【摘要】我國乙型肝炎病毒（HBV）感染高發(fā)，尤其以惡性腫瘤患者的HBV感染基數(shù)較大，且多數(shù)為隱匿性感染，該類患者在化療期間或化療后均可能會(huì)發(fā)生HBV的再激活，進(jìn)一步加重患者肝功能損傷，導(dǎo)致肝功能衰竭，嚴(yán)重情況甚至可導(dǎo)致死亡。本研究對(duì)惡性腫瘤患者HBV再激活的研究狀況與進(jìn)展進(jìn)行綜述，以期為今后的治療、預(yù)防提供參考。

【關(guān)鍵詞】惡性腫瘤；化療；乙型肝炎病毒再激活；機(jī)制

【中圖分類號(hào)】R730.5 【文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼】A 【文章編號(hào)】2096-2665.2024.15.0132.04

DOI：10.3969/j.issn.2096-2665.2024.15.044

乙型肝炎病毒（HBV）感染在全球范圍內(nèi)廣泛流行，我國作為HBV感染的高發(fā)區(qū)，HBV感染已成為我國重大的公共衛(wèi)生問題[1]。有研究顯示，惡性腫瘤患者感染HBV后接受化療會(huì)損傷免疫功能，導(dǎo)致化療期間或化療后HBV再激活[2]。 HBV再激活表現(xiàn)呈多樣化，可為無顯著癥狀的谷丙轉(zhuǎn)氨酶（ALT）表達(dá)升高，也可進(jìn)展至暴發(fā)性肝功能衰竭，影響化療進(jìn)程及預(yù)后[3]。但HBV再激活是可預(yù)防的，在化療前評(píng)估HBV再激活風(fēng)險(xiǎn)，對(duì)改善患者預(yù)后具有積極意義，本研究分析惡性腫瘤患者HBV再激活的研究狀況與進(jìn)展，為今后的治療、預(yù)防提供參考。

1 HBV再激活定義

有研究認(rèn)為，當(dāng)乙型肝炎病毒表面抗原（HBsAg）陽性、乙型肝炎病毒核心抗體（HBcAb）陽性，且血清中HBV脫氧核苷酸（HBV-DNA）水平較基線升高超10倍時(shí)，即為發(fā)生HBV再激活[4]。而宿主內(nèi)T淋巴細(xì)胞、B淋巴細(xì)胞水平可反映HBV的感染結(jié)局。此外，HBV特異性T淋巴細(xì)胞通過細(xì)胞機(jī)制作用于受感染細(xì)胞，抑制病毒復(fù)制，激活的B淋巴細(xì)胞生成中和抗體，消除HBV并抑制其傳播。但仍有部分受感染細(xì)胞攜帶潛伏且不受免疫細(xì)胞的靶向作用的HBV共價(jià)閉合環(huán)狀DNA（cccDNA），進(jìn)一步生成HBV儲(chǔ)備庫。當(dāng)機(jī)體免疫機(jī)制遭受干擾時(shí)，儲(chǔ)備的HBV就會(huì)出現(xiàn)再激活[5]。

2 HBV再激活的機(jī)制

HBV再激活通常發(fā)生于惡性腫瘤患者化療時(shí)或化療后，主要誘發(fā)因素包括兩方面：一方面是化療藥物使用后，患者處于免疫抑制狀態(tài)，HBV可損傷患者肝功能，而化療期間免疫功能的損傷又會(huì)促使細(xì)胞毒性T淋巴細(xì)胞破壞已被病毒感染的肝細(xì)胞，并激活HBV，感染更多肝細(xì)胞，損傷肝臟；另一方面則是化療結(jié)束后，患者免疫系統(tǒng)開始重建，而此時(shí)細(xì)胞毒性T淋巴細(xì)胞會(huì)進(jìn)一步損傷已感染病毒的肝細(xì)胞，引發(fā)急性肝炎或慢性活動(dòng)型乙型肝炎等嚴(yán)重的疾病[6]。

