季秀玲 林連兵 張琦 魏云林

摘要：隨著氣候溫暖化問題日益突出，維持全球碳平衡成為人類可持續(xù)發(fā)展的關(guān)鍵。在超過地球表面70%的水環(huán)境中，生物有機碳循環(huán)是所有元素循環(huán)中最重要的一環(huán)。噬菌體的分布十分廣泛，且含量豐富，其豐度可達106～108/mL，僅海洋噬菌體的總量即可達l030個。噬菌體在維持生物有機碳循環(huán)中貢獻巨大，據(jù)估算經(jīng)由海洋病毒完成的可溶性有機碳就達到全球碳循環(huán)的26%。主要針對噬菌體在海洋、湖泊、冰塵穴及濕地有機碳循環(huán)的作用進行了綜述。

關(guān)鍵詞：水環(huán)境；噬菌體；碳循環(huán)；可溶性有機碳

中圖分類號：Q939.48

文獻標識碼：A

文章編號：1007-7847（2014）03-0269-06

水環(huán)境面積約占地球表面的71%，可分為海洋、湖泊、河流等，是眾多生物賴以生存的一類重要生態(tài)系統(tǒng)。在這個生態(tài)系統(tǒng)中碳循環(huán)是其中非常重要的一環(huán)，它支配著系統(tǒng)中其它物質(zhì)的循環(huán)，也深刻影響著人類的生存環(huán)境，因此碳循環(huán)研究是生態(tài)系統(tǒng)能量流動的核心問題。目前的研究結(jié)果表明，在水環(huán)境的碳循環(huán)中除了化學(xué)平衡、物理泵參與了碳循環(huán)外，生物泵也是必不可少的一個重要環(huán)節(jié)，在生物泵環(huán)節(jié)中病毒尤其是噬菌體的重要作用逐步為人所知[1～4]。

病毒廣泛分布于地球的各種生境中[1～4]，它們不僅影響著宿主的生存狀況和進化歷程[5，6]，而且通過裂解宿主快速釋放有機碳而影響著系統(tǒng)中其他物質(zhì)循環(huán)和能量流動[7，8]。當(dāng)前，病毒（尤其是噬菌體）在維持可溶性有機碳（dissolved organic car-bon，DOC）平衡中的作用已成為生態(tài)學(xué)、微生物學(xué)和海洋生物學(xué)等研究領(lǐng)域關(guān)注的熱點，其最新研究成果及評論紛紛登載在諸如NATURE、SCI-ENCE等國際著名學(xué)術(shù)刊物上[9～13]。

本文針對噬菌體在海洋、湖泊、冰塵穴及濕地有機碳循環(huán)中的作用進行簡單介紹。

1噬菌體在海洋有機碳循環(huán)中的作用

海洋是地球上最大的碳庫，含碳量為大氣的50倍，生物圈的15倍，同時海洋還對調(diào)節(jié)大氣中的含碳量起著非常重要的作用。由于海洋儲碳對于應(yīng)對全球變暖具有重要意義，生物泵儲碳過程研究已成為近30年來海洋碳循環(huán)研究的焦點之一：海洋中的有機碳更主要的是以溶解有機碳（dissolved organic carbon，DOC）形式存在的，從過濾分離角度看，DOC占總有機碳的95%。病毒是海洋中數(shù)量和種類最多的生物，總量約l030個，是海洋微生物群落的重要組成部分，在全球生態(tài)系統(tǒng)調(diào)控、生物地球化學(xué)循環(huán)，特別是碳循環(huán)中具有重要的作用，也是一類不可忽視的戰(zhàn)略生物資源。

“微食物環(huán)”是指海洋中溶解性有機物被異養(yǎng)浮游細菌攝取形成微生物型次級生產(chǎn)量，進而又被原生動物和橈足類所利用的微型生物攝食關(guān)系，海洋病毒主要通過“微食物環(huán)”介導(dǎo)了這一過程中的物質(zhì)循環(huán)和能量流動。病毒通過裂解浮游植物和異氧細菌加速了顆粒性有機物（POM）向可溶性有機物（DOM）的轉(zhuǎn)化，從而影響海洋系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)；而噬菌體半衰期很短，其死亡后又會形成溶解態(tài)的營養(yǎng)物質(zhì)，在“微食物環(huán)”中形成一個“病毒回路（viral shunt）”，加快碳、氮等元素在微生物間的循環(huán)（圖1）[9]。因此，噬菌體導(dǎo)致的細菌溶解成為初級生產(chǎn)者與消費者參與C、N循環(huán)最重要的途徑之一[14]。

