摘" " 要" " 目的" " 探討高頻超聲造影（CEUS）在淺表肝臟局灶性病變（FLLs）檢出及診斷中的臨床價值。方法" " 選取我院淺表FLLs患者38例，共63個病變，分別使用低頻凸陣探頭和高頻線陣探頭對患者進(jìn)行CEUS檢查，比較低頻CEUS與高頻CEUS在病變可見度評分、檢出率和良惡性鑒別診斷中的差異。結(jié)果" " 淺表FLLs在高頻CEUS下平均可見度評分和檢出率分別為（3.62±0.79）分、93.7%（59/63），均顯著高于低頻CEUS" ［（2.44±1.04）分、57.1%（36/63）］，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）。高頻CEUS對最大徑≤1 cm FLLs、最大徑1～2 cm FLLs和肝轉(zhuǎn)移瘤的檢出率均顯著高于低頻CEUS ［96.7%（29/30） vs. 46.7%（14/30）、92.6%（25/27） vs. 66.7%（18/27）、100%（26/26） vs. 57.7%（15/26）］，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.001）。高頻CEUS鑒別診斷淺表FLLs良惡性的靈敏度、準(zhǔn)確率分別為92.9%、91.7%，均高于低頻CEUS（78.6%、77.8%），差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）。結(jié)論" " 高頻CEUS在提高淺表FLLs的檢出率和定性診斷方面均有明顯優(yōu)勢，具有重要的臨床價值。

關(guān)鍵詞" " 超聲檢查，高頻，低頻；造影劑；肝臟局灶性病變，良惡性

［中圖法分類號］R445.1；R735.7" " " ［文獻(xiàn)標(biāo)識碼］A

Clinical value of high-frequency contrast-enhanced ultrasound in the detection and diagnosis of superficial focal liver lesions

HE Yuhong，WEN Baojie，YU Pengli，WANG Wenping，KONG Wentao

Department of Ultrasound Medicine，Nanjing Drum Tower Hospital，Affiliated Hospital of Medical School，Nanjing University，

Nanjing 210009，China

ABSTRACT" " Objective" " To investigate the clinical value of high-frequency contrast-enhanced ultrasound（CEUS） in the detection and diagnosis of superficial focal liver lesions（FLLs）.Methods" " Thirty-eight patients with 63 FLLs in our hospital were included.CEUS examinations were performed using a low-frequency convex array probe and a high-frequency linear array probe.The difference in lesion visibility score，detection rate and benign and malignant diagnosis between low-frequency CEUS and high-frequency CEUS were compared.Results" " The average visibility scores and detection rates of superficial FLLs by high-frequency CEUS were （3.62±0.79）points and 93.7%（59/63），respectively，which were higher than those by low-frequency CEUS［（2.44±1.04）points，57.1%（36/63）］，and the differences were statistically significant（both Plt;0.05）.High-frequency CEUS demonstrated significantly higher detection rates for lesions with a maximum diameter ≤1 cm［96.7%（29/30） vs. 46.7%（14/30）］，lesions with a diameter of 1～2 cm［92.6%（25/27） vs. 66.7%（18/27）］ and liver metastases［100%（26/26） vs. 57.7%（15/26）］ compared with low-frequency CEUS，and the differences were statistically significant（all Plt;0.001）.The sensitivity and accuracy of high-frequency CEUS in the differential diagnosis of benign and malignant superficial FLLs were 92.9% and 91.7%，respectively，which were higher than those of low-frequency CEUS（78.6%，77.8%），and the differences were statistically significant（both Plt;0.05）.Conclusion" " High-frequency CEUS offers distinct advantages in improving the detection rate and qualitative diagnostic efficacy of superficial FLLs，demonstrating significant clinical value.

