［摘要］目的評(píng)估多種炎癥因子在急性缺血性腦卒中（AIS）患者并發(fā)卒中相關(guān)性肺炎（SAP）的預(yù)測(cè)價(jià)值。方法回顧性選取2020年1月—2023年6月在哈爾濱醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院住院治療的236例AIS患者，根據(jù)住院7 d內(nèi)是否發(fā)生SAP，將其分為SAP組56例（23.73%）和非SAP組180例（76.27%）。通過(guò)電子病歷系統(tǒng)收集AIS患者的臨床資料，采用多因素logistic回歸法篩選老年AIS患者繼發(fā)SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，采用ROC曲線評(píng)估各炎癥指標(biāo)預(yù)測(cè)SAP的臨床價(jià)值。結(jié)果與非SAP組比較，SAP組年齡＞75歲、糖尿病、吞咽困難的比例以及中性粒細(xì)胞淋巴細(xì)胞比值（NLR）、全身免疫炎癥指數(shù)（SII）、C反應(yīng)蛋白（CRP）、降鈣素原（PCT）、白細(xì)胞介素-6（IL-6）均升高，差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。多因素logistic回歸分析顯示，年齡＞75歲、吞咽困難、NLR、SII、CRP是老年AIS患者發(fā)生SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素（P＜0.05）。ROC曲線顯示，NLR預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的AUC為0.833（95%CI：0.757～0.908），靈敏度為64.29%，特異度為99.44%，預(yù)測(cè)性能優(yōu)于其他指標(biāo)。結(jié)論NLR、SII、CRP均與老年AIS患者發(fā)生SAP相關(guān)，并在一定程度上預(yù)測(cè)SAP發(fā)生風(fēng)險(xiǎn)，其中NLR預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的效能最高，有助于輔助臨床早期篩查出高風(fēng)險(xiǎn)人群并及時(shí)采取干預(yù)措施。

［關(guān)鍵詞］急性缺血性腦卒中；卒中相關(guān)性肺炎；炎癥標(biāo)志物

doi：10.3969/j.issn.1674-7593.2024.03.011

Predictive Value of Multiple Inflammatory Markers in Stroke-associated Pneumonia

Wang Tianlu，Wei Ran**，Mao Jing，Tang Lei

Department of Neurology，the First Affiliated Hospital of Harbin Medical University，Harbin150001

**Corresponding author：Wei Ran，email：70806982@qq.com

［Abstract］ObjectiveTo evaluate the predictive value of multiple inflammatory factors in patients with acute ischemic stroke（AIS） complicated by stroke-associated pneumonia（SAP）.MethodsA total of 236 AIS patients hospitalized in the First Affiliated Hospital of Harbin Medical University from January 2020 to June 2023 were retrospectively selected and divided into 56（23.73%） in the SAP group and 180（76.27%） in the non-SAP group according to whether SAP occurred within 7 days of hospitalization.The clinical data of AIS patients were collected by electronic medical record system.Multivariate logistic regression was used to screen the independent risk factors of secondary SAP in elderly AIS patients.ROC curve was used to evaluate the clinical value of each inflammatory index in predicting SAP.ResultsCompared with the non-SAP group，the proportions of agegt;75 years，diabetes mellitus，and dysphagia as well as the neutrophil to lymphocyte ratio（NLR），systemic immune-inflammation index（SII），C-reactive protein（CRP），procalcitonin（PCT），and interleukin-6（IL-6） were elevated in the SAP group，and the differences were statistically significant（Plt;0.05）.Multifactorial logistic regression analysis showed that agegt;75 years，dysphagia，NLR，SII，and CRP were independent risk factors for the development of SAP in elderly patients with AIS（Plt;0.05）.ROC curves showed that the AUC of NLR for predicting SAP in elderly AIS patients was 0.833（95%CI：0.757-0.908），with a sensitivity of 64.29% and a specificity of 99.44%，and the prediction performance was better than other indicators.ConclusionNLR，SII，and CRP were all associated with the occurrence of SAP in elderly AIS patients and predicted the risk of SAP to a certain extent，among which NLR had the highest efficacy in predicting the occurrence of SAP in elderly AIS patients，which can help to assist the clinic in the early screening of high-risk populations and the timely adoption of intervention measures.

