楊星雅，李鵬飛，房國梁，于 濤，李 良，田 野，馮葆欣

YANG Xing-ya1，LI Peng-fei1，F(xiàn)ANG Guo-liang1， YU Tao1，LI Liang1，Tian Ye2，F(xiàn)ENG Bao-xin1

有氧和抗阻運動對大鼠白色脂肪棕色化的作用

楊星雅1，李鵬飛1，房國梁1，于 濤1，李 良1，田 野2，馮葆欣1

YANG Xing-ya1，LI Peng-fei1，F(xiàn)ANG Guo-liang1， YU Tao1，LI Liang1，Tian Ye2，F(xiàn)ENG Bao-xin1

現(xiàn)代社會物質(zhì)條件的豐富和久坐的生活方式，使越來越多的人患有肥胖及其相關(guān)疾病，如2型糖尿病、心血管疾病、高脂血癥等。哺乳動物的脂肪組織包括白色脂肪組織（WAT）和棕色脂肪組織（BAT）兩大類，WAT主要功能是以甘油三酯的形式儲存能量，它還是機體最大的分泌器官，在調(diào)節(jié)機體胰島素敏感性和能量代謝平衡中發(fā)揮重要的作用；相反，BAT是一種耗能組織，通過細胞內(nèi)線粒體內(nèi)膜的UCP1，使線粒體的氧化磷酸化解偶聯(lián)，導致能量以熱能的形式消耗，因其可以氧化分解脂肪，故可能具有抵抗肥胖的作用。傳統(tǒng)觀點認為，嚙齒動物和其他小型哺乳動物含有豐富的棕色脂肪組織，但是大型哺乳動物在嬰兒長大之后棕色脂肪含量消失殆盡。但2009年，多項研究表明，成人體內(nèi)也有著具有活性的棕色脂肪，主要分布在鎖骨上方和頸部區(qū)域［9，22，25］。

人們很早就注意到，在持續(xù)的寒冷或某些藥物的刺激下，白色脂肪組織中包含一些表達UCP1的細胞［7，24］。研究表明，經(jīng)典的肩胛區(qū)BAT來源于一種表達myf-5的祖細胞，和肌肉是同一種來源。而在WAT組織中出現(xiàn)的、被誘導出來的BAT樣細胞具有與經(jīng)典BAT類似的生化特性和產(chǎn)熱潛能，但卻有著不同的前體細胞［18］。2010年發(fā)表的一篇研究中，將這種不同于BAT和WAT的新型細胞稱為beige細胞［15］，也稱米色脂肪細胞，這一過程被稱為白色脂肪棕色化。

UCP1作為棕色脂肪和米色脂肪發(fā)揮產(chǎn)熱作用的重要因子，對其進行調(diào)控的因子也被認為是調(diào)控棕色化的重要因子［2］，如PGC-1α［4］、PRDM16［21］等都對UCP1具有正向調(diào)控作用。2012年，發(fā)表在Nature上的一篇研究發(fā)現(xiàn)一種骨骼肌運動相關(guān)蛋白irsin，其重要的生物學功能就是能夠促進白色脂肪棕色化［4］，使運動作為新的一種誘導白色脂肪棕色化的因素進入人們的視野。De Matteis等（2013）通過對大鼠進行有氧訓練后發(fā)現(xiàn)，白色脂肪出現(xiàn)了多腔室的脂滴，進一步證明了運動可以誘導白色脂肪棕色化的發(fā)生。

