曲雪廷 李志明 張亮 婁和南 王國華

［摘要］ ?目的 ?探討MR多模態(tài)成像在直腸癌TN分期及手術(shù)方式選擇中的應(yīng)用價值。

方法回顧性分析我院2020年1月—2022年5月396例直腸癌患者的MR征象，以此進(jìn)行術(shù)前TN分期并模擬制定手術(shù)方式，分析手術(shù)前后TN分期的準(zhǔn)確性，并比較擬定手術(shù)方式與實際手術(shù)方式的一致性。

結(jié)果MR多模態(tài)成像輔助術(shù)前擬定直腸癌T分期的符合率為90.15%，與術(shù)后病理結(jié)果的一致性較高（K=0.82，P<0.01），且對于T2～T4分期的診斷準(zhǔn)確率較高；N分期的符合率為71.46%，與術(shù)后病理結(jié)果的一致性適中（K=0.53，P<0.01）。MR多模態(tài)成像輔助擬定手術(shù)方式的符合率為89.14%，與實際術(shù)式一致性較高（K=0.79，P<0.01），且對于直腸癌各種術(shù)式擬定的準(zhǔn)確率均較高。

結(jié)論MR多模態(tài)成像對直腸癌的術(shù)前TN分期以及手術(shù)方式的制定有較高的臨床價值。

［關(guān)鍵詞］ ?直腸腫瘤；磁共振成像；多模態(tài)成像；腫瘤分期；外科手術(shù)

［中圖分類號］ ?R735.37

［文獻(xiàn)標(biāo)志碼］ ?A

Value of multimodal magnetic resonance imaging for TN staging and surgical decision making in rectal cancer

QU Xueting， LI Zhiming， ZHANG Liang， LOU Henan， WANG Guohua

（Faculty of Medicine， Qingdao University， Qingdao 266073， China）

;［ABSTRACT］?Objective?To investigate the application value of multimodal magnetic resonance imaging （MRI） for TN staging and surgical decision making in rectal cancer.

Methods?We retrospectively analyzed the MRI features of 396 patients with rectal cancer treated in our hospital from January 2020 to May 2022 for preoperative TN staging and decision-making on surgical approaches. We analyzed the accuracy of TN staging assisted by multimodal MRI as well as the consistency between multimodal MRI-informed surgical decisions and actual surgical decisions.

Results?The coincidence rate of preoperative T staging of rectal cancer assisted by multimodal MRI was 90.15%， with high agreement with postoperative pathological results （K=0.82，P<0.01）， and the diagnostic accuracy rates for T2 to T4 stages were high. The coincidence rate of N staging was 71.46%， with mode-

rate agreement with postoperative pathological results （K=0.53，P<0.01）. Surgical options selected with the assistance of multimodal MRI were 89.14% consistent with actual surgical decisions， indicating high agreement between the two （K=0.79，P<0.01）， and the accuracy rates with multimodal MRI were high for all surgical approaches.

Conclusion?Multimodal MRI has great clinical value for preoperative TN staging of rectal cancer and surgical decision making.

［KEY WORDS］?Rectal neoplasms; Magnetic resonance imaging; Multimodal imaging; Neoplasm staging; Surgical procedures， operative

直腸癌在全世界人群中發(fā)病率高，直腸癌術(shù)前分期和淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況在判斷患者無病生存期和確定適當(dāng)輔助及新輔助治療中起著關(guān)鍵作用［1-2］。目前直腸癌的最主要治療方式仍是手術(shù)切除，但不同手術(shù)方式患者術(shù)后的并發(fā)癥、預(yù)后及生活質(zhì)量不盡相同［3］。MR成像是判斷直腸癌患者局部分期的主要方法。研究表明MR平掃及增強掃描對直腸癌TN分期及擬定手術(shù)方式具有一定價值［4-5］，MR平掃有助于評估直腸系膜及系膜筋膜侵犯的情況，MR增強掃描有助于鑒別T2與T3期直腸癌，MR平掃與增強掃描各有優(yōu)勢。MR多模態(tài)成像包括T1加權(quán)成像、T2加權(quán)成像、彌散加權(quán)成像（DWI）、MR增強成像等，可提供更全面、更準(zhǔn)確的診斷信息。目前鮮有依據(jù)MR多模態(tài)成像結(jié)果擬定直腸癌患者手術(shù)方式的研究。本研究收集我院直腸癌患者術(shù)前MR多模態(tài)成像結(jié)果，探究其在判斷直腸癌術(shù)前TN分期及擬定手術(shù)方式方面的價值。

