陳先凱 李印 孫海波

胸段食管癌淋巴結(jié)清掃的研究進(jìn)展

陳先凱 李印 孫海波

目前，有關(guān)胸段食管癌淋巴結(jié)清掃的最佳范圍仍存在很多爭議，尤其是在5年生存率及圍手術(shù)期并發(fā)癥發(fā)生率和病死率方面，三野淋巴結(jié)清掃是否優(yōu)于二野淋巴結(jié)清掃。有證據(jù)表明在胸段食管癌治療中三野淋巴結(jié)清掃較二野淋巴結(jié)清掃更能使患者受益，尤其是對于合并淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者，但是尚缺乏大樣本量隨機(jī)對照研究的進(jìn)一步證實(shí)。另外，挽救性頸部淋巴結(jié)清掃可能是治療根治性食管癌術(shù)后頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)患者的主要方法，但缺少相關(guān)的前瞻性研究。該文主要對胸段食管癌治療中淋巴結(jié)最佳清掃范圍及挽救性清掃在根治食管癌術(shù)后頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)患者治療中的意義進(jìn)行討論。

食管癌； 淋巴結(jié)清掃； 挽救性頸清掃

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是食管癌最常見的轉(zhuǎn)移途徑，且上縱隔和頸部淋巴結(jié)有較高的轉(zhuǎn)移率，術(shù)后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移復(fù)發(fā)是食管癌的重要死亡因素［1－2］。目前關(guān)于胸段食管癌淋巴結(jié)清掃的范圍及挽救性清掃在食管癌術(shù)后復(fù)發(fā)治療中的價值尚存在很多爭議［3］。特別是有關(guān)二野淋巴結(jié)清掃及三野淋巴結(jié)清掃的獲益與風(fēng)險(xiǎn)問題仍然沒有肯定的答案。本文將胸段食管癌淋巴結(jié)清掃的進(jìn)展綜述如下。

一、胸段食管癌淋巴回流、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點(diǎn)及淋巴結(jié)清掃范圍分類

食管的淋巴回流具有特殊的解剖結(jié)構(gòu)，食管黏膜下層的淋巴管除橫穿食管壁引流至附近的淋巴結(jié)外，還存在縱向交通，經(jīng)淋巴結(jié)染色發(fā)現(xiàn)，這種縱向的淋巴結(jié)引流量甚至比水平方向的淋巴引流更豐富［4］。因此，食管癌在早期剛侵及黏膜下層時即可發(fā)生廣泛乃至跳躍性的淋巴道轉(zhuǎn)移。食管下段的淋巴回流主要引向腹部的賁門兩側(cè)、胃左動脈旁及腹腔動脈旁淋巴結(jié)群，食管上段則常向上引流至頸部及上縱隔淋巴結(jié)群，位于氣管分叉平面的食管中段則呈上下雙向轉(zhuǎn)移［5］。