3 HBV再激活的自然過程

HBV再激活的自然過程受病毒復(fù)制、宿主免疫功能之間的互動(dòng)控制。通常情況下，這種再激活可以劃分為3個(gè)階段：第一階段是病毒復(fù)制增強(qiáng)時(shí)期，一般發(fā)生在化療開始時(shí)，HBsAg陽性患者HBV-DNA載量會(huì)升高，但無任何臨床癥狀；第二階段是肝臟受損時(shí)期，該階段往往發(fā)生在化療結(jié)束或暫停時(shí)期，此時(shí)患者ALT水平會(huì)明顯升高，可達(dá)正常水平的3倍以上，且伴隨著HBV-DNA載量降低，可發(fā)生黃疸、腹腔積液等臨床表現(xiàn)，也可能導(dǎo)致肝炎、肝功能衰竭甚至死亡[7]；第三階段是康復(fù)期，在這個(gè)階段，肝臟損傷得到緩解，HBV-DNA和ALT水平逐步恢復(fù)至基礎(chǔ)數(shù)值，而晚期惡性腫瘤患者的HBsAg可能轉(zhuǎn)為陰性，但少部分惡性腫瘤患者則會(huì)在肝炎期間演變?yōu)槁愿窝譡8]。

4 HBV再激活的影響因素

4.1 病毒學(xué)因素 HBV-DNA載量增加被認(rèn)為是影響HBV再激活的關(guān)鍵因素。有研究顯示，再激活組患者的HBV-DNA載量高于未激活組，證實(shí)HBV-DNA的高水平可能是導(dǎo)致HBV再激活的原因[9]?？挂倚透窝譭抗體（-HBe）陽性、抗乙肝表面抗體（-HBs）陰性是彌漫大B細(xì)胞淋巴瘤患者化療后HBV再激活的影響因素。抗-HBs是HBV感染后機(jī)體產(chǎn)生的一種抗體，提示機(jī)體對(duì)其有免疫功能，抗-HBs陰性則意味著機(jī)體缺乏對(duì)HBV的免疫，在化療藥物殺傷免疫細(xì)胞的情況下，易導(dǎo)致HBV再激活發(fā)生?？?HBe通常出現(xiàn)在HBeAg轉(zhuǎn)陰后，抗-HBe陰性提示HBV傳染性減弱，HBV感染處在恢復(fù)階段，這時(shí)應(yīng)檢測(cè)HBV-DNA判斷是否存在大量復(fù)制，若HBV-DNA大量復(fù)制則表示HBV再激活發(fā)生[10]。

4.2 疾病因素

4.2.1 血液系統(tǒng)惡性腫瘤 有研究表明，淋巴瘤患者可發(fā)生HBV再激活[11]。但因缺乏對(duì)使用類似化療策略的其他疾病的對(duì)比研究報(bào)告，現(xiàn)階段尚未能確認(rèn)淋巴瘤自身和HBV再激活的風(fēng)險(xiǎn)是否有直接關(guān)系，需進(jìn)一步的研究明確兩者之間的關(guān)系。

4.2.2 肝細(xì)胞癌 肝細(xì)胞癌（hepatic cell carcinoma，HCC）患者HBV再激活的發(fā)生率在不同研究中差異較大。HCC的各種治療方法均可能導(dǎo)致HBV再激活，包括肝切除術(shù)、肝移植、全身化療和放射治療等[12]。因此，認(rèn)為HCC可能是引發(fā)HBV再激活的影響因素。

4.2.3 實(shí)體腫瘤 對(duì)于患有實(shí)體瘤的患者來說，如乳腺癌，其與HBV再激活的關(guān)系已有研究結(jié)果證實(shí)，乳腺癌患者中HBsAg陽性者大部分會(huì)發(fā)生HBV再激活[13]。另外，一些常見的治療乳腺癌的方法，如使用蒽環(huán)類和皮質(zhì)類固醇等藥物，可加速HBV的繁殖過程，引發(fā)HBV再激活。

4.2.4 炎癥性腸病 有研究表明，使用免疫抑制治療潰瘍性結(jié)腸炎、炎癥性腸?。╥nflammatory bowel disease，IBD）和克羅恩病等患者，有超過1/3會(huì)發(fā)生HBV再激活[14]。另外，大劑量糖皮質(zhì)激素和腫瘤壞死因子-α（TNF-α）抑制劑也是用于該類疾病的常見手段，上述因素都與HBV再激活有著緊密的關(guān)系。