2014年，Norheim等首次報道了12周的運動干預（每周2 次60 min的有氧訓練和2次60 min的力量訓練）對糖尿病前期患者和正常成年人腹部皮下白色脂肪組織基因表達的影響，合并數(shù)據(jù)后發(fā)現(xiàn)，UCP1基因表達量顯著上升；然而，Ronn等（2014）的研究表明，6個月的運動訓練（每周3次60 min的有氧運動）并沒有引起大腿皮下白色脂肪組織出現(xiàn)棕色化的現(xiàn)象，相關(guān)標志物（PRDM16等）無明顯變化。出現(xiàn)截然相反的結(jié)果的原因是多方面的，但不可忽視的是，前者在運動方案中加入了抗阻運動，而后者僅是有氧運動。由于目前關(guān)于白色脂肪棕色化的動物實驗研究所涉及的基本都是有氧運動，對于其他運動方式，如抗阻訓練，能否使WAT產(chǎn)生棕色化作用的研究還比較少，所以，本研究通過動物實驗的方法，建立抗阻和有氧兩種運動模型，對這兩種運動對皮下和內(nèi)臟的白色脂肪棕色化的作用進行研究。

1 材料和方法

1.1 動物類型

6周齡雄性SD大鼠（購自北京維通利華實驗動物技術(shù)有限公司），適應(yīng)性飼養(yǎng)1周后進行訓練，自由飲水進食，光照比為12 h:12 h。隨機分為3組，分別是安靜對照組（C）、有氧訓練組（T）和抗阻訓練組（L）。

1.2 訓練方案

1.2.1 抗阻訓練方案（爬梯法）［12］

爬梯1.1×0.18 m，80°傾斜放置，頂部有一個小籠子供大鼠休息，負重裝置固定于大鼠尾部。適應(yīng)性訓練：先將大鼠進行3天的適應(yīng)性爬梯訓練，訓練包含4～8次的遞增負荷爬梯訓練。初始負荷為大鼠體重的50%，然后每次遞增負荷30 g，直到大鼠完成8次爬梯訓練或已無法完成整個爬梯高度。在刺激尾部的情況下連續(xù)3次仍不能完成爬梯訓練則判定為失敗。大鼠能夠成功完成爬梯訓練的最大負荷認為是該輪訓練大鼠的最大負荷。接下來的一輪訓練先進行4次爬梯訓練，負荷分別為前次最大負荷的50%、75%、90%和100%。如果大鼠能夠完成這4次訓練，在隨后的爬梯訓練中，每次遞增負荷30 g，直到大鼠完成8次爬梯訓練或已無法完成整個爬梯高度，以確定新的最大負荷。抗阻訓練每3天進行1次，共進行8周。

1.2.2 有氧訓練方案（跑臺法）［3，14］

適應(yīng)性訓練： 大鼠先進行1周的適應(yīng)性訓練，速度為10 m/min，每天訓練10 min，連續(xù)適應(yīng)訓練5天。正式訓練：第1周速度為15 m/min，訓練20 min；然后在8周時間里，訓練速度增至28 m/min，訓練時間增至60 min；整個訓練過程跑臺坡度均為0°；每周1～周5訓練，周末休息2天。

1.2.3 樣品制備

各組動物在最后一次訓練結(jié)束后，48 h后用10%的水合氯醛溶液腹腔麻醉，皮下脂肪取雙側(cè)腹股溝脂肪，內(nèi)臟脂肪取雙側(cè)附睪脂肪，各自稱重并記錄后，做好標記，取出一部分放入多聚甲醛中固定，其他組織立即放入液氮中迅速冷凍，然后放－80℃保存。

1.3 實驗分析

1.3.1 形態(tài)學研究

取用多聚甲醛固定的組織，石蠟包埋切片，經(jīng)HE染色，光鏡下觀察其形態(tài)，用imageJ軟件對脂滴面積進行計算，在一個視野內(nèi)取10個完整脂滴計算其平均面積。

1.3.2 熒光定量PCR實驗

取適量的組織，放入預冷的玻璃勻漿器中，按照動物組織總RNA提取試劑盒（天根）說明提取總RNA，用反轉(zhuǎn)錄試劑盒（Takara）將RNA反轉(zhuǎn)錄成cDNA，利用從NCBI數(shù)據(jù)庫中查找的相關(guān)基因的序列設(shè)計特異性引物（表1），進行SYBR GREEN法熒光定量PCR實驗（Takara）。根據(jù)各反應(yīng)孔的Ct值，用相對定量法算出各目的基因的相對表達量。