食管癌淋巴結(jié)清掃范圍包括標(biāo)準(zhǔn)縱隔、擴(kuò)大二野、全清掃和三野淋巴結(jié)清掃［6］。其中，三野淋巴結(jié)清掃的范圍包括（1）頸部：雙側(cè)鎖骨上、雙側(cè)喉返神經(jīng)旁、左右頸內(nèi)靜脈旁淋巴結(jié)；（2）胸部：左右兩側(cè)喉返神經(jīng)鏈、食管旁、隆突下、主肺動脈窗、膈食管裂孔淋巴結(jié)；（3）腹部：賁門旁、胃小彎、胃大彎、胃左動脈旁、腹腔動脈旁、肝總動脈旁淋巴結(jié)。國內(nèi)傳統(tǒng)的食管癌術(shù)式注重對瘤體本身進(jìn)行切除，淋巴結(jié)的清掃范圍往往局限于傳統(tǒng)二野，如我國較多采用的左胸徑路，由于主動脈弓及左側(cè)頸總動脈、鎖骨下動脈的遮擋，無法對上縱隔及喉返神經(jīng)鏈區(qū)域的淋巴結(jié)予以清掃，通過膈肌對腹區(qū)淋巴結(jié)清掃亦有一定限度。王旭廣等［7］報(bào)道國內(nèi)二野淋巴結(jié)清掃個數(shù)每例為6～12個，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)為1．5個，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為44．5%。張亞偉等［8］報(bào)道96例病灶長度3～5cm的胸中段食管癌，分別行二野和三野淋巴結(jié)清掃術(shù)，三野組平均清掃淋巴結(jié)31．0個，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)平均為2．7個，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度平均為6．81%；二野組平均清掃淋巴結(jié)17．1個，平均淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)3．2個，平均轉(zhuǎn)移度為10．01%；統(tǒng)計(jì)學(xué)分析顯示二野組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率（49．1%）低于三野組（70．7%），主要在于單頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為24．3%。因此，二野淋巴結(jié)清掃的范圍局限，并不能反映真實(shí)的N分期。有研究者［9－10］認(rèn)為，根據(jù)食管癌較早出現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的特殊性，即使較早期的食管癌也應(yīng)進(jìn)行頸、胸、腹三野淋巴結(jié)清掃，以全面清除已經(jīng)轉(zhuǎn)移到區(qū)域淋巴結(jié)的腫瘤細(xì)胞，降低局部復(fù)發(fā)的機(jī)會。國內(nèi)邵令方等［11］也認(rèn)為食管癌具有多點(diǎn)起源和黏膜下轉(zhuǎn)移的特性，提出不論原發(fā)瘤位于任何胸段，均應(yīng)行頸部、縱隔和腹腔三野淋巴結(jié)清掃。柳碩巖等［12］發(fā)現(xiàn)472例行頸胸腹三野淋巴結(jié)清掃術(shù)食管癌的患者，胸上段食管癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移方向主要向上縱隔和下頸部，中段食管癌頸胸腹均可發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，胸下段食管癌主要向腹部轉(zhuǎn)移，同時指出胸中段食管癌應(yīng)行全胸段食管切除加頸胸腹三野淋巴結(jié)清掃術(shù)，胸上段食管癌應(yīng)行縱隔和下頸部淋巴結(jié)清掃，胸下段食管癌淋巴結(jié)清掃重點(diǎn)在胸腹部，下頸部可酌情清掃。

二、食管癌淋巴結(jié)清掃范圍對比的相關(guān)研究

1．不同食管癌淋巴結(jié)清掃范圍生存率及并發(fā)癥比較：目前，對于T1－3N0－1M0期的胸段食管鱗癌患者可首選手術(shù)治療，大多數(shù)日本學(xué)者都認(rèn)為三野淋巴結(jié)清掃能夠提高生存率［13－16］。近年來，有關(guān)三野淋巴清掃的文獻(xiàn)報(bào)道日趨增多，文獻(xiàn)中肯定三野淋巴結(jié)清掃對胸段食管癌在一定條件下有提高生存率作用的報(bào)道較多，但也有不少文獻(xiàn)持保留或反對意見［17］。

Kato等［16］最早在1991年通過報(bào)道一項(xiàng)隨機(jī)對照研究發(fā)現(xiàn)，150例胸段食管癌患者的5年總生存率為38．7%，其中三野組為48．7%，二野組為33．7%，三野組優(yōu)于二野組，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0．01）；而圍手術(shù)期并發(fā)癥方面，三野組為37．7%，二野組為24．7%，差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。Akiyanma等［13］報(bào)道了大樣本回顧性比較分析717例胸段食管鱗癌的經(jīng)驗(yàn)，納入研究的所有患者均為R0切除，三野組及二野組病例數(shù)分別為324和393例，手術(shù)方式均為經(jīng)右胸、上腹正中和頸部切口，結(jié)果發(fā)現(xiàn)兩組5年總生存率為42．4%，三野淋巴結(jié)清掃組5年總生存率達(dá)到55．0%，二野淋巴結(jié)清掃組為38．3%，三野組明顯優(yōu)于二野組，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＝0．0013）。在亞組分析中，除去病變局限在黏膜層的病例，對比5年生存率發(fā)現(xiàn)三野組為52．2%，二野組為37．1%，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0．05）。但該報(bào)道中未比較兩組間圍手術(shù)期并發(fā)癥、術(shù)后住院時間等指標(biāo)的差異。