4.2.5 風(fēng)濕性疾病 風(fēng)濕性疾病患者由于自身免疫異常，常需使用糖皮質(zhì)激素、免疫抑制劑、生物制劑等藥物治療。這些藥物可造成細(xì)胞免疫低下，從而增加HBV再激活的風(fēng)險(xiǎn)[15]，這表明風(fēng)濕性疾病治療藥物與HBV再激活之間有著密切聯(lián)系。因此，對(duì)于已經(jīng)感染HBV的患者，在使用上述藥物前，需要進(jìn)行全面的HBV評(píng)估和監(jiān)測(cè)，以確?；颊叩母喂δ芴幱诹己脿顟B(tài)。此外，在治療過程中，需要定期監(jiān)測(cè)患者的肝功能和HBV病毒載量，一旦發(fā)現(xiàn)異常，應(yīng)立即采取相應(yīng)的治療措施。

4.2.6 實(shí)體器官移植 對(duì)于已接受器官移植的患者來說，其通常需長(zhǎng)時(shí)間免疫抑制治療，這也會(huì)提高HBV再激活發(fā)生率。一項(xiàng)研究報(bào)告顯示，HBsAg陽性肝移植患者中有高達(dá)50%～90%的患者會(huì)發(fā)生HBV再激活的現(xiàn)象[16]。另外，肝臟移植之后也可能出現(xiàn)HBV再激活，而且這個(gè)情況比其他的器官移植更具威脅性，有可能引發(fā)移植失效、肝功能衰退，甚至死亡。因此，對(duì)于實(shí)體器官移植后的患者，應(yīng)密切關(guān)注其HBV感染狀態(tài)，并采取必要的預(yù)防和治療措施，降低HBV再激活的風(fēng)險(xiǎn)。

4.3 治療藥物因素

4.3.1 全身化療 化療藥物會(huì)誘發(fā)患者HBV再激活，而這一過程主要取決于患者自身免疫抑制程度。有研究表明，阿霉素等蒽環(huán)類藥物與HBV再激活關(guān)系密切，抗HBcAb陽性患者應(yīng)用蒽環(huán)類藥物可導(dǎo)致其HBV再激活風(fēng)險(xiǎn)達(dá)中度；而HBsAg陽性患者這一風(fēng)險(xiǎn)則可升高至高度[17]。因此，了解患者的免疫狀態(tài)、合理選用化療藥物、及時(shí)監(jiān)測(cè)并處理HBV再激活尤為重要。對(duì)于已知攜帶HBV的腫瘤患者，在進(jìn)行化療前，應(yīng)充分了解HBV感染情況，包括HBsAg、HBcAb等指標(biāo)的檢測(cè)。對(duì)于HBsAg陽性患者，由于其HBV再激活風(fēng)險(xiǎn)較高，應(yīng)謹(jǐn)慎選擇化療藥物，避免使用與HBV再激活密切相關(guān)的蒽環(huán)類藥物。若必須使用此類藥物，應(yīng)在化療期間密切監(jiān)測(cè)肝功能及HBV-DNA水平，以及時(shí)發(fā)現(xiàn)并處理HBV再激活。除避免使用高風(fēng)險(xiǎn)藥物外，針對(duì)已知HBV感染的腫瘤患者，還可采用預(yù)防性抗病毒治療來降低HBV再激活的風(fēng)險(xiǎn)。預(yù)防性抗病毒治療可在化療開始前進(jìn)行，通過抑制HBV-DNA復(fù)制，降低病毒載量，從而減少HBV再激活的可能性。然而，預(yù)防性抗病毒治療并不適用于所有患者，其療效和安全性需進(jìn)一步研究和驗(yàn)證。一旦發(fā)現(xiàn)患者出現(xiàn)HBV再激活，應(yīng)立即停止化療藥物，并給予積極的抗病毒治療。