KEY WORDS" " Ultrasonography，high-frequency，low-frequency；Contrast agent；Focal liver lesion，benign and malignant

肝臟局灶性病變（focal liver lesions，F(xiàn)LLs）的早期檢出和診斷對患者的臨床治療策略制定和預(yù)后至關(guān)重要［1］。淺表FLLs即位于肝包膜前緣6 cm以內(nèi)的病變，因其位置的特殊性，其檢出和診斷具有挑戰(zhàn)性［2］。傳統(tǒng)的肝臟超聲掃查通常使用低頻凸陣探頭（2～5 MHz），可對全肝進(jìn)行完整掃查，但其空間分辨率有限，且易受到表面混響偽像影響，在檢出最大徑lt;0.5 cm的病變及靠近肝包膜的病變時尤為明顯［3］。隨著新型超聲造影劑（如Sonazoid）的臨床應(yīng)用，超聲造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）能提供組織微循環(huán)灌注的重要信息，且由于其無輻射，已被國內(nèi)外多項指南［4-5］推薦為FLLs診斷的首選方法。然而，現(xiàn)有技術(shù)下低頻CEUS對近場微泡的破壞較為顯著，限制了對淺表FLLs增強特征的清晰顯示，使得對淺表FLLs的檢出和表征較為困難。研究［6-7］表明高頻CEUS能顯著提高距離肝包膜4～5 cm的小FLLs的檢出率，且能更加清晰地顯示病變的精細(xì)結(jié)構(gòu)。Dietrich等［8］研究進(jìn)一步證實術(shù)中高頻CEUS在檢出最大徑lt;1.0 cm的FLLs方面可與術(shù)前增強CT/MRI相媲美。因此，本研究旨在探討高頻CEUS在淺表FLLs檢出、表征及定性診斷方面的價值，為臨床提供更為精確的診斷工具。

資料與方法

一、研究對象

選取2018年11月至2023年9月于我院就診的38例淺表FLLs患者，其中男19例，女19例，年齡21～80歲，平均（56.5±2.1）歲。其中有肝硬化病史11例，乙肝表面抗原呈陽性22例，甲胎蛋白升高9例，糖類抗原199升高10例，糖類抗原125升高8例，癌胚抗原升高6例。共63個FLLs，其中34個經(jīng)穿刺活檢和術(shù)后病理確診，29個經(jīng)臨床隨訪或增強CT/增強MRI隨訪確診；位于肝左葉18個，肝右葉45個；病變最大徑0.3～7.3 cm，平均（1.31±0.14 ）cm，其中≤1 cm者30個，1～2 cm者27個，≥2 cm者6個；距離肝包膜的深度為0～4.5 cm，平均（0.82±0.13）cm。良性16個，包括肝血管瘤、肝炎性結(jié)節(jié)各6個和肝硬化結(jié)節(jié)、肝囊腫、肝細(xì)胞腺瘤、肝結(jié)節(jié)性再生性增生各1個；惡性47個，包括26個肝轉(zhuǎn)移瘤、18個肝細(xì)胞癌（HCC）、3個原發(fā)性肝臟神經(jīng)內(nèi)分泌瘤；其中26個為肝轉(zhuǎn)移瘤，37個為非肝轉(zhuǎn)移瘤。納入標(biāo)準(zhǔn)：①同時接受低頻、高頻CEUS檢查；②病變在增強CT或增強MRI上可見。排除標(biāo)準(zhǔn)：①有CEUS禁忌證；②圖像不完整或不清晰；③拒絕合作者。本研究經(jīng)我院醫(yī)學(xué)倫理委員會批準(zhǔn)（批準(zhǔn)號：2022-140-01），所有患者均簽署知情同意書。

二、儀器與方法

1.儀器及試劑：使用GE Logiq E9彩色多普勒超聲診斷儀，C1-5凸陣探頭，常規(guī)超聲檢查頻率2.0～5.0 MHz，CEUS檢查頻率2.0～3.0 MHz；9L線陣探頭，常規(guī)超聲檢查頻率5.0～7.5 MHz，CEUS檢查頻率5.0 MHz。造影劑使用SonoVue（意大利Bracco公司）和Sonazoid（美國GE公司）。SonoVue微泡混懸液配置方法：將5.0 ml氯化鈉注射液注入25 mg SonoVue凍干粉，用力振搖瓶子直至粉末完全分散形成45 μg/ml的SonoVue微泡混懸液。Sonazoid微泡混懸液配置方法：將16 μl Sonazoid粉末用2 ml隨附注射用水復(fù)溶，制成0.015 ml/kg的Sonazoid微泡混懸液。本研究38例患者中28例使用SonoVue，9例使用Sonazoid；1例低頻CEUS使用SonoVue，高頻CEUS改用Sonazoid。