［Key words］Acute ischemic stroke；Stroke associated pneumonia；Inflammatory markers

隨著飲食結(jié)構(gòu)的轉(zhuǎn)變，心腦血管疾病已成為全球居民死亡的主要原因，是全球性公共衛(wèi)生問題［1-2］。腦卒中是最常見的心腦血管疾病之一，其中以急性缺血性腦卒中（Acute ischemic stroke，AIS）為主要類型（約占85%），而AIS不僅發(fā)病率、死亡率均較高，其疾病負(fù)擔(dān)還與引起的多種并發(fā)癥相關(guān)，卒中相關(guān)性肺炎（Stroke associated pneumonia，SAP）即為其中最常見的并發(fā)癥之一［3-5］。SAP不僅增加醫(yī)療費(fèi)用，延長(zhǎng)住院時(shí)間，而且增加肺部疾病、非肺部疾病發(fā)生率及腦卒中患者死亡風(fēng)險(xiǎn)［4］。有研究顯示，AIS患者繼發(fā)SAP的危險(xiǎn)因素包括年齡、吸煙、吞咽功能障礙、免疫異常等，而炎癥反應(yīng)在其中起到核心作用［5-6］。目前，臨床上尚缺乏可高效預(yù)測(cè)SAP發(fā)生風(fēng)險(xiǎn)的分子標(biāo)志物，本研究結(jié)合學(xué)科研究現(xiàn)狀，對(duì)多種炎癥因子預(yù)測(cè)AIS患者并發(fā)SAP的臨床價(jià)值進(jìn)行評(píng)估，以期篩選出可早期識(shí)別SAP的分子標(biāo)志物，以輔助臨床決策。

1對(duì)象與方法

1.1研究對(duì)象

選取2020年1月—2023年6月在哈爾濱醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院住院治療的236例AIS患者進(jìn)行回顧性分析。納入標(biāo)準(zhǔn)：①根據(jù)《中國(guó)急性缺血性腦卒中診治指南2018》，AIS診斷標(biāo)準(zhǔn)明確，并經(jīng)頭顱磁共振等檢查確認(rèn)［7］；②老年患者（年齡≥60歲）；③出現(xiàn)腦卒中相關(guān)癥狀，24 h內(nèi)就診。排除標(biāo)準(zhǔn)：①多次腦卒中患者；②合并免疫功能異常、長(zhǎng)期慢性感染性疾?。虎勰X卒中前或入院時(shí)已經(jīng)具有肺炎癥狀；④入院72 h內(nèi)死亡的患者；⑤住院期間不能配合治療的患者。

1.2方法

1.2.1數(shù)據(jù)收集通過(guò)電子病歷系統(tǒng)收集AIS患者的臨床資料。①基線資料：性別、年齡、吸煙、飲酒、基礎(chǔ)疾病、TOAST分型、有無(wú)吞咽困

難、美國(guó)國(guó)立衛(wèi)生院卒中量表（National institutes of health stroke scale，NIHSS）評(píng)分等；②血液學(xué)指標(biāo)：空腹血糖、炎癥指標(biāo)等，其中炎癥指標(biāo)包括白細(xì)胞、中性粒細(xì)胞淋巴細(xì)胞比值（Neutrophil to lymphocyte ratio，NLR）、全身免疫炎癥指數(shù)（Systemic immune-inflammation index，SII）、血小板淋巴細(xì)胞比值（Platelet-lymphocyte ratio，PLR）、C反應(yīng)蛋白（C-reactive protein，CRP）、降鈣素原（Procalcitonin，PCT）、白細(xì)胞介素-6（Interleukin-6，IL-6）、白細(xì)胞介素-1β（Interleukin-1β，IL-1β）等；③治療相關(guān)：預(yù)防性使用抗生素情況。