4.3.2 免疫抑制劑 甲氨蝶呤、硫唑嘌呤等為傳統(tǒng)免疫抑制劑，均被用于治療風(fēng)濕性疾病等免疫系統(tǒng)相關(guān)疾病。有研究顯示，免疫抑制劑對(duì)于腫瘤患者疾病治療、預(yù)后改善均具有積極作用[18]。在使用免疫抑制劑治療的過程中，患者的HBV病毒載量普遍升高，這表示免疫抑制劑的使用可能與HBV再激活存在一定的關(guān)系。此外，老年人和患有較長(zhǎng)時(shí)間免疫系統(tǒng)疾病的患者，更容易出現(xiàn)HBV再激活的情況。而高劑量的免疫抑制劑或長(zhǎng)時(shí)間的使用，也可增加HBV再激活的風(fēng)險(xiǎn)[18]。因此，需要進(jìn)一步探討不同免疫抑制劑對(duì)HBV再激活的影響是否存在差異，以及是否存在其他的影響因素。

4.3.3 TNF-α抑制劑 依那西普是常用的TNF-α拮抗劑，常用于治療風(fēng)濕性疾病、IBD和自身免疫性疾病患者。TNF-α是促炎細(xì)胞因子，參與機(jī)體全身炎癥反應(yīng)。其抑制劑可通過與HBV細(xì)胞毒性T淋巴細(xì)胞特異性反應(yīng)和降低TNF-α的表達(dá)，影響HBV復(fù)制?；赥NF-α抑制劑在風(fēng)濕性疾病中的關(guān)鍵治療作用，且TNF-α抑制劑會(huì)影響HBV病毒復(fù)制、根除，因此該抑制劑有可能引發(fā)病毒免疫逃脫，導(dǎo)致病毒于肝細(xì)胞內(nèi)感染擴(kuò)散及使循環(huán)病毒載量增多，進(jìn)而影響風(fēng)濕性疾病合并HBV患者的預(yù)后及療效[19]。另外，由于依那西普與英夫利昔單抗具備相同靶點(diǎn)，可能與英夫利昔單抗引發(fā)HBV再激活的特性相似。

4.3.4 皮質(zhì)類固醇 皮質(zhì)類固醇是常用免疫調(diào)節(jié)劑，可影響T淋巴細(xì)胞功能，作用于HBV的糖皮質(zhì)激素反應(yīng)元件，促使HBV-DNA復(fù)制和HBV再激活。有研究表明，慢性呼吸道疾病患者長(zhǎng)期應(yīng)用皮質(zhì)類固醇治療，可能會(huì)導(dǎo)致HBV再激活，而采用吸入式皮質(zhì)類固醇治療的患者發(fā)生HBV再激活情況少于口服方式攝入皮質(zhì)類固醇的患者[20]。盡管皮質(zhì)類固醇可能具有引發(fā)HBV激活的風(fēng)險(xiǎn)，但受用藥劑量、療程長(zhǎng)度和給藥方法等因素影響。

4.3.5 抗CD20抗體 抗CD20抗體為B細(xì)胞耗竭劑，其中，利妥昔單抗、奧法木單抗為抗CD20抗體代表性藥物。相關(guān)研究表明，惡性腫瘤患者應(yīng)用利妥昔單抗治療后，其HBV的再激活風(fēng)險(xiǎn)增加[21]。

5 HBV再激活的治療及預(yù)防

為降低HBV再激活風(fēng)險(xiǎn)，不建議使用激素等藥物，建議考慮替代方案。但可能會(huì)降低治療效果與生存率，因此未廣泛應(yīng)用。目前，臨床預(yù)防HBV再激活的主要使用阿德福韋酯、拉米夫定等抗病毒藥物，上述藥物進(jìn)入機(jī)體后，形成三磷酸活性成分，與自然脫氧三磷酸核苷（dNTP）競(jìng)爭(zhēng)性結(jié)合至HBV聚合酶。但由于該類藥物不具備自然dNTP的結(jié)構(gòu)，故可終止HBV合成DNA鏈，進(jìn)而抑制HBV-DNA復(fù)制，阻礙HBV再激活[22]。