表1 實時熒光定量PCR所用引物列表Table1 The List of Primer in qRT-PCR

1.3.3 統(tǒng)計方法

2 研究結(jié)果

2.1 兩種運動對大鼠體重的影響

訓練前和訓練后分別將大鼠稱重，C組、T組和L組大鼠的體重增加量分別是201±72 g、105±41 g和140±39 g，有氧訓練后大鼠體重增量僅是對照組的52%，統(tǒng)計學檢驗有顯著性差異（P＜0.01），抗阻訓練后大鼠體重總增量為對照組的70%（P＜0.05；圖1）。

圖1 8周有氧和抗阻訓練對大鼠體重的影響Figure1. Effect of Aerobic and Resistance Exercise on the Body Weight of Rats

2.2 兩種運動對腹股溝和附睪脂肪重量的影響

訓練后取雙側(cè)腹股溝脂肪和雙側(cè)附睪脂肪稱重，C組、T組和L組的腹股溝脂肪（雙側(cè)）的脂肪重量分別是：0.37±0.11 g、0.27±0.05 g、0.36±0.09 g；附睪脂肪（雙側(cè)）的脂肪重量分別是：7.65±2.61 g、4.81±1.72 g、6.45±2.32 g。有氧運動后腹股溝脂肪減少了27%，附睪脂肪減少了37%，均有顯著性差異；抗阻訓練后腹股溝脂肪減少了3%，附睪脂肪減少了16%，都無顯著性差異（圖2）。

圖2 3組大鼠脂肪重量比較Figure2. Effect of Aerobic and Resistance Exercise on Weight of WAT of Rats

2.3 兩種運動方式對WAT形態(tài)學的影響

有氧訓練后，腹股溝脂肪的脂滴面積（1 245±454μm2）與C組（1 924±557μm2）相比明顯降低，有顯著性差異（P＜0.05），且其中出現(xiàn)了一些多腔室的小細胞成簇的聚集，還出現(xiàn)了少量類似血管的管狀物，附睪脂肪并未出現(xiàn)相似的變化，但脂滴面積（3 006±875μm2）與C組脂滴面積（4 144±846μm2）相比明顯降低，有顯著性差異 （P＜0.05）；抗阻訓練后腹股溝脂肪脂滴面積（1 740±139μm2）和附睪脂肪脂滴面積（3 498±966μm2）分別與各自的對照組相比均略有降低，但無顯著性差異（P＜0.05；圖3）。

2.4 兩種運動方式對白色脂肪棕色化相關(guān)基因mRNA表達的影響

圖3 兩種運動方式對大鼠白色脂肪形態(tài)的影響Figure 3. Effect of Aerobic and Resistance Exercise on morphology of WAT of Rats

有氧訓練后腹股溝脂肪中棕色脂肪相關(guān)基因的表達情況：PRDM16的mRNA是C組的1.56倍（P＜0.05），PPARγ是C組的1.65倍（P＜0.05），PGC-1α是C組的1.49倍（P＜0.05），UCP1是C組的1.44倍（P＜0.05）；附睪脂肪中表達情況為：PRDM16的mRNA是C組的0.68倍（P＞0.05），PPARγ是C組的1.33倍（P＞0.05），PGC-1α是C組的0.83倍（P＞0.05），UCP1是C組的0.80倍（P＞0.05）。抗阻訓練后腹股溝脂肪中棕色脂肪相關(guān)基因的表達情況：PRDM16的mRNA是C組的1.20倍（P＞0.05），PPARγ是C組的1.07倍（P＞0.05），PGC-1α是C組的1.14倍（P＞0.05），UCP1是C組的0.82倍（P＞0.05）；附睪脂肪中表達情況為：PRDM16的mRNA是C組的0.78倍（P＞0.05），PPARγ是C組的1.98倍（P＞0.05），PGC-1α是C組的0.45倍（P＜0.05），UCP1是C組的0.85倍（P＞0.05）?？梢钥闯觯醒跤柧毷垢构蓽现局械淖厣鞠嚓P(guān)基因的表達量升高較為明顯，但對附睪脂肪中的棕色脂肪相關(guān)基因的表達無明顯誘導作用；而抗阻訓練對腹股溝和附睪脂肪中棕色脂肪相關(guān)基因均無明顯誘導作用，而且對附睪脂肪中除PPARγ以外的基因的表達有一定的抑制作用（圖4）。