2. 檢查方法：檢查前要求患者禁食、禁水，取左側(cè)臥位或仰臥位，先用低頻探頭對全肝進(jìn)行掃查，觀察肝臟包膜、形態(tài)、腹壁及肝組織病變情況，反復(fù)掃查明確目標(biāo)病變后經(jīng)肘靜脈彈丸式注射1.2 ml SonoVue或0.6 ml Sonazoid微泡混懸液，隨后推注5.0 ml氯化鈉注射液沖管，實時觀察目標(biāo)病變3～5 min，儲存動態(tài)圖像，使用Sonazoid的患者10 min后儲存動態(tài)血管后相圖像。如發(fā)現(xiàn)多個目標(biāo)病變，根據(jù)需要可多次注射造影劑觀察。低頻探頭掃查結(jié)束后，切換至高頻線陣探頭掃查肝包膜及包膜下肝組織，明確目標(biāo)病變后注射造影劑觀察目標(biāo)病變，CEUS流程同上。上述操作均由同一具有10年以上CEUS檢查經(jīng)驗的超聲醫(yī)師完成。所有靜態(tài)和動態(tài)圖像儲存于機器硬盤以備圖像分析。二維超聲圖像分析內(nèi)容：回聲（低回聲、等回聲、高回聲）、邊界（清晰、欠清晰）及聲暈（有聲暈、無聲暈）；CEUS圖像分析內(nèi)容：動脈期增強程度（低增強、等增強、高增強）、動脈期增強方式（整體均勻增強、不均勻增強、環(huán)狀增強、周邊結(jié)節(jié)狀增強）、門靜脈期增強程度（低增強、等增強、高增強）、延遲期增強程度（低增強、等增強、高增強）、血管后期增強程度（低增強、等增強、高增強）。以上操作均由2名具有10年以上肝臟超聲檢查經(jīng)驗的超聲醫(yī)師完成。

3.可見度評分、檢出病變標(biāo)準(zhǔn)及良惡性鑒別診斷標(biāo)準(zhǔn)：采用Likert 4級表［9］對病變可見度進(jìn)行評分，具體為：1分，病變完全不可見；2分，病變邊界可見范圍lt;50%；3分，病變邊界50%～90%可見；4分，病變邊界gt;90%可見。見圖1?？梢姸仍u分gt;2分定義為檢出。CEUS對淺表FLLs良惡性的鑒別診斷依據(jù)《肝超聲造影應(yīng)用指南》［10］：若病變動脈相呈高增強或等增強，其他時相呈等增強或高增強，或所有時相均呈無增強，則判定為良性病變；若病變動脈相呈高增強或等增強，其他時相呈低增強或無增強，則判定為惡性病變。

三、統(tǒng)計學(xué)處理

應(yīng)用SPSS 27.0.1統(tǒng)計軟件，計數(shù)資料以頻數(shù)或率表示，兩組比較采用χ2檢驗。Plt;0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

結(jié)" 果

一、低頻CEUS與高頻CEUS對淺表FLLs檢出率和可見度評分比較

1.高頻CEUS對淺表FLLs的檢出率為93.7%（59/63），高于低頻CEUS［57.1%（36/63）］，差異有統(tǒng)計學(xué)意義（Plt;0.05）；其中高頻CEUS對最大徑≤1 cm和最大徑1～2 cm的淺表FLLs的檢出率分別為96.7%（29/30）、92.6%（25/27），均顯著高于低頻CEUS" ［46.7%（14/30）、66.7%（18/27）］，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.001）；二者對最大徑≥2 cm的淺表FLLs的檢出率相當(dāng)［83.3%（5/6） vs. 66.7%（4/6），P=0.170］。

2.高頻CEUS對淺表FLLs的可見度評分為（3.62±0.79）分，顯著高于低頻CEUS［（2.44±1.04）分］，差異有統(tǒng)計學(xué)意義（Plt;0.05）。見表1。

二、低頻CEUS與高頻CEUS對肝轉(zhuǎn)移瘤與非肝轉(zhuǎn)移瘤檢出率比較

高頻CEUS對肝轉(zhuǎn)移瘤的檢出率為100%（26/26），高于低頻CEUS" ［57.7%（15/26）］，差異有統(tǒng)計學(xué)意義（Plt;0.001）；二者對非肝轉(zhuǎn)移瘤的檢出率相當(dāng)［89.2%（33/37） vs. 56.8%（21/37），P=0.083］。見圖2。

