姚琦園,李紛芬,張林成,周升恩

(重慶大學(xué) 生物工程學(xué)院,重慶 400044)

高等植物在生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中經(jīng)常會(huì)受到環(huán)境的脅迫,如最常見(jiàn)的非生物脅迫干旱、低溫、高鹽會(huì)引起植物體內(nèi)發(fā)生一系列的生理代謝反應(yīng),抑制植物的代謝和生長(zhǎng),嚴(yán)重時(shí)引起植株不可逆的傷害甚至死亡。另外，低溫脅迫還會(huì)嚴(yán)重限制早春作物的栽種以及晚秋植物的收獲。MADS-box轉(zhuǎn)錄因子作為重要的調(diào)控因子參與調(diào)控植物生長(zhǎng)和發(fā)育的許多方面,包括調(diào)控植物的非生物脅迫、花器官的生長(zhǎng)發(fā)育、根的發(fā)育、胚胎以及果實(shí)的發(fā)育等。迄今,許多學(xué)者已經(jīng)對(duì)MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的研究取得了很大進(jìn)展,在脅迫方面的研究也取得了一定的進(jìn)展,如Khong等發(fā)現(xiàn)水稻OsMADS26基因在植物抗旱過(guò)程中起負(fù)調(diào)控作用[1]。然而,目前還有很多MADS-box基因的功能尚不清楚,非生物脅迫方面的研究也較少。本文綜述了高等植物中MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)、分類(lèi)、功能及其在非生物脅迫方面的研究進(jìn)展,通過(guò)系統(tǒng)進(jìn)化樹(shù)分析了水稻MEF2-like型MADS-box家族基因,以期為進(jìn)一步鑒定MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的生物學(xué)功能以及培育抗逆境脅迫植株提供參考。

1 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子

1.1 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的命名

MADS的名稱(chēng)是由最先發(fā)現(xiàn)的MINICHROMOS MEMAINTENANCE1 (MCM1)、AGAMOUS (AG)、DEFICIENS (DEF)及SERUMRESPONSE FACTOR (SRF)這4個(gè)轉(zhuǎn)錄因子的首字母組成的。MCM1來(lái)源于酵母; AG調(diào)控?cái)M南芥的花器官; DEF是調(diào)控金魚(yú)草一個(gè)花器官形成的決定因子; SRF是人體中調(diào)控血清應(yīng)答及亞UN癌基因轉(zhuǎn)錄的因子。以上蛋白質(zhì)的N端都含有由50～60個(gè)氨基酸組成的MADS-box保守結(jié)構(gòu)域,故將含有此結(jié)構(gòu)域的蛋白稱(chēng)為MADS-box蛋白,即由MADS-box基因編碼[2]。

1.2 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的分布

MADS-box轉(zhuǎn)錄因子廣泛存在于植物體內(nèi),從苔蘚類(lèi)到開(kāi)花類(lèi)陸生植物中均有發(fā)現(xiàn)[3]。在苔蘚類(lèi)植物中發(fā)現(xiàn)了共29個(gè)MADS-box基因[4]。在被子植物中發(fā)現(xiàn)的MADS-box基因也很多,小麥中有180個(gè)[5]；基因組數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)顯示擬南芥中有107個(gè),水稻中有約71個(gè)[6]。

1.3 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的分類(lèi)及結(jié)構(gòu)

MADS-box基因分為Ⅰ型(TypeⅠ)和Ⅱ型(TypeⅡ)。Ⅰ型主要分為SRF-like型、ARG80-like型和 M型三類(lèi),其中M型主要在植物中存在。Ⅱ型主要分為兩類(lèi)MADS-box基因,即MEF2-like型和MIKC型,其中MIKC型主要存在于植物中。MIKC型又分為MIKCc和MIKC*[7]。植物中的MIKC型MADS-box轉(zhuǎn)錄因子由M (MADS-box)結(jié)構(gòu)域、I (Intervening)結(jié)構(gòu)域、K (Keratin-like)結(jié)構(gòu)域和C (C-terminal)結(jié)構(gòu)域(圖1)組成[8]。位于N端的MADS-box結(jié)構(gòu)域是最保守的;I結(jié)構(gòu)域主要與MADS-box結(jié)構(gòu)域共同行使蛋白質(zhì)二聚化的功能;K結(jié)構(gòu)域是含有3個(gè)α-螺旋結(jié)構(gòu)的次級(jí)保守結(jié)構(gòu)域,是植物MADS-box蛋白特有的結(jié)構(gòu)域,主要參與蛋白間的相互作用;位于C末端的C結(jié)構(gòu)域可以介導(dǎo)不同MADS-box蛋白發(fā)揮不同的功能[9]。

