑制作用。植物體中乙烯的合成取決于ACC（1-氨基環(huán)丙烷-1-羧化物）含量。ACC脫氨酶存在于許多根際細菌中，這些細菌能夠從植物根中吸收ACC并轉換成α-酮丁酸和氨，使得植物中ACC含量減少，從而減少乙烯的合成和乙烯對植物的脅迫。

Saravanakumar等[54]發(fā)現分泌ACC脫氨酶的根際細菌增加了植物側根的數量和長度以及根干重，并發(fā)現ACC脫氨酶和根系生長存在直接關系。相比于不產生ACC脫氨酶的假單胞菌屬，產生ACC脫氨酶的P. fluorescens strain TDK1能促進植物生長并提高其對鹽脅迫的抗性。產ACC脫氨酶的細菌利用III型分泌系統吸收含ACC的分泌液并將其轉移到細菌ACC脫氨酶所在的細胞質進行水解反應，被水解的ACC產物能為根定殖細菌所利用[55]。

植物對植物病原體的典型反應是合成過量的乙烯，進一步加重了應激響應對植物的影響。因此，降低植物病原體對植物傷害的方法之一是降低植物乙烯的合成量。目前，最簡單的方法是使用含有ACC脫氨酶的PGPB處理植物。到目前為止，在溫室和室內實驗中，這種策略已經被證明可以降低病原菌對黃瓜、土豆、蓖麻、西紅柿、胡蘿卜和大豆等植物的傷害[56-57]。此外，表達細菌ACC脫氨酶的轉基因植物能免受各種植物病原的損害[57]。但產ACC脫氨酶的PGPB在田間減輕病原菌對植物傷害的能力尚未得到驗證。

3.4 PGPB在植物根表面定殖

PGPB在植物根表面的有效定殖是其在土壤中生存并與土著微生物群落更好地競爭的必要條件。有益細菌在根際周圍成功地定殖是需要這些細菌首先能適應根際環(huán)境，并且比潛在定殖于根際中的土著微生物更有選擇優(yōu)勢。細菌成功定殖于植物根系是PGPB與寄主植物相互作用的基礎。然而，細菌定殖是一種復雜的現象，這與細菌運動性、趨化性、鞭毛或菌毛的產生、特定細胞表面成分的代謝、蛋白分泌系統、生物膜形成和群體感應等有關。Thai等[58]發(fā)現Paraburkholderia unamae不同鞭毛調控基因flhDC的缺失導致細菌運動性和生物膜形成受到嚴重抑制。Sun等[59]證明固氮根瘤菌（Azorhizobium caulinodans）的chp1突變體使菌株的趨化性減弱，且在競爭根定殖和結瘤方面的競爭力低于野生型。Zhang等[60]觀察到玉米根系分泌物中有機酸增強了菌株Hansschlegelia zhihuaiae生物膜的形成，這是編碼細菌運動性/趨化性的基因上調的結果，從而提高微生物的生存能力和保護根系的能力。

生防菌P. alcaligenes PsA15、P. chlororaphis TSAU13、P. extremorientalis TSAU20和B. amyloliquefaciens BcA12的利福平抗性突變體，能定殖在作物的根系中，并提高作物在鹽堿土中的抗性[61]。細菌運動性可能有助于其在土壤中生存并在最初的根定殖階段發(fā)揮作用，對其在根表面的附著和運動是非常重要的。Reinhold-Hurek等[62]發(fā)現定殖于植物側根和根尖的固氮內生菌Azocarus sp. BH72能產生內切葡聚糖酶。而轉座子突變體菌株由于缺乏內切葡聚糖酶，因此在植株中定殖程度較低。同時，Azocarus sp.由于pilT和pilA基因的缺失，導致其運動性以及在植物根部的定殖能力降低。參與胞外多糖生物合成的固氮內生葡萄球菌重氮營養(yǎng)菌（Gluconacetobacter Diazotrophicus）的gumD基因對于生物膜的形成和植物定殖是必需的[63]。同時固氮菌株G. diazotrophicus的胞外多糖在植物中定殖的重要性也被證實[64]。一些菌株主要定殖于植物的根部，而另一些菌株則在根、莖或葉上定殖。利用內生菌可以在植物的多種不同組織中定殖，有研究者將一種特定定殖于植物花朵的內生菌通過噴灑的方式接種于花朵，使其最終可能存在于種子中[65]。