圖4 兩種運動訓練后白色大鼠脂肪中棕色脂肪相關(guān)基因的表達情況Figure4. Effect of Aerobic and Resistance Exercise on mRNA Content of PRDM16，PPARγ，PGC-1α，UCP1 in WAT of Rats

3 討論

眾所周知，規(guī)律的運動訓練可對白色脂肪組織的形態(tài)和功能產(chǎn)生重要的影響，如減少脂肪組織、降低脂質(zhì)含量等［8，11］。近年來，多項研究表明，運動可以誘導白色脂肪棕色化，即在白色脂肪組織中出現(xiàn)米色脂肪細胞。Wu等（2014）的研究也表明，8周跑臺訓練（5次/周，運動時間為60 min，速度從24 m/min遞增至42 m/min）可顯著增加大鼠腹股溝米色脂肪細胞的含量，并增加PGC-1α和UCP1等蛋白的含量。

Bostrom等（2012）研究發(fā)現(xiàn)，3周自主跑輪運動可明顯增加內(nèi)臟脂肪和附睪脂肪墊UCP1基因表達水平，而最顯著的增加發(fā)生在皮下脂肪部位，增加高達25倍。本研究通過對大鼠進行8周的有氧和抗阻訓練后發(fā)現(xiàn)，從形態(tài)、功能等各方面來看，這兩種運動方式對皮下和內(nèi)臟白色脂肪的棕色化產(chǎn)生了不同程度的影響。

兩種運動對腹股溝和附睪白色脂肪的形態(tài)學的影響：白色脂肪和棕色脂肪的形態(tài)有很大區(qū)別，白色脂肪的細胞富含脂滴，脂滴所占體積可達細胞的90%以上，而棕色脂肪含有豐富的線粒體與血管，且細胞含有多個脂滴，并且胞質(zhì)內(nèi)含有很多細胞器［5］，近年來發(fā)現(xiàn)的米色脂肪細胞，其形態(tài)與棕色脂肪十分接近，但散在的分布在白色脂肪內(nèi)。在本研究中，選取了皮下腹股溝脂肪和內(nèi)臟的附睪脂肪進行組織染色，結(jié)果顯示，對照組大鼠腹股溝脂肪和附睪脂肪都表現(xiàn)為典型的白色脂肪形態(tài)，且附睪脂肪的脂滴要略大于腹股溝脂肪，兩種運動訓練組的兩個部位的脂肪組織的脂滴面積都有所減小，與前人的研究結(jié)果一致［8，11］；其中有氧運動后的皮下脂肪染色發(fā)現(xiàn)了一部分細胞體積較小，周圍有許多小脂滴的細胞，且在視野內(nèi)出現(xiàn)了少量的血管，提示，皮下脂肪在有氧運動后可能發(fā)生了棕色化作用而誘導產(chǎn)生了米色脂肪細胞，在2015年的一項研究中，11天的自主跑輪運動后，小鼠的皮下脂肪的HE染色結(jié)果也出現(xiàn)了類似的變化［20］。而抗阻運動后的皮下和附睪脂肪以及有氧運動后的附睪脂肪的脂肪形態(tài)與各自的對照組一致，僅有略微的脂滴變小，從形態(tài)學方面看，有氧運動僅能使皮下脂肪產(chǎn)生棕色化作用，而對內(nèi)臟脂肪作用不明顯，抗阻運動對皮下和內(nèi)臟白色脂肪均不能使其產(chǎn)生棕色化作用。