1.2.2研究分組根據(jù)住院7 d內(nèi)是否發(fā)生SAP，將患者分為SAP組56例（23.73%）和非SAP組180例（76.27%）。SAP是指非機(jī)械通氣的卒中患者發(fā)病7 d內(nèi)新發(fā)生的肺炎，其判定方法涉及臨床癥狀、血液學(xué)檢查、氧合指數(shù)、痰培養(yǎng)、影像學(xué)檢查等變化，具體標(biāo)準(zhǔn)參照中國(guó)卒中學(xué)會(huì)急救醫(yī)學(xué)分會(huì)制定的共識(shí)［8］。

1.3統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

采用SPSS22.0統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件進(jìn)行分析，連續(xù)資料以±s表示，組間比較采用t檢驗(yàn)；分類資料采用例（%）表示，組間比較采用χ2檢驗(yàn)。采用多因素logistic回歸法篩選老年AIS患者繼發(fā)SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，采用ROC曲線評(píng)估各炎癥指標(biāo)預(yù)測(cè)SAP的臨床價(jià)值，即對(duì)SAP的區(qū)分度，結(jié)果以AUC表示，其數(shù)值越高表示識(shí)別SAP的能力越強(qiáng)。以P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2結(jié)果

2.1兩組臨床資料比較

與非SAP組比較，SAP組年齡＞75歲、糖尿病、吞咽困難的比例以及NLR、SII、CRP、PCT、IL-6均升高，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），見表1。

2.2影響老年AIS患者發(fā)生SAP的多因素logistic分析

以是否發(fā)生SAP（未發(fā)生SAP=0，發(fā)生SAP=1）為因變量，以表1中P＜0.10的指標(biāo)為自變量，賦值方式：年齡≤75歲=0，＞75歲=1；糖尿病無(wú)=0，有=1；吞咽困難無(wú)=0，有=1，其余變量均以實(shí)測(cè)值的形式納入模型。多因素logistic回歸分析顯示，年齡＞75歲、吞咽困難、NLR、SII、CRP是老年AIS患者發(fā)生SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素（P＜0.05），見表2。

2.3炎癥指標(biāo)的預(yù)測(cè)效能分析

采用ROC曲線進(jìn)一步評(píng)估NLR、SII、CRP 3個(gè)炎癥標(biāo)志物預(yù)測(cè)SAP的臨床價(jià)值，結(jié)果顯示NLR、SII、CRP預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的AUC分別為0.833、0.723、0.711，經(jīng)Delong檢驗(yàn)比較，除SII與CRP的AUC差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義外，其他比較具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），提示NLR預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的效能最高，見表3、圖1。

3討論

有報(bào)道顯示，我國(guó)人群的腦卒中患病率為2.6%，老年人群中腦卒中患病率可升高數(shù)倍，甚至超過(guò)了10%［3］。SAP為腦卒中的常見并發(fā)癥，由于老年人多數(shù)合并糖尿病、高血壓、冠心病、慢性阻塞性肺疾病等基礎(chǔ)疾病，導(dǎo)致肺功能代償能力差，是SAP的高發(fā)人群。本研究結(jié)果提示，年齡＞75歲是老年AIS患者發(fā)生SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，進(jìn)一步提示老年患者出現(xiàn)SAP的風(fēng)險(xiǎn)增大。尤其是我國(guó)人口老齡化進(jìn)程加速，人均壽命延長(zhǎng)，老年人口占比升高，老年人的醫(yī)療保健問題更應(yīng)引起臨床上高度重視。近年來(lái)，隨著醫(yī)療水平改善，SAP發(fā)生率有所下降，但在不同研究中差異較大，如曾喜等［9］針對(duì)703例腦卒中患者的研究顯示，其中50例（7.80%）繼發(fā)了SAP。Wang等［10］在一項(xiàng)納入328例AIS患者的回顧性研究表明，64例（19.5%）合并了SAP。白迪等［11］針對(duì)聊城市第三人民醫(yī)院連續(xù)5年共342例腦卒中患者的研究中，SAP發(fā)生率達(dá)46.20%。不同研究之間，SAP發(fā)生率存在顯著差異，可能有以下原因：①納入人群的基線情況不同，如年齡、腦卒中類型等；②樣本不同，小樣本研究結(jié)果穩(wěn)定性差；③研究時(shí)間及醫(yī)療水平不同：隨著時(shí)間推移，醫(yī)療水平提高，SAP發(fā)病率有所改善。本研究結(jié)果顯示，236例AIS患者中SAP發(fā)生率為23.73%，符合上述報(bào)告范圍，提示老年人群SAP防治仍任重道遠(yuǎn)。