1 資料與方法

1.1 一般資料

選取我院2020年1月—2022年5月經(jīng)腸鏡活檢確診的直腸癌患者396例?；颊呒{入標(biāo)準(zhǔn)：①所有患者均行手術(shù)治療；②術(shù)前1周內(nèi)行MR多模態(tài)成像；③腫瘤下緣距肛緣距離<15 cm。排除標(biāo)準(zhǔn)：①進(jìn)行術(shù)前放化療、免疫治療等術(shù)前輔助治療的患者；②合并其他惡性腫瘤患者；③圖像質(zhì)量不佳患者。患者中男246例，女150例；年齡31～90歲，中位年齡64歲。

1.2 指標(biāo)收集

收集指標(biāo)包括患者實際手術(shù)方式、MR影像資料、腫瘤下緣距離肛緣距離（判斷低、中、高位直腸癌）［6］、術(shù)前TN分期［7-8］及術(shù)后病理結(jié)果。所有MR影像由一位6年資腹部MR診斷經(jīng)驗的主治醫(yī)師及一位8年資腹部MR診斷經(jīng)驗的副主任醫(yī)師獨立閱片，如有分歧經(jīng)協(xié)商達(dá)成一致意見。根據(jù)術(shù)前MR多模態(tài)成像結(jié)果擬定手術(shù)方式，手術(shù)方式擬定標(biāo)準(zhǔn)參照楊澎等［9］的研究。

以術(shù)后病理TN分期為金標(biāo)準(zhǔn)，計算術(shù)前TN分期的符合率，計算公式：符合率分期=術(shù)前正確分期例數(shù)/總例數(shù)×100%。以實際手術(shù)方式為金標(biāo)準(zhǔn)，計算擬定術(shù)式與實際術(shù)式的符合率，計算公式：符合率術(shù)式=正確擬定術(shù)式例數(shù)/總例數(shù)×100%。

1.3 統(tǒng)計學(xué)分析

采用SPSS 19.0對數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計學(xué)分析。使用靈敏度、特異度、陽性預(yù)測值、陰性預(yù)測值、準(zhǔn)確率及約登指數(shù)對MR多模態(tài)成像輔助術(shù)前TN分期及擬定術(shù)式的診斷效能進(jìn)行評價，采用Kappa系數(shù)進(jìn)行一致性評價。以P<0.05為差異有顯著性。

2 結(jié) ?果

2.1 MR多模態(tài)成像輔助TN分期的符合率及診斷效能分析

396例患者中，357例術(shù)前T分期與術(shù)后病理結(jié)果相符，39例不符，MR多模態(tài)成像的T分期診斷符合率為90.15%，與術(shù)后病理結(jié)果一致性較高（K=0.82，P<0.01）。在357例T分期一致的患者中，有34例實際為T2期的患者在僅采用MR平掃時被誤判為T3期，這些誤判通過綜合MR多模態(tài)成像技術(shù)的進(jìn)一步評估得到了糾正。283例患者術(shù)前N分期與術(shù)后病理結(jié)果一致，113例不一致，MR多模態(tài)成像的N分期診斷的符合率為71.46%，與術(shù)后病理結(jié)果一致性適中（K=0.53，P<0.01）。MR多模態(tài)成像輔助TN分期的診斷效能中，T2～T4分期約登指數(shù)均＞0.8，診斷準(zhǔn)確率＞90%，診斷效能較高；而T1分期和N分期的準(zhǔn)確性一般。見表1。