Fujita等［14］于1992年回顧性分析了127例行食管癌根治術(shù)的病例發(fā)現(xiàn)，胸段食管癌行三野淋巴結(jié)清掃的1～5年生存率分別為83%、50%、50%、33%和33%，二野淋巴結(jié)清掃組為62%、45%、34%、26%和24%，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0．05）。該作者［15］在1995年另一項(xiàng)研究中對比了胸段食管癌分別行三野和二野淋巴結(jié)清掃的生存率、圍手術(shù)期并發(fā)癥及生命質(zhì)量，并做了亞組分析，發(fā)現(xiàn)三野組1、3和5年生存率分別為87%、51%和40%，二野組為74%、44%和36%，差異不具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0．05）。而在亞組分析中發(fā)現(xiàn)胸上中段食管癌伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例中，三野組的術(shù)后生存率明顯優(yōu)于二野組（P＜0．05）；然而，對于胸下段食管癌或者不伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例中，兩種淋巴結(jié)清掃方式對患者術(shù)后生存率的影響無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。而術(shù)后并發(fā)癥和生命質(zhì)量方面，二野組均要優(yōu)于三野組。國內(nèi)佘志廉［18］報(bào)道三野組和二野組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為60%和57．7%，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為8．7%和10．7%，5年生存率分別為40．9%和26．5%，術(shù)后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移復(fù)發(fā)率分別為9．7%和33．8%，并認(rèn)為三野術(shù)較二野術(shù)根治性強(qiáng)，安全性高，可明顯提高生存率。

2．有關(guān)食管癌術(shù)中不同淋巴結(jié)清掃方式的其他研究：國外有學(xué)者對目前常用的淋巴結(jié)清掃方式進(jìn)行了對比研究。Fujita等［6］在論述胸段食管鱗狀細(xì)胞癌最佳淋巴結(jié)清掃方式中對比了四種淋巴結(jié)清掃方式（標(biāo)準(zhǔn)縱隔、擴(kuò)大二野、全縱隔和三野）的短期和長期的預(yù)后，研究發(fā)現(xiàn)5年和10年總生存率分別為47%和34%，四組之間生存率比較無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異（P＞0．05）；但對于胸上中段食管癌伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例中，三野組的術(shù)后生存率明顯優(yōu)于其他三種淋巴結(jié)清掃方式。然而，對于胸下段食管癌或者不伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例中無此差異。在該研究中，四組間術(shù)后30d并發(fā)癥發(fā)生率和病死率無差異，但是在術(shù)后輔助通氣時間方面，標(biāo)準(zhǔn)縱隔組要優(yōu)于其他三組。

然而，韓國學(xué)者Shim等［17］通過回顧性比較分析了91例胸上段食管鱗癌分別行三野淋巴結(jié)清掃和二野淋巴結(jié)清掃后的生存率，指出術(shù)前無頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移證據(jù)的情況下行頸部淋巴結(jié)清掃不會使患者在生存率方面獲益。該研究中，三野組和二野組的5年總生存率分別為52%和44%（P＝0．65），無病生存率分別為38%和39%（P＝0．97），但是該研究中二野組病例術(shù)前經(jīng)CT和PET－CT證實(shí)無頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，故不適合根據(jù)此研究判斷最佳的淋巴結(jié)清掃范圍。兩組之間關(guān)于術(shù)后并發(fā)癥的比較無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異（P＞0．05）。但是作者傾向于認(rèn)為術(shù)前沒有發(fā)現(xiàn)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者不用常規(guī)行頸部淋巴結(jié)清掃。

另有學(xué)者報(bào)道可根據(jù)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的個數(shù)選取淋巴結(jié)清掃范圍。Tabira等［19］發(fā)現(xiàn)對于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移在1～4個或喉返神經(jīng)旁有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者，三野淋巴結(jié)清掃可提高其生存率。Shiozaki等［20］認(rèn)為對于無喉返神經(jīng)鏈淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移或者少于4個縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的胸中下段食管癌患者，應(yīng)優(yōu)先選擇三野淋巴結(jié)清掃?？傊M管更多的研究結(jié)果支持三野淋巴結(jié)清掃較二野淋巴結(jié)清掃有著更高的5年生存率和相當(dāng)?shù)膰g(shù)期并發(fā)癥。但是，大多研究都不是隨機(jī)的，病例資料也不具有同質(zhì)性，故結(jié)果存在一定的偏倚。在目前的研究中，較為一致的意見是對于胸上中段食管癌患者行三野淋巴結(jié)清掃較胸下段食管癌患者在生存率方面獲益更明顯。