圖1 植物MIKC類(lèi)MADS-box蛋白的結(jié)構(gòu)[10]

2 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的功能

MADS-box轉(zhuǎn)錄因子在植物的所有器官的形態(tài)發(fā)生及植物生長(zhǎng)發(fā)育的整個(gè)過(guò)程都有很重要的作用,例如根和葉片的生長(zhǎng)[7]、花分生組織發(fā)育和控制開(kāi)花時(shí)間[11]、花器官的發(fā)育[12]、果實(shí)成熟[13]、種子色素積累和胚胎發(fā)育[14]以及對(duì)植物非生物脅迫的調(diào)控[1]。本文就MADS-box轉(zhuǎn)錄因子對(duì)植物非生物脅迫調(diào)控(表1)而言,概述了MADS-box轉(zhuǎn)錄因子在干旱、高鹽、高溫、低溫條件下影響植物生長(zhǎng)的情況。

2.1 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子參與干旱脅迫的響應(yīng)

Khong等下調(diào)了水稻OsMADS26基因的表達(dá),發(fā)現(xiàn)植株的抗旱能力較野生型的增強(qiáng),而超表達(dá)該基因后植株的抗旱能力沒(méi)有明顯的變化[1]。這與Lee等[15]的研究結(jié)果不太一致,可能是因?yàn)槠贩N差異,且基因芯片分析結(jié)果也有一定的差異。Khong等將轉(zhuǎn)基因植株進(jìn)行干旱處理后,檢測(cè)了植株葉片的相對(duì)含水量(Relative Water Content, RWC)、葉綠素含量和脅迫相關(guān)基因,發(fā)現(xiàn)OsMADS26基因下調(diào)植株的RWC明顯提高，葉綠素含量降低趨勢(shì)變緩,且脅迫相關(guān)基因的表達(dá)量上調(diào)。另外,田間試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)在干旱條件下,OsMADS26基因下調(diào)植株的產(chǎn)量較野生型的顯著增高。Puig等發(fā)現(xiàn)OsMADS23和OsMADS25的表達(dá)被甘露醇強(qiáng)烈誘導(dǎo),推測(cè)這兩個(gè)基因可能參與干旱脅迫的響應(yīng)[16]。Arora等指出:4個(gè)水稻MADS-box轉(zhuǎn)錄因子(OsMADS18、22、26和27)在響應(yīng)干旱脅迫處理時(shí),基因表達(dá)水平上調(diào)超過(guò)本底表達(dá)水平的2倍多;3個(gè)水稻MADS-box轉(zhuǎn)錄因子(OsMADS2、30和55)在干旱處理后,基因表達(dá)水平較未處理前下調(diào)了2倍多；其中OsMADS18可能會(huì)在脅迫條件下與OsMADS6、8、7和47相互影響[17]。Zhang等分析了玉米ZMM7-L基因,發(fā)現(xiàn)玉米幼苗經(jīng)過(guò)甘露醇處理后ZMM7-L基因的表達(dá)量明顯上升[18],說(shuō)明玉米ZMM7-L基因可能參與干旱脅迫響應(yīng)。張中保發(fā)現(xiàn)玉米ZmMADS4、ZmMADS6、ZmMADS9和ZmMADS10基因在干旱處理后被誘導(dǎo)表達(dá)且表達(dá)出現(xiàn)差異[19],預(yù)測(cè)這4個(gè)基因可能與干旱脅迫相關(guān)。Yin等用RNA干擾(RNA interference, RNAi)法沉默MADS-box基因SlMBP8，得到了轉(zhuǎn)基因番茄,發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因番茄植株的抗旱能力明顯增強(qiáng)；進(jìn)一步檢測(cè)了經(jīng)干旱處理后的轉(zhuǎn)基因番茄植株葉片的葉綠素含量、相對(duì)含水量、失水速率、丙二醛(MDA, Malondialdehyde)含量,以及脅迫相關(guān)基因的表達(dá)量，結(jié)果顯示SlMBP8基因在抗旱的信號(hào)通路中起負(fù)調(diào)控因子的作用[20]。