Shuttle等[9]在研究海洋病毒作用時發(fā)現(xiàn)：作為物質(zhì)和能量流動的樞紐，病毒可以將碳和其他營養(yǎng)物質(zhì)分流到可溶性有機物中。水體沉積物能較好保存環(huán)境中的有機物質(zhì)存在信息，為探索古氣候變化、追蹤有機質(zhì)來源、了解生態(tài)系統(tǒng)狀況等提供了重要的線索。Danovaro等[10]對大西洋、南太平洋、地中海海底沉積物及覆水病毒的生態(tài)功能進行研究時發(fā)現(xiàn)：在深海沉積物中由于病毒的感染和裂解可以促使原核生物量減少80%以上，而在超過1000m深度時甚至可接近100%，將大量可溶性有機碳釋放到深海中，從而大大縮短該生態(tài)系統(tǒng)的食物鏈，加快有機碳的循環(huán)和使用效率。在海洋中近70%的藍藻和60%的游離異養(yǎng)菌及淡水中90%～l00%的細菌裂解死亡與病毒（噬菌體）密切相關(guān)[15，16]。據(jù)統(tǒng)計地球上約26%的有機碳循環(huán)是由海洋病毒完成的[l7，18]。因此海洋病毒直接或間接參與陸地生物碳循環(huán)、海洋碳固定以及大氣間的碳交換[19]。

Evans等[20]測定了2007年夏季塔斯馬尼亞島亞南極帶（SAZ）和澳大利亞南極海極前鋒帶（PFZ）的病毒豐度及病毒裂解產(chǎn)物總量。南極洋由兩個明顯的區(qū)域——亞南極帶（SAZ）和極地前鋒帶（PFZ）組成：SAZ的硅酸鹽、葉綠素含量低，而且是大氣中CO2的碳匯，PFZ為低溫、低鹽、高營養(yǎng)鹽和低葉綠素含量。結(jié)果發(fā)現(xiàn)：病毒感染導(dǎo)致的細菌裂解生物量在SAZ和PFZ西部很接近，分別為23.5%和23%，每天可溶性有機碳的釋放量為3.3μg/L和2.3μg/L；而在SAZ東部，病毒感染導(dǎo)致的細菌裂解生物量可達39.7%，每天可溶性有機碳釋放量為26.5μg/L。這些數(shù)據(jù)表明在SAZ和PFZ這些相互分割的區(qū)域中，病毒感染導(dǎo)致細菌裂解釋放的可溶性有機碳是碳循環(huán)的重要途徑。由于SAZ是大氣中主要的CO2碳匯[21]，因此對于研究病毒對碳循環(huán)的影響是很有意義的。Evans等對南極洋不同區(qū)域的裂解性和溶原性噬菌體的感染進行了調(diào)查，研究表明病毒感染導(dǎo)致細菌裂解每天釋放的碳為0.02～7.5μg/L，病毒活性是滿足微生物，尤其是威德爾海原核生物和SAZ浮游生物基本需求的主要貢獻者[22]。

因此，病毒尤其是噬菌體在海洋生物地球化學(xué)循環(huán)尤其是碳循環(huán)和深海代謝方面扮演了重要角色。

2噬菌體在湖泊有機碳循環(huán)中的作用

噬菌體在海洋及其沉積物中的功能及作用，并不一定能反映其在大陸環(huán)境中的功能與作用。湖泊作為連接陸地與淡水環(huán)境的自然綜合體，不僅是多種沉積礦藏賦存的場所，而且與大氣、生物、上壤等多種要素密切相關(guān)，對氣候、環(huán)境系統(tǒng)的變化史為敏感。