《慢性乙型肝炎防治指南（2019年版）》[23]建議HBV攜帶者接受腫瘤化療時(shí)可預(yù)防性使用拉米夫定進(jìn)行治療，并建議持續(xù)治療至化療結(jié)束后6個(gè)月，但該藥物可能會(huì)發(fā)生耐藥激活風(fēng)險(xiǎn)。有研究顯示，與阿德福韋酯比較，替諾福韋酯治療慢性肝炎的優(yōu)勢(shì)更大，治療6個(gè)月后，HBV-DNA轉(zhuǎn)陰率更高，且不易產(chǎn)生耐藥性[24]。因此，恩替卡韋、替諾福韋酯可被推薦為臨床一線治療藥，阿德福韋酯為二線治療藥物。對(duì)于化療前HBV-DNA水平不超過2 000 IU/mL或短期免疫治療的患者，可考慮使用拉米夫定降低HBV再激活、肝功能受損、肝衰竭和死亡的風(fēng)險(xiǎn)。療程不超過12個(gè)月時(shí)，建議在化療前1～2周開始使用拉米夫定，并持續(xù)使用半年至1年。對(duì)于長(zhǎng)期免疫抑制治療、多周期化療、器官移植或化療前HBV-DNA水平超過2 000 IU/mL的患者，則需要長(zhǎng)期口服抗病毒藥物。因拉米夫定的耐受性較高，需要長(zhǎng)期抑制病毒治療時(shí)，建議聯(lián)合用藥，如與阿德福韋酯聯(lián)合應(yīng)用或選擇高效且不易耐藥的藥物（替諾福韋、恩替卡韋等）。選擇抗病毒藥物時(shí)還需關(guān)注患者的腎臟狀況及是否使用過拉米夫定。針對(duì)腎功能嚴(yán)重受損，相比富馬酸替諾福韋二吡呋酯等抗病毒藥物，恩替卡韋導(dǎo)致近端腎小管損傷、腎功能衰退等不良后果的可能性更低。而對(duì)于已接受拉米夫定治療的患者，考慮到恩替卡韋的高抗藥性風(fēng)險(xiǎn)，使用富馬酸替諾福韋二吡呋酯或許是更好的選擇[24]。此外，增強(qiáng)因HBV疫苗注射而產(chǎn)生的HBsAb反射可有效防止HBV再激活。根據(jù)醫(yī)療實(shí)踐，建議在化療治療開始前的2周～3個(gè)月，對(duì)血液系統(tǒng)惡性腫瘤患者接種疫苗以預(yù)防HBV感染。針對(duì)未被HBV病毒感染過的自身或他人體內(nèi)的造血干細(xì)胞移植者，應(yīng)該在移植之前就接種HBV疫苗。至于來自不同人的造血干細(xì)胞移植情況，強(qiáng)烈建議所有HBV陽性捐獻(xiàn)者的受者都必須先接種疫苗[25]。

6 小結(jié)與展望

惡性腫瘤患者在接受化療時(shí)和化療結(jié)束后，均可能會(huì)發(fā)生HBV再激活的情況，這會(huì)導(dǎo)致化療被延誤或中斷，同時(shí)也可能引發(fā)肝損傷，嚴(yán)重情況可導(dǎo)致肝衰竭，甚至危及生命。在惡性腫瘤患者化療前，需篩查相關(guān)血清學(xué)標(biāo)記物及測(cè)定HBV-DNA，了解其肝臟情況。同時(shí)，化療期間加強(qiáng)監(jiān)測(cè)HBV相關(guān)血清指標(biāo)，必要時(shí)采用高效、耐藥性好的抗病毒藥物治療，如恩替卡韋等。對(duì)行CD20單抗藥物治療者，應(yīng)長(zhǎng)期行抗HBV治療。目前，對(duì)于引發(fā)HBV再激活的問題，仍然面臨許多挑戰(zhàn)，如HBV再激活分子層面機(jī)制的深入研究；哪些患者需密集隨訪HBV相關(guān)檢查；抗病毒治療及預(yù)防方面，適應(yīng)證的評(píng)估盲區(qū)較多，現(xiàn)有對(duì)應(yīng)措施未統(tǒng)一標(biāo)準(zhǔn)；選擇抗病毒藥物的依據(jù)不足；抗病毒治療缺乏指導(dǎo)等。因此，今后須深入研究，建立規(guī)范流程，預(yù)防惡性腫瘤患者發(fā)生HBV再激活，以確保免疫抑制治療、化療或器官移植等的順利進(jìn)行，從而延長(zhǎng)患者壽命，并提高生活質(zhì)量。

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