由于SAP可直接影響AIS患者近遠(yuǎn)期預(yù)后，因此在早期識(shí)別SAP高危人群，進(jìn)而采用個(gè)體化干預(yù)策略，并糾正相關(guān)危險(xiǎn)因素，不僅可降低SAP發(fā)生率和AIS患者死亡率，對(duì)于節(jié)約醫(yī)療資源，優(yōu)化醫(yī)療配置也有重要意義。近年來(lái)，炎癥反應(yīng)與腦卒中的相關(guān)性成為研究的熱點(diǎn)，一方面炎癥反應(yīng)損傷可直接加重腦組織損傷程度并影響患者預(yù)后，另一方面腦卒中誘導(dǎo)的免疫抑制可引發(fā)感染進(jìn)一步放大炎癥，促進(jìn)SAP的發(fā)生，故炎癥標(biāo)志物在SAP的早期識(shí)別中具有較好的應(yīng)用價(jià)值，但由于不同的炎癥標(biāo)志物靈敏度、特異度均不同，還需進(jìn)一步評(píng)估各指標(biāo)與SAP的相關(guān)性。NLR是近年來(lái)研究最為深入的新型炎癥標(biāo)志物，其與炎癥的相關(guān)性在多種病種中已經(jīng)得到了驗(yàn)證［12-13］。有研究顯示，NLR與膿毒癥、肺炎、新型冠狀病毒等多種疾病嚴(yán)重程度呈正相關(guān)，且對(duì)于近遠(yuǎn)期預(yù)后不良的風(fēng)險(xiǎn)具有一定的預(yù)警信息［14］。國(guó)外一項(xiàng)納入1 317例AIS患者的研究顯示，調(diào)整混雜因素后NLR與SAP的發(fā)生獨(dú)立相關(guān)（OR=1.55，95%CI：1.15～2.11），且相關(guān)性不受患者年齡、心房顫動(dòng)、既往卒中史等因素的影響，提示NLR有助于及時(shí)識(shí)別高?；颊?，為進(jìn)一步預(yù)防性抗生素治療提供線索［14］。Wang等［10］開展的研究進(jìn)一步驗(yàn)證了上述結(jié)論，發(fā)現(xiàn)NLR是SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素。最新研究表明，NLR不僅可預(yù)測(cè)SAP的發(fā)生，對(duì)于短期和長(zhǎng)期神經(jīng)功能不良結(jié)局、出血轉(zhuǎn)化及1年死亡率也具有預(yù)測(cè)價(jià)值［15］。本研究結(jié)果顯示，NLR是老年AIS患者發(fā)生SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，符合既往報(bào)道結(jié)果，分析其原因可能為：①AIS腦損傷可直接活化中性粒細(xì)胞，釋放多種炎癥介質(zhì)及蛋白水解酶，引起組織損傷；②中性粒細(xì)胞可促進(jìn)淋巴細(xì)胞凋亡，減弱機(jī)體的免疫防御功能，不利于組織修復(fù)，進(jìn)一步放大炎癥。本研究ROC曲線顯示，基線NLR預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的AUC為0.833，提示具有良好的預(yù)測(cè)價(jià)值。