2.2 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子參與鹽脅迫的響應(yīng)

在番茄中,MADS-box基因SlMBP11在抗鹽脅迫反應(yīng)中起正調(diào)控作用[21]。Guo等為探究SlMBP11在番茄中的功能,構(gòu)建了沉默及超表達(dá)載體,轉(zhuǎn)染野生型番茄,獲得了沉默及超表達(dá)轉(zhuǎn)基因植株；將沉默植株用鹽處理后,發(fā)現(xiàn)與野生型相比,沉默株系對(duì)鹽的耐受性降低，其植株葉片的RWC及葉綠素含量降低,相對(duì)電導(dǎo)率及MDA含量均升高；除此之外,超表達(dá)植株的表型則與沉默植株相反,對(duì)鹽的耐受力增強(qiáng)。因此,MADS-box基因SlMBP11是抗鹽脅迫的正調(diào)控因子。除此之外,有研究表明番茄MADS-box基因SlMBP8作為負(fù)調(diào)控因子響應(yīng)鹽脅迫[20];沉默番茄MADS-box基因SlMADS23-like后,用200 mmol/L的NaCl處理轉(zhuǎn)基因番茄幼苗,發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因幼苗的生長(zhǎng)受抑制情況較野生型的輕,沉默SlMADS23-like基因能夠增強(qiáng)番茄的抗鹽能力[22]。水稻MADS-box基因OsMADS2、OsMADS30和OsMADS55在鹽脅迫處理后,基因表達(dá)水平較未處理前下調(diào)了2倍多[17],鹽處理明顯地抑制了這3個(gè)基因的表達(dá),推測(cè)這3個(gè)基因的生物學(xué)功能可能與鹽脅迫相關(guān)。另外,OsMADS23和OsMADS25的表達(dá)被NaCl強(qiáng)烈誘導(dǎo)[16],推測(cè)這兩個(gè)基因可能參與鹽脅迫的響應(yīng)。在玉米中已經(jīng)發(fā)現(xiàn)NaCl能夠誘導(dǎo)MADS-box基因ZMM7-L的表達(dá),將ZMM7-L基因在擬南芥中超表達(dá)之后,超表達(dá)植株的種子在含有NaCl培養(yǎng)基上的發(fā)芽率比野生型的低，說(shuō)明ZMM7-L基因可能是通過(guò)加速生命循環(huán)和抑制種子發(fā)芽來(lái)響應(yīng)鹽脅迫的負(fù)調(diào)控因子[18]。張中保對(duì)野生型玉米幼苗進(jìn)行高鹽處理后,發(fā)現(xiàn)ZmMADS4 和ZmMADS6被誘導(dǎo)表達(dá)且表達(dá)差異顯著[19]。經(jīng)過(guò)基因序列同源性比對(duì)，發(fā)現(xiàn)ZMM7-L和ZmMADS4是同一個(gè)基因,充分說(shuō)明玉米MADS-box基因ZMM7-L在響應(yīng)鹽脅迫的過(guò)程中起重要作用。

2.3 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子參與冷脅迫的響應(yīng)

馮德黨等對(duì)野生型水稻進(jìn)行冷脅迫處理后,發(fā)現(xiàn)5個(gè)MADS-box基因(OsMADS2、OsMADS3、OsMADS18、OsMADS26和OsMADS58)出現(xiàn)表達(dá)異常,進(jìn)而結(jié)合花粉育性和結(jié)實(shí)率推斷這5個(gè)MADS-box基因可能參與植物的冷脅迫反應(yīng)[23]。在玉米中,MADS-box基因ZmMADS4、ZmMADS6和ZmMADS10在低溫處理下表達(dá)出現(xiàn)差異[19]。在番茄中,SlMADS23-like基因的沉默降低了植株的抗冷脅迫能力,因而SlMADS23-like基因在抗冷脅迫中起正調(diào)控的作用。此外, Lozano等對(duì)番茄進(jìn)行冷處理后,發(fā)現(xiàn)MADS-box基因TM4、TM5、TM6和TAG1的表達(dá)量均有很大程度的提高[24],說(shuō)明這4個(gè)基因可能均參與番茄冷脅迫的響應(yīng)。