鑒于噬菌體對內(nèi)陸湖泊日益重要生態(tài)功能的凸顯，近年對大江（河）、湖泊（淡水及咸水）的噬菌體、細菌及其與DOC關(guān)系的研究也逐步受到人們的關(guān)注。Thomas等[23]對法國Bourget湖泊的病毒生態(tài)學(xué)功能展開了研究，發(fā)現(xiàn)病毒通過裂解每天釋放的碳和磷分別可達56.5μg/L和1.4μg/L，這些有機質(zhì)成為了浮游細菌營養(yǎng)需求的重要來源。在南極寡營養(yǎng)湖（Druzhby湖和Crooked湖）中，噬菌體裂解導(dǎo)致的細菌死亡率極高，可達251%，而釋放的DOC為總DOC的0.8%～69%，其比率會隨季節(jié)變化有所不同，在黑暗的冬季，病毒裂解造成的有機碳的釋放量對總DOC的貢獻率超過60%[24]。Fischer等[16]對多瑙河地區(qū)富營養(yǎng)湖泊中噬菌體及細菌數(shù)量關(guān)系的研究中發(fā)現(xiàn)：噬菌體感染而導(dǎo)致細菌裂解釋放的碳為每天5～39μg/L，其中有29%～79%的有機碳能被細菌再利用，重新進入微生物環(huán)。因此病毒在湖泊中具有重要生態(tài)作用，尤其是細菌溶解產(chǎn)生的有機C的流動和再同化。

由此可見，雖然湖泊生態(tài)系統(tǒng)復(fù)雜，但病毒尤其是噬菌體在有機碳循環(huán)中同樣扮演著非常重要的角色。

3噬菌體在冰塵穴有機碳循環(huán)中的作用

大陸上約10%的土地為冰川所覆蓋，其中1%～6%被冰塵所沾染，冰川表面的無機和有機顆粒等統(tǒng)稱為冰塵[25，26]，而冰塵穴（croconite holes）就是指被冰塵沾染后導(dǎo)致冰川溶解后形成的圓柱形冰融水洞。冰塵穴廣布于冰川及其消融地帶，如南極、北極、格陵蘭島、加拿大、西藏和喜馬拉雅山脈等。由于冰塵的顏色較深，使得冰塵穴吸收的太陽射線也隨之增加，促進了冰雪的融化，形成季節(jié)性的融水洞[27]（圖2）。當(dāng)然，冰塵穴并不僅僅局限于大陸冰川，海洋冰川和湖泊冰川同樣有冰塵穴的存在。

冰塵穴是在冰川生態(tài)系統(tǒng)中生命活動最活躍的棲息地，據(jù)估算僅北極冰川冰塵沉積物中生物含量就可達36g/m2。謝菲爾德大學(xué)、布里斯托爾大學(xué)和因斯布魯克大學(xué)研究團隊的學(xué)者發(fā)現(xiàn)格陵蘭島、斯瓦爾巴群島和阿爾卑斯山冰塵穴中的微生物豐度甚至可與溫帶地區(qū)普通生態(tài)系統(tǒng)相當(dāng)[25，26，28，29]，比如每克冰塵中的微生物豐度與地中海每克土壤中的微生物豐度幾乎是一致的，冰塵穴中的微生物主要包括病毒、細菌和微觀植物。Sawstrom研究組也得到同樣的研究結(jié)果，他們在研究北極冰川斯瓦爾巴特群島Midre Lovenbreen冰塵穴中微生物時發(fā)現(xiàn)冰塵中的細菌豐度遠高于冰塵穴中上覆水的細菌豐度。冰塵中細菌豐度為4.67×104/mL～7.07xl04/mL，是上覆水細菌豐度的2～6倍；其噬菌體的豐度規(guī)律也與細菌豐度類似[30]。Midtre Love-nbreen冰川冰塵穴上覆水和冰塵中病毒的豐度分別為0.6xl06/mL和20x106mL[31]。斯瓦爾巴特群島冰塵穴噬菌體感染而導(dǎo)致細菌裂解比例（約l3%）遠高于常溫水域中噬菌體對細菌的裂解率（2%）[32]。因此，該研究團隊認為：隨著冰川的消退、融化，生物扮演的角色越來越重要。

冰塵中微生物的定殖加深了冰表而的顏色，其原因在于冰塵穴中的光合作用率遠高于呼吸作用率，凈吸收CO2，是一種負反饋機制，因此冰川表面能不斷累積有機質(zhì)，形成自我維持的生態(tài)系統(tǒng)，吸收的太陽射線進一步增加，促進冰的溶解，為微生物生長提供了必需的水份，并通過物理和生物活動將水和有機質(zhì)進一步分散到冰川的其他部分，促進了微生物、有機質(zhì)和碎屑轉(zhuǎn)移到周邊（如冰川底部），促進了其他生態(tài)系統(tǒng)的生命活動[26]。

