【摘要】 目的：本研究旨在探討二維剪切波彈性成像（2D-SWE）與TRIM29蛋白、生長(zhǎng)分化因子-15（GDF-15）、白細(xì)胞介素-37（IL-37）表達(dá)水平在乳腺浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌（invasive ductal carcinoma，IDC）腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（axillary lymph node metastasis，ALNM）診斷中的應(yīng)用價(jià)值及其聯(lián)合診斷的效果。方法：本研究于2022年1月—2024年1月在撫州市第一人民醫(yī)院進(jìn)行，共納入207例乳腺IDC患者為研究對(duì)象，根據(jù)是否并發(fā)ALNM進(jìn)行分組，出現(xiàn)ALNM的114例患者納入研究組，未出現(xiàn)ALNM的93例患者納入對(duì)照組。對(duì)比兩組患者2D-SWE評(píng)分和TRIM29、GDF-15、IL-37表達(dá)水平，進(jìn)行乳腺IDC患者發(fā)生ALNM的危險(xiǎn)因素分析。使用受試者操作特征（ROC）曲線評(píng)估各項(xiàng)指標(biāo)及聯(lián)合應(yīng)用對(duì)ALNM的診斷效能。結(jié)果：研究組患者腋窩淋巴結(jié)2D-SWE評(píng)分顯著高于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Plt;0.05）。研究組患者IL-37水平顯著低于對(duì)照組，TRIM29、GDF-15水平均顯著高于對(duì)照組（Plt;0.05）。根據(jù)患者的ALNM診斷結(jié)果，ALNM作為應(yīng)變量（是=1，否=0），將患者各項(xiàng)檢測(cè)指標(biāo)水平均作為自變量納入logistic多因素回歸分析表明，2D-SWE評(píng)分、TRIM29、GDF-15和IL-37均是患者腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的影響因素（Plt;0.05）。采用ROC曲線對(duì)2D-SWE評(píng)分、TRIM29、GDF-15和IL-37水平的診斷效能進(jìn)行評(píng)估和比較，聯(lián)合檢測(cè)的曲線下面積達(dá)0.963。結(jié)論：2D-SWE評(píng)分、TRIM29、GDF-15和IL-37水平與并發(fā)ALNM密切相關(guān)，幾項(xiàng)指標(biāo)聯(lián)合診斷ALNM具有更高的敏感度、特異度。

【關(guān)鍵詞】 二維剪切波彈性成像 TRIM29蛋白 浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌 淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移 診斷價(jià)值

The Diagnostic Value of Two-dimensional Shear Wave Elastography Combined with TRIM29， GDF-15， IL-37 Levels for Axillary Lymph Node Metastasis in Invasive Ductal Carcinoma of Breast/XU Xiaoyan. //Medical Innovation of China， 2024， 21（31）： 150-154

[Abstract] Objective： To explore the application value and the combined diagnostic effect of two-dimensional shear wave elastography （2D-SWE） and TRIM29 protein expression level， GDF-15， IL-37 levels in the diagnosis of axillary lymph node metastasis （ALNM） in invasive ductal carcinoma （IDC） of the breast. Method： This study was conducted in the First People's Hospital of Fuzhou from January 2022 to January 2024. A total of 207 patients with breast IDC were included as the research objects. According to whether they were complicated with ALNM， 114 patients with ALNM were included in the study group， and 93 patients without ALNM were included in the control group. The 2D-SWE scores and the expression levels of TRIM29， GDF-15， and IL-37 between the two groups were compared， the risk factors for the occurrence of ALNM in breast IDC patients were analyzed. The diagnostic efficiency of these indicators and their combined use for ALNM were evaluated using receiver operating characteristic （ROC） curves. Result： The axillary lymph node 2D-SWE scores of the study group were significantly higher than those of the control group， with a statistically significant difference （Plt;0.05）. The levels of IL-37 were significantly lower in the study group， while TRIM29 and GDF-15 levels were significantly higher compared to the control group （Plt;0.05）. According to the diagnosis of ALNM of the patient， ALNM was used as a dependent variable （yes=1， no=0）， and the levels of each test index of the patient were included as independent variables in the logistic multivariate regression analysis. The results showed that 2D-SWE score， TRIM29， GDF-15 and IL-37 were all influencing factors for ALNM （Plt;0.05）. The diagnostic efficacy of 2D-SWE scores， TRIM29， GDF-15， and IL-37 levels were evaluated and compared using ROC curves， with the area under the curve for combined testing reaching 0.963. Conclusion： The levels of 2D-SWE scores， TRIM29， GDF-15， and IL-37 are closely associated with concurrent ALNM. The combined diagnostic use of these indicators provides higher sensitivity， specificity， for diagnosing ALNM.