3.5 六型分泌系統

細菌六型分泌系統（Type VI Secretion System，T6SS）是一種分子納米武器，能向真核細胞和原核細胞注射毒性效應因子，存在于近25%的革蘭氏陰性菌中，其中包括大量的植物共生菌[66]。然而，當前對T6SS的一般機理和生理作用的了解非常有限。關于T6SS與植物促生特性相關的研究不多，主要包括生物防治劑、拮抗作用、生物膜形成和環(huán)境適應性等[67]。生物膜是一種結構復雜的微生物群落，附著在生物或非生物表面，被復雜的胞外聚合物包圍。Gallique等[68]發(fā)現Pseudomonas fluorescens MFE01的Hcp蛋白對于成熟生物膜結構的形成是必不可少的。Salinero-Lanzarote等[66]發(fā)現接種Rhoizobium etli Mim1 T6SS缺失突變體的植株比接種野生型的植株干重更低、結瘤更小，表明T6SS在根瘤菌-豆科植物共生中發(fā)揮了積極作用。Mosquito等[69]發(fā)現水稻內生菌Kosakonia的T6SS基因敲除突變體在根表面和內層定殖能力顯著下降，推測T6SS參與植物-細菌互作的定殖過程。

4 展望

預計未來幾年土壤鹽堿化程度將顯著增加，這將嚴重阻礙農業(yè)生產。人們發(fā)現，各種常規(guī)的鹽堿地復墾方法是不可持續(xù)的，在經濟上也難以實現。PGPB具有多種提高植物在鹽漬條件下存活的機制。PGPB因促進植物生長和可用于植物病原體的生物防治而聞名。使用PGPB接種植物已成為緩解土壤鹽脅迫和提高作物產量的重要方法[70]。然而，耐鹽PGPB在不同農業(yè)生態(tài)系統中的廣泛應用仍存在許多限制因素。一些研究表明，只有在實驗室或溫室條件下使用PGPB，才能獲得理想效果。因此，如何在鹽堿化農業(yè)生態(tài)系統中有效利用PGPB是未來的研究重點。需要不斷篩選優(yōu)質PGPB菌株，提高其耐鹽能力，并進行合理設計，以確保其在田間環(huán)境下的效果，從而提高植物的耐鹽性。此外，當發(fā)生鹽脅迫時，PGPB不僅影響植物，還會影響土壤質量。因此，未來需要加大對植物-微生物互作的分子生物學研究力度，以深入了解鹽脅迫下根際微生物在誘導植物系統耐受和根際工程中的作用途徑。通過研究耐鹽和嗜鹽PGPB的代謝和遺傳行為，了解它們在高鹽環(huán)境下的工作和適應機制具有重要意義，這將為開發(fā)可靠的鹽漬土壤生物接種劑提供參考。

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Research Progress of Plant Growth-Promoting Bacteria in Salt Tolerance of Plants

MA Jie 1，LIN Weiyuan 1，XIANG Zhiwen 1，ZHANG Dandan 1，LIAO Xu 2，WANG Chao 3，PENG Mu1

Abstract：Soil salinity leads to a sharp loss in crop yield has become a major threat to global agroecosystems. Many strategies have been implemented in current production to remediate saline-alkali land and restore its productivity. Among them， the utilization of Plant growth promoting bacteria （PGPB） is considered as a promising bio-fertilizing method for soil reclamation， suitable for reclaiming saline-alkali soil and enhancing crop productivity. Salt-tolerant PGPB utilizes a variety of mechanisms that affect physiological， biochemical and molecular responses in plants to cope with salt stress. These mechanisms include osmotic adjustment by ion homeostasis and osmolyte accumulation， protection plants from free radicals by the formation of free radicals scavenging enzymes， induction of oxidative stress and maintenance of plant growth by the synthesis of phytohormones and other metabolites. In this review， various mechanisms used by PGPB to promote plant growth under salt stress were discussed， and the recent progress and prospects of PGPB in improving plant salt

stress were emphasized.

Keywords：plant growth promoting bacteria; salt stress; growth-promotion mechanisms

收稿日期：2023-05-28

基金項目：國家自然科學基金項目（32200094）；湖北民族大學大學生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓練計劃項目（X202210517206）。

第一作者：馬潔（2000-），女，本科生，專業(yè)方向為環(huán)境微生物。E-mail：1342835690@qq.com。

通信作者：彭木（1988-），男，博士，講師，從事環(huán)境微生物研究。E-mail：pengmu1025@hotmail.com。