2.4 MADS-box轉(zhuǎn)錄因子參與其它脅迫的響應(yīng)

在水稻中,OsMADS26基因超表達(dá)后,發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因植株出現(xiàn)矮化、黃化以及根卷曲等脅迫相關(guān)的表型[15]；進(jìn)而又獲得了攜帶OsMADS26-GR(糖皮質(zhì)激素受體)融合載體的轉(zhuǎn)基因植物,通過(guò)基因芯片分析，發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因植株中茉莉酸等的生物合成基因和下游涉及脅迫過(guò)程的靶基因的表達(dá)上調(diào)，說(shuō)明OsMADS26基因誘導(dǎo)了脅迫相關(guān)的多重響應(yīng)[15]。除此之外,轉(zhuǎn)基因植株的病原菌侵染實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)OsMADS26基因下調(diào)的植株對(duì)病原菌的敏感性降低，表明OsMADS26基因在水稻的抗病過(guò)程中起負(fù)調(diào)控作用,該基因可能是調(diào)控和激活防御機(jī)制的中心[1]。水稻OsMADS87基因被沉默后,得到的沉默植株種子對(duì)熱激的敏感性比野生型和超表達(dá)該基因的種子低,表明OsMADS87可以作為提高水稻生殖發(fā)育過(guò)程中熱彈性的潛在目標(biāo)基因[25]。水稻胚乳中OsMADS7的特異性抑制,能提高高溫條件下直鏈淀粉的穩(wěn)定性,因此水稻胚乳中OsMADS7的特異性下調(diào)是未來(lái)培育抗高溫且高質(zhì)量水稻的有效途徑[26]。玉米MADS-box基因ZmMADS4、ZmMADS6和ZmMADS10能夠被ABA有效地誘導(dǎo)表達(dá)[19]。

表1 已知與非生物脅迫相關(guān)的MADS-box基因及其功能

續(xù)表1：

基因方法轉(zhuǎn)基因的寄主來(lái)源的生物改變的性質(zhì)參考文獻(xiàn)OsMADS87超表達(dá)水稻水稻抗熱[25]ZMM7-L超表達(dá)擬南芥玉米負(fù)調(diào)控干旱抗性[18]高鹽脅迫目的基因被誘導(dǎo)表達(dá)[19]低溫脅迫ABA處理ZmMADS6干旱脅迫玉米目的基因被誘導(dǎo)表達(dá)[19]高鹽脅迫低溫脅迫ABA處理ZmMADS9干旱脅迫玉米目的基因表達(dá)出現(xiàn)差異[19]ZmMADS10干旱脅迫玉米目的基因表達(dá)出現(xiàn)差異[19]低溫脅迫ABA處理SlMBP8RNAi番茄番茄負(fù)調(diào)控干旱和鹽的抗性[20]SlMBP11RNAi番茄番茄不抗鹽[21]超表達(dá)抗鹽SlMADS23-likeRNAi番茄番茄抗鹽、不耐冷[22]TM4冷脅迫番茄目的基因表達(dá)量上升[24]TM5冷脅迫番茄目的基因表達(dá)量上升[24]TM6冷脅迫番茄目的基因表達(dá)量上升[24]TAG1冷脅迫番茄目的基因表達(dá)量上升[24]

3 MADS-box蛋白的進(jìn)化樹(shù)分析

本文將水稻MIKC型MADS-box蛋白(從NCBI查找)和已知與脅迫相關(guān)的MADS-box蛋白共51個(gè)作了進(jìn)化樹(shù)分析(圖2),圖2中用菱形符號(hào)標(biāo)出來(lái)的是已知參與脅迫調(diào)控過(guò)程的蛋白。Zhang等初步分析認(rèn)為玉米中ZMM7-L基因(即ZmMADS4)可能與干旱相關(guān)[18]；張中保初步分析認(rèn)為玉米中ZmMADS6、ZmMADS9、ZmMADS10與干旱、低溫或者激素相關(guān)[19]。在番茄中也發(fā)現(xiàn)了MADS-box基因SlMBP8、SlMBP11和SlMADS23-like參與非生物脅迫的調(diào)控[20-22]。另外,番茄MADS-box基因TM4和TAG1的生物學(xué)功能主要是參與果實(shí)發(fā)育調(diào)控[27-28],TM5和TM6主要參與花發(fā)育的調(diào)控[29-30],但是,這4個(gè)基因在非生物脅迫中的功能還不是很清楚。已經(jīng)證實(shí)水稻OsMADS26和OsMADS87基因在抗旱和抗熱的非生物脅迫中起正調(diào)控作用[1,15,25]；OsMADS2等基因參與高溫、低溫、干旱或者鹽的響應(yīng)[16-17,23,25-26],但是對(duì)它們具體的生物學(xué)功能并不清楚。