三、低頻CEUS與高頻CEUS對不同性質(zhì)淺表FLLs增強特征顯示比較

63個FLLs中，低頻CEUS和高頻CEUS均檢出36個，增強特征表現(xiàn)為：①15個肝轉(zhuǎn)移瘤，其中12個在低頻、高頻CEUS下均表現(xiàn)一致；2個在低頻CEUS動脈期、門脈期均呈均勻等增強，在高頻CEUS動脈期呈環(huán)狀高增強，門脈期呈低增強；1個在血管后相呈低增強，但高頻CEUS下造影劑廓清更早［高頻（735 s） vs. 低頻（784 s）］；②12個HCC，其中10個在低頻CEUS和高頻CEUS下均表現(xiàn)一致；1個在高頻CEUS下動脈期造影劑進(jìn)入和門脈期造影劑廓清速度［進(jìn)入（15 s）、廓清（40 s）］均早于低頻CEUS［進(jìn)入（20 s）、廓清（56 s）］；1個在低頻CEUS血管后相呈等增強，但高頻CEUS血管后相呈低增強；③4個血管瘤在低頻、高頻CEUS下均表現(xiàn)為動脈期周邊結(jié)節(jié)狀高增強，門脈期、延遲期均呈等增強；④2個肝炎性結(jié)節(jié)在低頻、高頻CEUS下均表現(xiàn)為動脈期呈均勻等增強，門脈期、延遲期、血管后相呈低增強；⑤1個原發(fā)性肝臟神經(jīng)內(nèi)分泌瘤在低頻CEUS、高頻CEUS下均表現(xiàn)為動脈期呈環(huán)形高增強，門脈期、延遲期、血管后相呈低增強；⑥1個肝硬化結(jié)節(jié)在低頻、高頻CEUS下均表現(xiàn)為動脈期呈均勻稍高增強、門脈期呈等增強、延遲期呈低增強，但在高頻CEUS下瘤周滋養(yǎng)血管顯示更清晰，見圖3；⑦1個肝細(xì)胞腺瘤在低頻CEUS血管后相未見明顯造影劑廓清，而在高頻CEUS血管后相可見低增強廓清灶。

四、低頻CEUS與高頻CEUS鑒別診斷淺表FLLs良惡性結(jié)果比較

低頻CEUS和高頻CEUS同時檢出的36個淺表FLLs中，高頻CEUS鑒別診斷其良惡性的靈敏度和準(zhǔn)確率均高于低頻CEUS（92.9% vs. 78.6%、91.7% vs. 77.8%），差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）；二者鑒別淺表FLLs良惡性的特異度相當(dāng)（85.7% vs. 75.0%）。見表2。

討" 論

臨床上常規(guī)肝臟掃查多使用低頻探頭，頻率低但穿透力高，聚焦點置于中場以便顯示肝臟全貌，但分辨力有限。隨著病變最大徑減小，常規(guī)低頻超聲檢出的敏感性會逐漸降低［11］，對最大徑≤1.0 cm的淺表FLLs顯示不清晰，對最大徑lt;0.5 cm的肝內(nèi)微小病變基本無法顯示［12］。高頻超聲受探查深度和透聲窗的限制，雖非腹部常規(guī)掃查方法，但其對精細(xì)結(jié)構(gòu)的顯示更加清晰，7.5 MHz的高頻探頭分辨深度可達(dá)0.5～0.8 mm［13］。李振燕等［14］研究結(jié)果顯示，高頻CEUS對最大徑≤1.5 cm、距肝包膜5 cm范圍內(nèi)的HCC的檢出率顯著高于低頻CEUS，差異有統(tǒng)計學(xué)意義（Plt;0.05）。本研究中高頻CEUS對最大徑≤1 cm和最大徑1～2 cm的淺表FLLs的檢出率分別為96.7%（29/30）、92.6%（25/27），均顯著高于低頻CEUS［46.7%（14/30）、66.7%（18/27）］，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.001）；二者對最大徑≥2 cm的淺表FLLs的檢出率相當(dāng)［83.3%（5/6） vs. 66.7%（4/6），P=0.170］。證實高頻CEUS在淺表肝臟小病變檢出中的價值，而肝臟內(nèi)小病變的早期檢出有利于患者后期診療計劃的制定。