2.2 MR多模態(tài)成像輔助擬定術(shù)式的符合率及診斷效能分析

396例患者中，低位直腸癌90例，中位直腸癌195例，高位直腸癌111例?；颊邤M定術(shù)式與實際術(shù)式符合者353例，不符者43例，MR多模態(tài)成像輔助擬定術(shù)式的符合率為89.14%，與實際術(shù)式一致性較高（K=0.79，P<0.01）。其中有241例行低位直腸前切除（LAR）術(shù)；69例行經(jīng)腹會陰聯(lián)合切除（APR）術(shù)；32例行Hartmann術(shù)；11例行經(jīng)肛直腸病損切除術(shù)，包括經(jīng)肛門微創(chuàng)手術(shù)（TAMIS）8例，經(jīng)肛門內(nèi)鏡顯微外科手術(shù)（TEM）3例。MR多模態(tài)成像輔助擬定術(shù)式的診斷效能中，LAR術(shù)、APR術(shù)和Hartmann術(shù)三種術(shù)式的靈敏度、特異度均較高，約登指數(shù)＞0.8，準(zhǔn)確率＞90%；經(jīng)肛直腸病損切除術(shù)的靈敏度雖稍低，但特異度達(dá)到了100%，準(zhǔn)確率為99.24%；四種擬定術(shù)式的診斷效能均較高。詳見表2。

3 討 ?論

本研究中依據(jù)MR多模態(tài)成像做出的T分期診斷準(zhǔn)確率為90.15%，與病理結(jié)果一致性較高，尤其是T2～T4期腫瘤診斷的準(zhǔn)確效能更高。本研究中27例T1期腫瘤，其中9例誤診為T2期，1例誤診為T3期，T1期腫瘤浸潤黏膜層或黏膜下層，T2期腫瘤浸潤固有肌層。本研究MR多模態(tài)成像輔助診斷T1期的特異度達(dá)到了99.73%，但靈敏度為62.96%，約登指數(shù)僅為0.63，表明采用MR多模態(tài)成像輔助診斷T1期腫瘤仍易誤診，這與一些既往研究結(jié)果一致［1，10］；診斷T2～T4期的靈敏度及特異度較高，診斷準(zhǔn)確率均高于90%，約登指數(shù)也均高于0.8，表明MR多模態(tài)成像輔助T分期對直腸癌T2～T4期具有較高診斷價值，與既往研究結(jié)果相符［4-5］。本研究中12例T2期腫瘤過度分期為T3期，考慮與肌層內(nèi)血管導(dǎo)致的肌層信號不連續(xù)以及腫瘤周圍的炎性增生反應(yīng)有關(guān)［11］；T3期腫瘤侵犯腸壁全層進(jìn)入直腸系膜，但不浸潤直腸系膜筋膜或鄰近器官，其特征是固有肌層不連續(xù)，而MR多模態(tài)成像中包含的MR增強掃描可顯示直腸腸壁肌層環(huán)形強化帶是否完整，因而更有助于T2、T3期腫瘤的鑒別。

另外，MR多模態(tài)成像做出的N分期診斷準(zhǔn)確率為71.46%，與術(shù)后病理分期存在中等一致性，與既往研究結(jié)果相類似［12-13］，該結(jié)果較單純MR平掃（67.3%）或MR增強掃描（38.9%）診斷準(zhǔn)確率均有所提高［4-5］。目前，采用影像學(xué)技術(shù)在直腸癌術(shù)前準(zhǔn)確評估N分期仍較為困難，有研究表明在MR檢查中使用基于大小、形狀、邊界和信號強度特征的形態(tài)學(xué)標(biāo)準(zhǔn)可以提高診斷的準(zhǔn)確率［14-15］。轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)或反應(yīng)性增生的淋巴結(jié)彌散受限，DWI均呈高信號，而MR增強掃描有助于判斷淋巴結(jié)性質(zhì)［16］，轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)呈不均勻強化或環(huán)形強化［17］，反應(yīng)性增生的淋巴結(jié)則以中度均勻強化為主。本研究總結(jié)既往研究經(jīng)驗，采用MR多模態(tài)成像技術(shù)，對患者盆腔內(nèi)的淋巴結(jié)大小、形態(tài)、DWI信號及MR增強表現(xiàn)進(jìn)行綜合分析，N分期的準(zhǔn)確率高于僅基于MR增強掃描的準(zhǔn)確率［4］。