圖2中MADS-box蛋白的NCBI登錄號(hào)如下: SlMBP8 (XP_004252712)、SlMBP11 (XP_010324817)、SlMADS23-like (XP_004252725)、TM4 (NP_001234173)、TM5 (NP_001234384)、TM6 (NP_001311309)、TAG1 (NP_001266181)、OsMADS1 (XP_015628585)、OsMADS2 (XP_015623995)、OsMADS3 (XP_015632498)、OsMADS4 (XP_015640710)、OsMADS5 (XP_015641896)、OsMADS6 (XP_015623947)、OsMADS7 (XP_015648761)、OsMADS8 (XP_015610824)、OsMADS13 (XP_015618483)、OsMADS14 (XP_015631033)、OsMADS15 (XP_015645259)、OsMADS16 (XP_015641661)、OsMADS17 (XP_015634419)、OsMADS18 (XP_015647484)、OsMADS20 (XP_015619865)、OsMADS21 (XP_015621182)、OsMADS22 (XP_015624915)、OsMADS23 (XP_015650847)、OsMADS23-like (XP_015641671)、OsMADS25 (XP_015635120)、OsMADS26 (XP_015650791)、OsMADS27 (XP_015626695)、OsMADS27-like (XP_015636306)、OsMADS29 (XP_015624838)、OsMADS30 (XP_015644346)、OsMADS31-like (XP_015635704)、OsMADS32 (XP_015642650)、OsMADS33 (XP_015618440)、OsMADS34 (XP_015631035)、OsMADS47 (XP_015630610)、OsMADS50 (XP_015630979)、OsMADS50-like (XP_015624326)、OsMADS55 (XP_015641678)、OsMADS56 (XP_015614799)、OsMADS57 (XP_015626794)、OsMADS58 (XP_015638060)、OsMADS58-like (XP_015638533)、OsMADS87 (ABF97316)、OsCAULIFLOWER- D (XP_015637117)、OsMADS SOC1-like (XP_015625202)、ZmMADS4 (NP_001171777)、ZmMADS6 (NP_001105153)、ZmMADS9 (NP_001171336)、ZmMADS10 (NP_001105333)。

圖2 MADS-box蛋白的進(jìn)化樹(shù)分析結(jié)果

4 結(jié)論及展望

MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)保守,在動(dòng)植物和真菌中均具有1個(gè)由58個(gè)氨基酸組成的MADS-box盒[7]。MADS-box家族基因廣泛調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程,其中在模式植物擬南芥中MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的研究較為廣泛,如擬南芥中AGL6調(diào)控側(cè)生器官發(fā)育和開(kāi)花時(shí)間[31]；XAANTAL1增加了擬南芥根和莖干細(xì)胞的增殖[32]。然而在水稻、玉米、番茄和小麥中MADS-box轉(zhuǎn)錄因子脅迫相關(guān)的研究相對(duì)匱乏(表1)。目前,在小麥中還沒(méi)有關(guān)于MADS-box家族基因參與非生物脅迫的研究；在大白菜中發(fā)現(xiàn)有13個(gè)MADS-box轉(zhuǎn)錄因子響應(yīng)冷脅迫,有8個(gè)響應(yīng)干旱脅迫,有6個(gè)響應(yīng)鹽脅迫[33]。本文綜述了MADS-box轉(zhuǎn)錄因子在脅迫方面的研究進(jìn)展,發(fā)現(xiàn)激素對(duì)植物的影響在一定程度上能夠表明非生物脅迫對(duì)植物的作用,可能激素在植物抗逆境脅迫的調(diào)控網(wǎng)中起重要的調(diào)控作用;也提到了許多參與脅迫反應(yīng)的MADS-box轉(zhuǎn)錄因子,推斷轉(zhuǎn)錄因子是通過(guò)控制抗逆境脅迫過(guò)程中的關(guān)鍵酶類(lèi)起到調(diào)控抗逆境的作用,但是仍然有很多MADS-box轉(zhuǎn)錄因子具體的生物學(xué)功能還未被證實(shí)。因此今后對(duì)MADS-box轉(zhuǎn)錄因子在非生物脅迫方面的作用還需要進(jìn)行更廣泛更深入的研究。本文通過(guò)進(jìn)化樹(shù)分析脅迫的相關(guān)基因與水稻MIKC型MADS-box基因的同源性,來(lái)進(jìn)一步解釋可能參與調(diào)控非生物脅迫的基因,也為下一步的MIKC型MADS-box家族基因生物學(xué)功能研究提供了一定的參考。