冰塵穴中的光合作用率高于呼吸作用率，從而可以維持高的細菌種群豐度，而許多湖泊的光合作用低于呼吸作用，使得它們必須接收外源有機物質(zhì)的輸入才能得以維持平衡。從光合作用率分析，普通冰川融水的光合作用率為每小時釋放碳0.60～8.33μg/L，而斯瓦爾巴特群島MidreLovenbreen冰塵的光合作用率最高可達到每小時釋放碳156.99μg/L，冰塵穴中上覆水的光合作用率則與普通冰川差不多[30]?？紤]到冰塵穴的密度（約6%的冰川表面積或每m2 12個洞），那么可以確定冰塵微生物相關(guān)的碳固定和營養(yǎng)物質(zhì)代謝是冰川生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)的一個重要環(huán)節(jié)。

對于較簡單封閉的生物地球化學(xué)微循環(huán)系統(tǒng)，如南極麥克馬多干河谷冰川的冰塵穴，那里僅含有水、冰、礦物和有機碎屑，但也能長期維持微生物種群結(jié)構(gòu)的平衡；Bagshaw等[33]系統(tǒng)研究了其中溶解物隨季節(jié)變化而產(chǎn)生的化學(xué)演變過程。通過對DIC、DOC、K+和SO42-的檢測發(fā)現(xiàn)：冰塵穴中DOC的產(chǎn)生速率為每年釋放碳0.75μg/cm2，冰塵中代謝初級產(chǎn)物的溶解、周期性沉淀、次級碳酸鹽的溶解、夏季的凈光合作用和秋季冰凍時期凈呼吸作用是左右冰塵穴中季節(jié)性變化和年溶解濃度的主要過程。

通過對格陵蘭和阿爾卑斯山冰塵穴中微生物（噬菌體、細菌和藻類等）進行的研究表明：僅該地區(qū)微生物每年釋放的有機碳就高達6400t[34]。所以在冰川生態(tài)系統(tǒng)中冰塵穴扮演著非常重要的角色。冰川覆蓋了地球l5xl06km2的表面積，其生態(tài)系統(tǒng)同樣對全球碳循環(huán)影響巨大。

因此，噬菌體感染而導(dǎo)致細菌裂解對冰塵穴生態(tài)系統(tǒng)中營養(yǎng)物質(zhì)和有機質(zhì)的循環(huán)起著重要作用。

4噬菌體在濕地有機碳循環(huán)中的作用

濕地狹義是指陸地與水域之間的過渡地帶，廣義上則被定義為地球上除海洋（水深6m以下）外的所有大面積水體。按照濕地的廣義定義，它覆蓋了地球表面的6%，卻為地球上約20%的物種提供了生存環(huán)境，在維持全球生態(tài)系統(tǒng)平衡中具有不可替代的生態(tài)功能，享有“地球之腎”的美譽。濕地也是連接生物圈、大氣圈、水圈、巖石（土壤）圈的重要紐帶，位于陸生生態(tài)系統(tǒng)和水生生態(tài)系統(tǒng)之間的過渡性地帶，具有獨特的生態(tài)功能。

濕地是地球上能量流動和物質(zhì)循環(huán)最活躍的場所，也是陸地DOC最大的儲庫。濕地面積雖只占陸地面積的2%～3%，但其儲存的DOC卻占到陸地土壤碳量的18%～30%[35]。在已知的濕地生態(tài)類型中，高原（或高緯度）濕地由于具有較高的生產(chǎn)力和較低的分解速率（由于溫度較低所致），使之成為有機碳儲備最豐富的碳庫。我國科學(xué)家在對青藏高原和東北三江平原低溫沼澤濕地釋放的CO2/CH4觀測研究中也發(fā)現(xiàn)其碳釋放量巨大，并呈逐年上升的趨勢，這充分表明高原（高緯度）濕地在全球碳循環(huán)中作用非常巨大[36，37]。然而，隨著全球濕地的退化，其碳儲備能力也正在下降，這一現(xiàn)象應(yīng)該引起人們足夠的重視。