本研究MR多模態(tài)成像輔助擬定手術(shù)方式符合率為89.14%，擬定術(shù)式與實際術(shù)式的一致性較高，與既往研究相似［4-5］。直腸癌腫瘤位置和術(shù)前分期是影響手術(shù)方式選擇及腫瘤可切除性的重要因素，目前直腸癌最常使用的手術(shù)方式主要是APR術(shù)、LAR術(shù)和Hartmann術(shù)。APR術(shù)主要適用于低位直腸癌，無法保留肛門，需要永久性乙狀結(jié)腸單腔造口［9］，直腸全系膜切除手術(shù)理念的提出使低位直腸癌保肛具有可行性［18］。本研究中MR多模態(tài)成像輔助擬定行APR術(shù)的準(zhǔn)確率為96.94%，靈敏度及特異度亦較高。LAR術(shù)適用于腹膜反折以上的中高位直腸癌，該術(shù)式可以保留肛門［19］，但需要二次行造瘺口還納術(shù)。本研究MR多模態(tài)成像輔助擬定行LAR術(shù)的準(zhǔn)確率、靈敏度及特異度均較高，但仍有20例患者因術(shù)中發(fā)現(xiàn)腫瘤距肛門距離太近、腸粘連嚴(yán)重或患者基礎(chǔ)情況較差無法行LAR術(shù)，還有部分患者拒絕二次行造瘺口還納術(shù)，因而改行APR或Hartmann術(shù)。Hartmann術(shù)為姑息性手術(shù)方式，主要是切除腫瘤、近端結(jié)腸造瘺、遠(yuǎn)端封閉術(shù)［9］。本研究MR多模態(tài)成像輔助擬定行Hartmann術(shù)的準(zhǔn)確率為94.95%，特異度為96.09%。經(jīng)肛直腸病損切除術(shù)則適用于腫瘤位置距離肛緣<8 cm、直徑<3 cm的T1N0期高分化腺癌［20］。本研究中僅有14例患者實際行經(jīng)肛直腸病損切除術(shù)，MR多模態(tài)成像輔助擬定經(jīng)肛直腸病損切除術(shù)的特異度及準(zhǔn)確率極高，靈敏度相對偏低，考慮與符合這種手術(shù)方式的病變相對較少以及手術(shù)適應(yīng)證要求嚴(yán)格有關(guān)。

本研究具有一定局限性。首先，本研究為回顧性研究，僅收集未行術(shù)前輔助治療的患者，導(dǎo)致T4期患者相對較少，日后可以繼續(xù)擴(kuò)大樣本量，研究方向拓展至MR影像組學(xué)在術(shù)前TN分期中的應(yīng)用研究。第二，本研究在模擬制定手術(shù)方式時沒有考慮患者的基本情況及腸鏡檢查結(jié)果等，可能從一定程度上影響了擬定手術(shù)方式的準(zhǔn)確性。第三，由于直腸在體內(nèi)走行迂曲，測量腫瘤距肛緣的距離存在一定誤差，下一步可對患者行1 mm層厚超薄層MR掃描檢查，并行多平面重組提高測量準(zhǔn)確性。

綜上所述，MR多模態(tài)成像檢查對直腸癌術(shù)前TN分期診斷的準(zhǔn)確性較高，可以輔助臨床擬定合理的手術(shù)方式，對改善患者預(yù)后具有重要意義。

倫理批準(zhǔn)和知情同意： 本研究涉及的所有試驗均已通過青島大學(xué)附屬醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會的審核批準(zhǔn)（文件號QYFYWZLL27530）。所有試驗過程均遵照《赫爾辛基宣言》的條例進(jìn)行。受試對象或其親屬已經(jīng)簽署知情同意書。

作者聲明： 王國華、曲雪廷、張亮參與了研究設(shè)計；曲雪廷、李志明、張亮、婁和南、王國華參與了論文的寫作和修改。所有作者均閱讀并同意發(fā)表該論文，且均聲明不存在利益沖突。

［參考文獻(xiàn)］

［1］DAHLBCK C， KORSBAKKE K， ALSHIBIBY BERGMAN T， et al. Accuracy of magnetic resonance imaging staging of tumour and nodal stage in rectal cancer treated by primary surgery： A population-based study［J］. Colorectal Dis， 2022，24（9）：1047-1053.

［2］ 鞠宜衡，張憲祥，鄭龍波，等. 基于病理大切片的深度卷積神經(jīng)網(wǎng)絡(luò)對于直腸癌脈管癌栓的預(yù)測價值［J］. 精準(zhǔn)醫(yī)學(xué)雜志， 2022，37（2）：131-136.