近幾十年來(lái),植物中非生物脅迫方面的研究有很大的進(jìn)展,包括MADS-box轉(zhuǎn)錄因子在其中的作用,但是仍然有很多基因的功能還未被證實(shí)。另外如何將這些脅迫相關(guān)的研究成果應(yīng)用到植物抗旱、抗鹽、抗低溫等能力的提高上,是一個(gè)很有意義、很大的挑戰(zhàn)[34]。除此之外,這些研究主要集中在分子水平和基因功能的研究上,植物應(yīng)對(duì)非生物脅迫具體的調(diào)控機(jī)制與信號(hào)通路并不清楚,對(duì)各個(gè)脅迫相關(guān)基因間的關(guān)聯(lián)性未做分析,也需要進(jìn)行更深入的研究,從而更好地把握各基因的功能,為抗性植株的培育奠定基礎(chǔ)。

參考文獻(xiàn):

[1] Khong G N, Pati P K, Richaud F, et al.OsMADS26 negatively regulates resistance to pathogens and drought tolerance in rice [J]. Plant Physiol, 2015, 169(4): 2935-2949.

[2] Alvarez-Buylla E R, Liljegren S J, Pelaz S, et al. MADS-box gene evolution beyond flowers: expression in pollen, endosperm, guard cells, roots and trichomes [J]. The Plant Journal, 2000, 24(4): 457-466.

[3] Gramzow L, Theissen G. A hitchhiker’s guide to the MADS world of plants [J]. Genome Biology, 2010, 11(6): 214.

[4] 易吉明,黃婷,黃勇,等.小立碗蘚MADS-box基因家族的系統(tǒng)進(jìn)化分析[J].植物生理學(xué)報(bào),2015(2):197-206.

[5] Ma J, Yang Y J, Luo W, et al. Genome-wide identification and analysis of the MADS-box gene family in bread wheat (TriticumaestivumL.) [J]. Plos One, 2017, 12(7).

[6] Nam J, Kim J, Lee S, et al. Type I MADS-box genes have experienced faster birth-and-death evolution than type II MADS-box genes in angiosperms [J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2004, 101(7): 1910-1915.

[7] Alvarez-Buylla E R, Pelaz S, Liljegren S J, et al. An ancestral MADS-box gene duplication occurred before the divergence of plants and animals [J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2000, 97(10): 5328-5333.

[8] Ma H, Yanofsky M F, Meyerowitz E M.AGL1-AGL6, anArabidopsisgene family with similarity to floral homeotic and transcription factor genes [J]. Genes Dev, 1991, 5(3): 484-495.

[9] Lamb R S, Irish V F. Functional divergence within theAPETALA3/PISTILLATAfloral homeotic gene lineages [J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2003, 100(11): 6558-6563.

[10] Kaufmann K, Melzer R, Theissen G. MIKC-type MADS-domain proteins: structural modularity, protein interactions and network evolution in land plants [J]. Gene, 2005, 347(2): 183-198.

[11] Dreni L, Zhang D B. Flower development: the evolutionary history and functions of theAGL6 subfamily MADS-box genes [J]. J Exp Bot, 2016, 67(6): 1625-1638.

[12] Smaczniak C, Immink R G H, Muino J M, et al. Characterization of MADS-domain transcription factor complexes inArabidopsisflower development [J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2012, 109(5): 1560-1565.

[13] Vrebalov J, Ruezinsky D, Padmanabhan V, et al. A MADS-box gene necessary for fruit ripening at the tomato ripening-inhibitor(Rin) locus [J]. Science, 2002, 296(5566): 343-346.

[14] Nesi N, Debeaujon I, Jond C, et al. The TRANSPARENT TESTA16 locus encodes the ARABIDOPSIS BSISTER MADS domain protein and is required for proper development and pigmentation of the seed coat [J]. Plant Cell, 2002, 14(10): 2463-2479.

[15] Lee S, Woo Y M, Ryu S I, et al. Further characterization of a rice AGL12 group MADS-box gene,OsMADS26 [J]. Plant Physiol, 2008, 147(1): 156-168.