兩種運動對白色脂肪棕色化的作用：白色脂肪棕色化的過程中有許多轉(zhuǎn)錄因子、蛋白質(zhì)和分泌的因子參與，如PPARγ、PGC-1α、PRDM16等。PPARγ是一種配體激活的轉(zhuǎn)錄因子，活化后可促進線粒體生成，增加UCP1表達。在Sirt1激活狀態(tài)下，PPARγ通過募集Sirt1，配體構(gòu)象發(fā)生改變，可發(fā)生脫乙?；饔?。在WAT中，脫乙?；腜PARγ與PRDM16 相作用，促進能量的生成和白色脂肪棕色化［16］。PGC-1α是一種轉(zhuǎn)錄共激活因子，參與多種能量代謝及線粒體的發(fā)生和氧化代謝過程。它可以控制線粒體生物合成，并通過對解偶聯(lián)蛋白的誘導和核呼吸因素的調(diào)節(jié)而影響氧化呼吸的作用。近幾年的研究表明，PGC-1α通過誘導膜蛋白FNDC5表達，從FNDC5上剪切出來一個可分泌多肽片段irisin，作用于白色脂肪進而誘導棕色化的產(chǎn)生［4］。PRDM16是一種鋅指蛋白，可在轉(zhuǎn)錄水平控制脂肪細胞的分化進程；可抑制白色脂肪細胞相關(guān)基因的表達，而促進棕色脂肪細胞相關(guān)基因的表達，如UCP1和PGC-1α等。另外，PRDM16對米色脂肪細胞的生成也具有重要調(diào)控作用。研究表明，當阻斷PRDM16表達時，白色脂肪細胞產(chǎn)熱相關(guān)的基因表達受到抑制，從而降低β-AR激動劑誘導的棕色化進程［19］。本研究中，大鼠經(jīng)過8周的有氧運動后，皮下脂肪中PPARγ、PGC-1α、PRDM16這些棕色化正調(diào)控因子都產(chǎn)生了顯著的提高，棕色脂肪標志基因UCP1的mRNA表達水平也顯著升高，但附睪脂肪中除了PPARγ略有升高外，其他基因均有不同程度的下降，表明皮下脂肪在有氧運動的刺激下發(fā)生了棕色化作用，誘導產(chǎn)生了米色脂肪細胞，而同樣的運動并沒能刺激附睪脂肪發(fā)生棕色化作用。有研究證明，皮下脂肪中葡萄糖穩(wěn)態(tài)、胰島素功能的相關(guān)基因（如Glut1、Pparγ）以及脂代謝相關(guān)基因（如β腎上腺素受體）的表達量都高于內(nèi)臟脂肪［1］，且PRDM16可以在皮下脂肪高表達，而在內(nèi)臟脂肪的表達量特別低［6］，這與本研究中的結(jié)果一致；大鼠進行8周抗阻運動后，皮下脂肪中PPARγ、PGC-1α、PRDM16的mRNA水平這些調(diào)控因子都略有升高，UCP1的mRNA表達水平卻略有下降，但都無顯著性差異，附睪脂肪中除PPARγ的mRNA水平顯著升高外，其他基因水平都有所下降，證明抗阻運動并不能使皮下脂肪和附睪脂肪發(fā)生棕色化作用。

4 研究結(jié)論

有氧運動可以顯著地減少皮下和內(nèi)臟脂肪的重量和脂滴的面積，且能誘導皮下脂肪組織中出現(xiàn)米色脂肪細胞，也可以促進棕色化相關(guān)基因的mRNA在皮下脂肪中的表達顯著升高，而對內(nèi)臟脂肪的棕色化誘導作用不明顯；抗阻運動對皮下脂肪和內(nèi)臟脂肪的減脂效果均不顯著，且不能促進兩類白色脂肪發(fā)生棕色化作用。

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Effect of Aerobic and Resistance Exercise on Browning of White Adipose Tissue in Rats