濕地的儲備的DOC往往通過季節(jié)性的融水或常年積水以及與小溪相連而向外部環(huán)境輸出，DOC輸出是濕地通過水文過程實現(xiàn)向土壤碳輸出的一個主要途徑。研究表明，在加拿大北部濕地，通過小溪遷移輸出的溶解性有機物中，DOC大約為每年5～40g/m2[38]。濕地生態(tài)系統(tǒng)中的DOC是細菌及其他微生物養(yǎng)料的主要來源，DOC含量的變化將深刻影響濕地內(nèi)所有微生物的生活及生長狀況，而噬菌體不僅與細菌的活動密不可分，而且還可以通過裂解作用有效釋放DOC進而影響濕地微生物的種群結(jié)構(gòu)和組成，最終影響整個濕地生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動。因此，探尋濕地中噬菌體、細菌與DOC的相互關(guān)系，也是未來研究的一個重要方向。

綜上所述，病毒作為海洋中數(shù)量最多的生命粒子，一個重要的生態(tài)作用是作為其他微型生物的消費者，使得許多浮游生物細胞成為無內(nèi)容物的“ghost”，同時把微生物POC轉(zhuǎn)化為DOC，形成“病毒回路”，進而改變了海洋生態(tài)系統(tǒng)中物質(zhì)循環(huán)和能量流動的途徑，而病毒回路的存在可使系統(tǒng)中的呼吸和生產(chǎn)力較無病毒的系統(tǒng)高出約1/3 [39，40]。病毒尤其是噬菌體在在湖泊生態(tài)中對細菌溶解產(chǎn)生的有機C的流動和再同化過程起到重要生態(tài)作用。而在冰川生態(tài)系統(tǒng)中生命活動最活躍的棲息地一冰塵穴，噬菌體感染而導(dǎo)致細菌裂解對冰塵穴生態(tài)系統(tǒng)中營養(yǎng)物質(zhì)和有機質(zhì)的循環(huán)起著重要作用。所有的證據(jù)表明噬菌體在不同生態(tài)系統(tǒng)中對DOC的循環(huán)均起著舉足輕重的作用，但在不同的系統(tǒng)中它們的貢獻率和作用機制和調(diào)節(jié)方式又有著顯著差異，因此，系統(tǒng)研究噬菌體在不同生態(tài)系統(tǒng)中對DOC的調(diào)節(jié)作用，將有利于全面理解和揭示噬菌體（病毒）在整個地球物質(zhì)循環(huán)和能量流動中所起的作用。

5結(jié)語

水環(huán)境是人類社會賴以生存和發(fā)展的重要場所，碳循環(huán)的關(guān)鍵在于過程與機制，其中的生物過程機制是焦點之一。維持全球碳平衡的關(guān)鍵不應(yīng)儀僅關(guān)注各個庫的碳貯存總量，而應(yīng)更多地研究碳的流向問題，以及“源”、“匯”不平衡的問題。噬菌體由于結(jié)構(gòu)簡單、基因組小、便于操作等優(yōu)點，常常被用作生物基因復(fù)制及表達調(diào)控研究的模型，對近現(xiàn)代生物化學(xué)與分子生物學(xué)的發(fā)展做出了突出的貢獻。盡管目前的研究已表明噬菌體廣泛分布于各生境中，對全球的碳、氮循環(huán)均有重要影響，但對于噬菌體在水環(huán)境中的分布及生態(tài)功能方面的了解仍然非常有限。我國科學(xué)家開展了影響南海深海碳循環(huán)的底棲微生物氮營養(yǎng)鹽補充過程和機制研究，以及南海水體中古菌的分布及生物地球化學(xué)功能的研究，但對水環(huán)境中噬菌體對有機碳循環(huán)的作用鮮有報道。昆明理工大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院對騰沖熱海高溫噬菌體和云南高原湖泊低溫噬菌體多樣性進行了研究，表明高溫噬菌體和低溫噬菌體均存在多樣性，并對部分嗜極微生物噬菌體進行了全基因組解析和功能蛋白的高效表達及其熱不穩(wěn)定性分析，對云南高原湖泊低溫噬菌體與有機碳循環(huán)的作用研究正在進行中。

對嗜極微生物噬菌體（尤其是嗜冷和嗜熱微生物噬菌體）的研究有助于豐富人們對生命起源與進化、生命本質(zhì)及環(huán)境適應(yīng)策略的認識，而對嗜極微生物噬菌體中重要功能蛋白的開發(fā)與應(yīng)用也將帶來巨大的社會和經(jīng)濟效益。

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