[16] Puig J, Meynard D, Khong G N, et al. Analysis of the expression of the AGL17-like clade of MADS-box transcription factors in rice [J]. Gene Expression Patterns, 2013, 13(5-6): 160-170.

[17] Arora R, Agarwal P, Ray S, et al. MADS-box gene family in rice: genome-wide identification, organization and expression profiling during reproductive development and stress [J]. BMC Genomics, 2007, 8(1): 242.

[18] Zhang Z B, Li H Y, Zhang D F, et al. Characterization and expression analysis of six MADS-box genes in maize (ZeamaysL.) [J]. J Plant Physiol, 2012, 169(8): 797-806.

[19] 張中保.玉米干旱脅迫相關(guān)基因ZmMADS4的克隆與分析[D].北京:中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院,2007.

[20] Yin W C, Hu Z L, Hu J T, et al. Tomato (Solanumlycopersicum) MADS-box transcription factorSlMBP8 regulates drought, salt tolerance and stress-related genes [J]. Plant Growth Regulation, 2017, 83(1): 55-68.

[21] Guo X H, Chen G P, Cui B L, et al.Solanumlycopersicumagamous-like MADS-box protein AGL15-like gene,SlMBP11, confers salt stress tolerance [J]. Mol Breed, 2016, 36(9).

[22] 封葉.番茄SlMADS23-like基因的克隆及功能研究[D].重慶:重慶大學(xué),2016.

[23] 馮德黨,呂永剛,王國(guó)斌，等.水稻品種生殖生長(zhǎng)期耐冷性及其低溫脅迫下MADS-box基因表達(dá)差異分析[J].分子植物育種,2012,10(5):501-511.

[24] Lozano R, Angosto T, Gomez P, et al. Tomato flower abnormalities induced by low temperatures are associated with changes of expression of MADS-box genes [J]. Plant Physiol, 1998, 117(1): 91-100.

[25] Chen C, Begcy K, Liu K, et al. Heat stress yields a unique MADS box transcription factor in determining seed size and thermal sensitivity [J]. Plant Physiol, 2016, 171(1): 606-622.

[26] Zhang H, Xu H, Feng M, et al. Suppression ofOsMADS7 in rice endosperm stabilizes amylose content under high temperature stress [J]. Plant Biotechnol J, 2017.

[27] Bemer M, Karlova R, Ballester A R, et al. The tomatoFRUITFULLhomologsTDR4/FUL1 andMBP7/FUL2 regulate ethylene-independent aspects of fruit ripening [J]. Plant Cell, 2012, 24(11): 4437-4451.

[28] Gimenez E, Castaneda L, Pineda B, et al.TOMATOAGAMOUS1 andARLEQUIN/TOMATOAGAMOUS-LIKE1 MADS-box genes have redundant and divergent functions required for tomato reproductive development [J]. Plant Mol Biol, 2016, 91(4-5): 513-531.

[29] de Martino G, Pan I, Emmanuel E, et al. Functional analyses of two tomatoAPETALA3 genes demonstrate diversification in their roles in regulating floral development [J]. Plant Cell, 2006, 18(8): 1833-1845.

[30] Litt A, Irish V F. Duplication and diversification in theAPETALA1/FRUITFULLfloral homeotic gene lineage: implications for the evolution of floral development [J]. Genetics, 2003, 165(2): 821-833.

[31] Koo S C, Bracko O, Park M S, et al. Control of lateral organ development and flowering time by theArabidopsisthalianaMADS-box geneAGAMOUS-LIKE6 [J]. Plant J, 2010, 62(5): 807-816.

[32] Garcia C K V, Garcia P B, Garay A A, et al. The MADS-boxXAANTAL1 increases proliferation at theArabidopsisroot stem-cell niche and participates in transition to differentiation by regulating cell-cycle components [J]. Ann Bot, 2016, 118(4): 787-796.

[33] Saha G, Park J I, Jung H J, et al. Genome-wide identification and characterization of MADS-box family genes related to organ development and stress resistance inBrassicarapa[J]. BMC Genomics, 2015, 16: 178.

[34] Qin F, Shinozaki K, Yamaguchi S K. Achievements and challenges in understanding plant abiotic stress responses and tolerance [J]. Plant Cell Physiol, 2011, 52(9): 1569-1582.