SII為中性粒細(xì)胞與血小板的乘積與淋巴細(xì)胞的比值，即在NLR的基礎(chǔ)上新增了血小板這一指標(biāo)。血小板參與血栓形成，一方面加劇腦組織缺血，引起級(jí)聯(lián)放大的炎癥反應(yīng)，另一方面通過(guò)相關(guān)配體募集更多的中性粒細(xì)胞損傷血腦屏障，為避免腦組織進(jìn)一步受到破壞，機(jī)體啟動(dòng)防御性保護(hù)機(jī)制，自動(dòng)減弱免疫應(yīng)答，進(jìn)而為感染創(chuàng)造了條件，且SAP的主要特征為細(xì)菌感染、血栓發(fā)生，血小板均有參與，故SII可綜合反映炎癥、免疫功能的變化。既往在腦出血患者中，SII可預(yù)測(cè)SAP發(fā)生風(fēng)險(xiǎn)及轉(zhuǎn)入ICU的風(fēng)險(xiǎn)［16］。曾喜等［9］研究顯示，腦卒中患者中，SAP組基線SII水平顯著升高，按SII四分位數(shù)分組后第四分位數(shù)SII發(fā)生SAP的風(fēng)險(xiǎn)增加7.08倍。渠成等［17］基于305例AIS患者的臨床資料，分析了SAP發(fā)生的影響因素，結(jié)果顯示SII與SAP的發(fā)生獨(dú)立相關(guān)，且此種相關(guān)性在校正混雜因素后仍存在。Xie等［18］研究表明，SII與SAP病情嚴(yán)重程度相關(guān)，較高的SII與患者死亡風(fēng)險(xiǎn)增加具有相關(guān)性。本研究結(jié)果顯示，SII是老年AIS患者發(fā)生SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，符合既往報(bào)道結(jié)果。本研究ROC曲線顯示，基線SII預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的AUC低于NLR預(yù)測(cè)的AUC，提示SII對(duì)SAP的預(yù)測(cè)或識(shí)別能力不如NLR，提示新增了血小板水平變化后并沒有提升NLR的炎癥預(yù)測(cè)能力。分析其原因可能為：血小板易受藥物等多種因素的影響，個(gè)體間差異大，從而削弱了SII與炎癥的相關(guān)性。

CRP是臨床應(yīng)用廣泛的炎癥標(biāo)志物，其由肝臟合成，發(fā)生炎癥時(shí)水平上調(diào)，不受年齡、性別等因素的干擾。許桂媚等［19］研究顯示，SAP早期即可出現(xiàn)CRP升高，CRP≥25.60 mg/L時(shí)診斷SAP的靈敏度為84.8%，提示監(jiān)測(cè)CRP變化有助于早期識(shí)別SAP。謝娟等［20］研究顯示，CRP升高是SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，當(dāng)出現(xiàn)CRP升高時(shí)，臨床應(yīng)考慮SAP的可能性。本研究結(jié)果顯示，CRP是老年AIS患者發(fā)生SAP的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，符合既往報(bào)道結(jié)果。本研究ROC曲線顯示，基線CRP預(yù)測(cè)老年AIS患者發(fā)生SAP的AUC僅為0.711，提示預(yù)測(cè)效能有待改善。

綜上所述，NLR、SII、CRP均與老年AIS患者發(fā)生SAP相關(guān)，并能在一定程度上預(yù)測(cè)SAP發(fā)生風(fēng)險(xiǎn)，其中以NLR的預(yù)測(cè)能力最佳，進(jìn)而輔助臨床篩選出高危人群，并進(jìn)行早期干預(yù)。本研究篩選的炎癥標(biāo)志物均為臨床常見指標(biāo)，檢測(cè)方便、快速，對(duì)基層醫(yī)療機(jī)構(gòu)早期識(shí)別SAP具有重要輔助作用。但本研究為回顧性研究，且樣本量較小，可能存在混雜因素，因此確切結(jié)論還需進(jìn)一步進(jìn)行前瞻性研究驗(yàn)證。

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（2023-08-18收稿）