目的：對比兩種不同的運動方式——有氧運動和抗阻運動對大鼠白色脂肪棕色化的作用。方法：雄性SD大鼠隨機分為3組，分別為安靜對照組（C）、有氧訓練組（T）和抗阻訓練組（L），有氧訓練方式為跑臺訓練：8周的時間里速度由15 m/min增至28 m/min，訓練時間由20 min增至60 min，每周訓練5天?？棺栌柧毞绞綖檫f增負荷爬梯訓練，爬梯長1.1 m，負重裝置固定于大鼠尾部，初始負荷為體重的50%，之后不斷增加負荷，每3天進行1次，共訓練8周。最后一次訓練結(jié)束后48 h取大鼠的雙側(cè)腹股溝脂肪和附睪脂肪，組織進行HE染色，熒光定量PCR，觀察兩種運動對脂肪組織形態(tài)和相關(guān)基因mRNA的影響。結(jié)果： T組腹股溝脂肪和附睪脂肪的脂滴面積都顯著減小，腹股溝脂肪組織里還出現(xiàn)了一些多腔室的小細胞成簇的聚集和少量類似血管的管狀物；L組兩類脂肪的脂滴面積比C組略有減小但不顯著；T組的PRDM16、PPARγ、PGC-1α、UCP1 的mRNA在腹股溝脂肪中的表達量與C組相比有顯著升高，在附睪脂肪中的表達量除PPARγ以外都略有降低，L組的上述基因在腹股溝脂肪中表達量與C組相比略有升高但無顯著性，在附睪脂肪中的表達量也表現(xiàn)為除PPARγ以外都出現(xiàn)不同程度的降低。結(jié)論：有氧運動可以促進皮下白色脂肪棕色化，但對內(nèi)臟脂肪作用不明顯；抗阻運動對皮下和內(nèi)臟脂肪均無促進其發(fā)生棕色化的作用。

有氧運動；抗阻運動；白色脂肪棕色化；皮下脂肪；內(nèi)臟脂肪

Objective：To compare the effect of aerobic and resistance exercise on browning of white adipose tissue（WAT）in rats. Methods：Sprague-Dawley rats were randomly assigned to three groups：control group（C），aerobic exercise group（T），resistance exercise group（L）. The rats of T group performed treadmill exercise，speed increase from 15m/min to 28m/min，and the time increased from 20min to 60 min during 8 weeks，training were performed 5 days per week. The rats in L group were allowed to climb a 1.1m vertical ladder with weights attached to their tails and the weights were progressively increased. Sessions were performed one times per three days for 8 weeks. Then bilateral inguinal fat（in-WAT） and epididymal fat（ep-WAT） were isolated at 48h after the last exercise section. The Hematoxylin –Eosin（HE） staining was used to observe The morphology of adipocyte，and the Quantitative Real-time PCR was used to detect the mRNA expression of browning genes. Result：The lipid droplets of in-WAT and ep-WAT in T group were smaller than that in C group，and some multilocular cells and blood vessels appeared in the in-WAT. The size of lipid droplets of in-WAT and ep-WAT decreased slightly in L group. The content of PRDM16，PPARγ，PGC-1αand UCP1 mRNA of in-WAT in T group increased signif i cantly while that in L group increased with no signif i cant compared with C group. All of these genes mRNA content of ep-WAT whether in L group or T group were lower than that in C group except PPARγ. Conclusion：The aerobic exercise can induce browning of subcutaneous WAT，but has no signif i cant effect on visceral WAT. Resistance exercise has no effect on subcutaneous WAT and visceral WAT.

aerobic exercise；resistance exercise；browning of WAT；subcutaneous WAT；visceral WAT

G804.7

A

1000-677X（2017）06-0069-06

10. 16469/j. css. 201706007

2016-11-21；

2017-04-26

國家體育總局體育科學研究所基本科研業(yè)務(wù)費資助項目（15-28）。

楊星雅，女，實驗師，碩士,主要研究方向為運動生物化學、運動與脂肪代謝，E-mail：yangxingya@ciss.cn。

1.國家體育總局體育科學研究所，北京 100061；2. 國家體育總局體育文化發(fā)展中心，北京 100061

1.China Institute of Sport Science，Beijing 100061，China；2.Sports Culture Development Center，Beijing 100061，China.