肝臟因肝動脈和門靜脈雙重血流供應(yīng)，增加了血源性肝轉(zhuǎn)移瘤形成的概率。超聲作為首選的肝轉(zhuǎn)移瘤篩查和隨訪手段，常用于早期檢測和診斷，對患者治療方案的優(yōu)化調(diào)整和預(yù)后改善具有重要意義。本研究結(jié)果顯示，高頻CEUS對肝轉(zhuǎn)移瘤的檢出率顯著高于低頻CEUS（100% vs. 57.7%，Plt;0.001），與既往研究［15］中18.5%有惡性腫瘤史的患者經(jīng)高頻CEUS掃查后發(fā)現(xiàn)額外肝轉(zhuǎn)移瘤的結(jié)論相似，凸顯了高頻CEUS在肝轉(zhuǎn)移瘤早期檢出中的重要性。分析其原因為：肝轉(zhuǎn)移瘤通常通過血行途徑擴散至靠近肝包膜或膈肌的肝臟淺表區(qū)域，而這些區(qū)域在高頻CEUS下顯示更清晰。此外，微小的肝轉(zhuǎn)移瘤由于血管生成不足，其在動脈期的增強程度與正常肝實質(zhì)相近。本研究中2個肝轉(zhuǎn)移瘤在低頻CEUS動脈期和門脈期均呈均勻等增強，而在高頻CEUS下呈肝轉(zhuǎn)移瘤的典型增強表現(xiàn)，即動脈期呈環(huán)狀高增強，門脈期呈低增強；另1個肝轉(zhuǎn)移瘤在高頻CEUS下血管后相造影劑的廓清時間早于低頻CEUS（735 s vs. 784 s）。與既往研究［16］結(jié)論相符。

本研究結(jié)果顯示，與低頻CEUS比較，使用高頻CEUS鑒別診斷淺表FLLs良惡性的靈敏度和準(zhǔn)確率更高（92.9% vs. 78.6%、91.7% vs. 77.8%），差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05），與既往研究［14，17］報道高頻CEUS鑒別診斷肝內(nèi)微小淺表病變（靈敏度為88.9%、準(zhǔn)確率為96.2%）和淺表HCC（靈敏度為90.0%、準(zhǔn)確率為76.4%）的診斷效能類似，提示高頻CEUS在淺表FLLs定性診斷中具有一定的價值。根據(jù)歐洲醫(yī)學(xué)和生物學(xué)超聲學(xué)會聯(lián)合會指南［18］，CEUS動脈期主要用于FLLs的定性診斷，而延遲期主要用于惡性病灶的檢出。高頻CEUS空間分辨率更高，有利于淺表FLLs灌注細(xì)節(jié)的顯示。研究［19］表明血管瘤典型的動脈期周邊結(jié)節(jié)狀高增強表現(xiàn)在高頻CEUS下顯示更清晰，有助于微小血管瘤的檢出和診斷。本研究中1個淺表FLLs在低頻CEUS和高頻CEUS下均表現(xiàn)為動脈期呈稍高增強、門脈期呈等增強，但高頻CEUS動脈期和門脈期可見其內(nèi)部多發(fā)無造影劑充填的炎性壞死區(qū)，結(jié)合臨床病史，最終診斷為肝炎性結(jié)節(jié)；此外，高頻CEUS下1個淺表FLLs的瘤周滋養(yǎng)血管顯示清晰，最終診斷為肝硬化結(jié)節(jié)?？梢?，高頻CEUS對淺表FLLs增強特征的額外顯示對腫瘤侵襲性評估和診療計劃制定具有指導(dǎo)作用。

綜上所述，高頻CEUS在檢測和定性診斷淺表FLLs方面較低頻CEUS展現(xiàn)出更優(yōu)越的性能。臨床行常規(guī)肝臟超聲檢查時，采用高頻CEUS作為補充手段可以顯著提高對最大徑lt;2 cm的淺表FLLs及淺表肝轉(zhuǎn)移瘤的早期識別和診斷準(zhǔn)確性。但本研究為回顧性研究，且樣本量較小，可能導(dǎo)致研究結(jié)果出現(xiàn)偏倚，后續(xù)可擴大樣本量進(jìn)行深入探討；此外，部分患者在CEUS引導(dǎo)穿刺過程中使用Sonazoid造影劑以觀察病灶，未選用SonoVue造影劑，后續(xù)研究需進(jìn)一步探討二者對淺表FLLs檢出的影響。

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（收稿日期：2024-04-17）