［3］ 陳邦飛，楊超穎，金純，等. 高分辨MRI評估對低位直腸癌保肛手術(shù)中的意義及其療效的影響［J］. 中華普通外科雜志， 2020，6（8）：616-619.

［4］ 劉金玲，林吉征，蘇曉，等. 高分辨率MRI動態(tài)增強掃描在直腸癌術(shù)前TN分期及手術(shù)方式選取中的應(yīng)用［J］. 磁共振成像， 2021，12（1）：38-42.

［5］閆咪，楊青，范萍萍，等.高分辨MRI在直腸癌TN分期及手術(shù)方式選擇中的應(yīng)用［J］. 中國醫(yī)學(xué)影像技術(shù)， 2017，33（S1）：50-54.

［6］ FERNANDES M C， GOLLUB M J， BROWN G. The importance of MRI for rectal cancer evaluation［J］. Surg Oncol， 2022，43：101739.

［7］ OPARA C O， KHAN F Y， KABIRAJ D G， et al. The value of magnetic resonance imaging and endorectal ultrasound for the accurate preoperative T-staging of rectal cancer［J］. Cureus， 2022，14（10）：e30499.

［8］ XIA Y H， WANG L， WU Z Y， et al. Comparison of computed and acquired DWI in the assessment of rectal cancer： Image quality and preoperative staging［J］. Front Oncol， 2022，12：788731.

［9］ 楊澎，朱宇. 低位和中高位直腸癌手術(shù)方式、并發(fā)癥及預(yù)后比較［J］. 實用腫瘤雜志， 2019，34（3）：245-248.

［10］ HORVAT N， PETKOVSKA I， GOLLUB M J. MR imaging of rectal cancer［J］. Radiol Clin North Am， 2018，56（5）：751-774.

［11］ TAYLOR F G， SWIFT R I， BLOMQVIST L， et al. A systematic approach to the interpretation of preoperative staging MRI for rectal cancer［J］. AJR Am J Roentgenol， 2008，191（6）：1827-1835.

［12］ MERCURY STUDY GROUP， SHIHAB O C， TAYLOR F， et al. Relevance of magnetic resonance imaging-detected pelvic sidewall lymph node involvement in rectal cancer［J］. Br J Surg， 2011，98（12）：1798-1804.

［13］ 胥柏彬，向春鋒，梁雙，等. DCE-MRI對直腸癌系膜內(nèi)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移診斷價值分析［J］. 中國CT和MRI雜志， 2022，20（9）：161-162，186.

［14］ KIM J H， BEETS G L， KIM M J， et al. High-resolution MR imaging for nodal staging in rectal cancer： Are there any criteria in addition to the size？［J］. Eur J Radiol， 2004，52（1）：78-83.

［15］ ZHAO L， LIANG M， YANG Y， et al. Value of multiple models of diffusion-weighted imaging for improving the nodal staging of preoperatively node-negative rectal cancer［J］. Abdom Radiol， 2021，46（10）：4548-4555.

［16］ LAMBREGTS D M， BEETS G L， MAAS M， et al. Accuracy of gadofosveset-enhanced MRI for nodal staging and restaging in rectal cancer［J］. Ann Surg， 2011，253（3）：539-545.

［17］ 謝偉，靳二虎，馬俊芳，等. 增強MRI診斷直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的價值［J］. 放射學(xué)實踐， 2013，28（5）：547-550.

［18］ BUJKO K， RUTKOWSKI A， CHANG G J， et al. Is the 1 cm rule of distal bowel resection margin in rectal cancer based on clinical evidence？ A systematic review［J］. Ann Surg Oncol， 2012，19（3）：801-808.

［19］ LIM S， NAGAI Y， NOZAWA H， et al. Surgical outcomes of robotic， laparoscopic， and open low anterior resection after preoperative chemoradiotherapy for patients with advanced lower rectal cancer［J］. Surg Today， 2023，53（1）：109-115.

［20］ 韓加剛，王振軍. 低位直腸癌保肛手術(shù)方式選擇［J］. 中國實用外科雜志， 2019，39（7）：676-680.

（本文編輯 范睿心 厲建強）