綜上所述，胸段食管癌的最佳淋巴結(jié)清掃范圍仍存在很多爭議，主要是如何在降低圍手術(shù)期并發(fā)癥的同時提高生存率方面。胸段食管癌三野淋巴結(jié)清掃在一定條件下比二野淋巴結(jié)清掃更能獲得較高的生存率，尤其是對于胸中上段食管癌或合并頸部及上縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者更為突出，在日本已被廣泛應(yīng)用，然而在西方國家并未作為標(biāo)準(zhǔn)術(shù)式，主要是因?yàn)槿傲馨徒Y(jié)清掃術(shù)較二野淋巴結(jié)清掃術(shù)所需的時間較長，圍手術(shù)期并發(fā)癥較多。如何選取三野淋巴結(jié)清掃術(shù)適應(yīng)證有待進(jìn)行更多的臨床研究。文獻(xiàn)報(bào)道對未發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)移的胸上中段食管癌患者行二野全清掃可取得較好的預(yù)后，不贊成常規(guī)行三野清掃，但對于同時伴有頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者，行三野淋巴結(jié)清掃可獲得較高的5年生存率，但是伴有頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的胸下段食管癌患者，預(yù)后往往較差。近年來，有學(xué)者［3］提倡對前哨淋巴結(jié)進(jìn)行標(biāo)記，針對不同的患者采用個體化的淋巴結(jié)清掃方式，以減少因盲目擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃范圍而引起的并發(fā)癥，但該方法的有效性尚未得到證實(shí)。筆者認(rèn)為，對于術(shù)前明確頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者可在新輔助化療后行三野淋巴結(jié)清掃，對于術(shù)前未明確頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者，應(yīng)常規(guī)行胸腹二野淋巴結(jié)清掃，而對于術(shù)后頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)，可行挽救性頸清掃，且越來越多的研究發(fā)現(xiàn)，對于術(shù)后局部的淋巴結(jié)復(fù)發(fā)，行挽救性清掃亦能取得較好的結(jié)果。有文獻(xiàn)［21］報(bào)道對于局限在頸部的淋巴結(jié)復(fù)發(fā)有望通過手術(shù)治療取得較好的效果。Kato等［22］報(bào)道了160例術(shù)前未做輔助治療的胸段食管癌患者，所有患者均行二野或三野R0切除，結(jié)果共59例復(fù)發(fā)，13例（22%）局部復(fù)發(fā)，30例（51%）遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移，16例（27%）混合復(fù)發(fā)，中位復(fù)發(fā)時間為10～11．7個月，在復(fù)發(fā)的患者中，行挽救性手術(shù)的患者生存率明顯優(yōu)于行放療或化療的患者（P＝0．0018）。Ma等［21］回顧性分析了頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)的患者，行挽救性手術(shù)和挽救性放化療的1、2、3和5年生存率分別為83．5%、78．6%、50．5%、50．1%和67．1%、42．0%、37．8%、12．6%，相比挽救性放化療而言，挽救性頸部淋巴結(jié)清掃可能是食管癌患者頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)后更好的治療方法。Hiyoshi等［23］發(fā)現(xiàn)結(jié)合挽救性手術(shù)的綜合治療比單純放化療的復(fù)發(fā)患者明顯獲益；同時也指出，對于孤立的或局限的復(fù)發(fā)，挽救性手術(shù)治療或許是比較積極有效的治療方法。

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Research progress of lymphadenectomy for thoracic esophageal cancer

Chen Xiankai，Li Yin，Sun Haibo．Department of Thoracic Surgery，The Affiliated Cancer Hospital of Zhengzhou University，Zhengzhou 450008，China

Li Yin，Email：vats7226＠126．com

There have been many controversies about the optimal extent of lymphadenectomy for thoracic esophageal cancer，especially on whether three－field lymphadenectomy is superior to two－field lymphadenectomy with respect to the 5－year survival rate and perioperative morbidities and mortality．Published evidence indicated that three－field lymphadenectomy could be a priority for thoracic esophageal cancer，especially for tumors with lymph node metastasis．Given the lack of large－sample randomized controlled studies，further evaluations are necessary．Salvage cervical lymphadenectomy might be the main treatment for esophageal carcinoma patients who develop recurrence in the cervical lymph node after curative esophagectomy；however，more prospective studies are warranted in future．In this review，we focus on two aspects of controversy about the optimal extent of lymphadenectomy for thoracic esophageal cancer and significance of salvage cervical lymphadenectomy in the treatment of patients who develop recurrence in the cervical lymph node after curative esophagectomy．

Esophageal cancer； Lymphadenectomy； Salvage cervical lymphadenectomy

2015－04－18）

（本文編輯：周珠鳳）

10．3877／cma．j．issn．2095－8773．2015．04．002

450008 鄭州大學(xué)附屬腫瘤醫(yī)院胸外科

李印，Email：vats7226＠126．com

陳先凱，李印，孫海波．胸段食管癌淋巴結(jié)清掃的研究進(jìn)展［J／CD］．中華胸部外科電子雜志，2015，2（4）：218－221．