[Key words] Two-dimensional shear wave elastography TRIM29 protein Invasive ductal carcinoma Lymph node metastasis Diagnostic value

乳腺癌是全球范圍內(nèi)女性最常見(jiàn)的惡性腫瘤之一，其預(yù)后與腋窩淋巴結(jié)是否轉(zhuǎn)移密切相關(guān)[1]。早期檢測(cè)乳腺癌及其淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移對(duì)提高患者生存率具有至關(guān)重要的意義。傳統(tǒng)的影像學(xué)方法和生物標(biāo)志物檢測(cè)在乳腺癌診斷中發(fā)揮了重要作用，但仍存在局限性，特別是在早期淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的準(zhǔn)確診斷方面[2]。因此，探索更有效的診斷手段成為當(dāng)前研究的熱點(diǎn)。二維剪切波彈性成像（2D-SWE）作為一種新興的超聲技術(shù)，通過(guò)測(cè)量組織的機(jī)械性質(zhì)改變，已被證實(shí)在多種腫瘤的診斷中具有潛在價(jià)值[3]。TRIM29蛋白，作為一種涉及細(xì)胞增殖和分化過(guò)程的分子，其在子宮內(nèi)膜癌發(fā)生發(fā)展中的角色日益受到關(guān)注[4]。研究顯示，TRIM29蛋白表達(dá)水平的改變與胰腺癌等的進(jìn)展和預(yù)后密切相關(guān)，但其與乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的相關(guān)性研究較少[5]。本研究結(jié)合2D-SWE和TRIM29蛋白、生長(zhǎng)分化因子-15（GDF-15）、白細(xì)胞介素-37（IL-37）表達(dá)水平，旨在探討它們?cè)谌橄俳?rùn)性導(dǎo)管癌（IDC）腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（ALNM）診斷中的應(yīng)用價(jià)值及其聯(lián)合診斷效果。通過(guò)這種創(chuàng)新的聯(lián)合診斷方法，希望能夠提高乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷準(zhǔn)確性，從而為患者提供更精準(zhǔn)的治療指導(dǎo)，改善其預(yù)后。

1 資料與方法

1.1 一般資料

本研究的對(duì)象為2022年1月—2024年1月在撫州市第一人民醫(yī)院診斷為乳腺IDC并接受治療的患者。通過(guò)回顧性分析，共納入114例經(jīng)病理學(xué)證實(shí)發(fā)生ALNM的乳腺癌患者作為研究組，以及93例同期診斷為乳腺浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌但未發(fā)生ALNM的患者作為對(duì)照組。納入標(biāo)準(zhǔn)：（1）符合文獻(xiàn)[6]《中國(guó)抗癌協(xié)會(huì)乳腺癌診治指南與規(guī)范（2015版）》的關(guān)于乳腺癌的診斷標(biāo)準(zhǔn)，經(jīng)病理學(xué)檢查確認(rèn)為乳腺浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌。（2）未接受過(guò)乳腺癌相關(guān)的治療，如手術(shù)、化療或放療等。（3）研究組經(jīng)病理學(xué)證實(shí)ALNM。對(duì)照組經(jīng)病理學(xué)檢查證實(shí)無(wú)ALNM。排除標(biāo)準(zhǔn)：（1）患有其他類型的乳腺癌，如小葉癌、Paget病等。（2）患有嚴(yán)重的心臟病、腎病或其他嚴(yán)重的慢性疾病，可能影響治療效果或研究結(jié)果。（3）之前或同時(shí)患有其他類型的癌癥。本研究經(jīng)撫州市第一人民醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會(huì)批準(zhǔn)。

1.2 方法

1.2.1 基線資料 創(chuàng)建基線資料表，用于整理和記錄患者的相關(guān)信息，包括患者的年齡、體重指數(shù)（BMI）。

1.2.2 2D-SWE檢查 所有患者在術(shù)前接受2D-SWE檢查，使用頻率為6～13 MHz的美國(guó)GE Voluson730彩色超聲儀。在檢查過(guò)程中，患者采用仰臥位，并抬起雙臂以暴露腋窩區(qū)域。采用多角度掃描，選擇淋巴結(jié)最大長(zhǎng)軸面進(jìn)行2D-SWE檢測(cè)，同時(shí)展示二維聲像圖和彈性圖像。操作過(guò)程中，醫(yī)師將探頭放置于腋窩淋巴結(jié)上，并輕輕進(jìn)行連續(xù)手動(dòng)壓縮，以保持壓力指數(shù)在3～4記錄圖像。在2D-SWE分析時(shí)，設(shè)定感興趣區(qū)域?yàn)椴∽兠娣e的2～3倍，進(jìn)而對(duì)淋巴結(jié)的彈性進(jìn)行評(píng)分，分?jǐn)?shù)范圍為1～4級(jí)（分）。1級(jí)（分）表示淋巴結(jié)內(nèi)主要為綠色或少量藍(lán)色；2級(jí)（分）指散在的藍(lán)色區(qū)域，占比少于45%；3級(jí)（分）為藍(lán)色區(qū)域占比不少于45%；4級(jí)（分）意味著淋巴結(jié)內(nèi)完全為藍(lán)色。根據(jù)評(píng)分，將3分或4分的情況視為2D-SWE的陽(yáng)性結(jié)果。

1.2.3 血液指標(biāo)的檢測(cè) 在患者于2D-SWE檢查當(dāng)日采集5 mL靜脈血樣，使用5 000 r/min速度離心8 min后，收集上清液進(jìn)行后續(xù)分析。本研究選用了羅氏Cobas e601型全自動(dòng)電化學(xué)發(fā)光免疫分析儀和相應(yīng)試劑，通過(guò)酶聯(lián)免疫吸附試驗(yàn)（ELISA）技術(shù)測(cè)量血清中的GDF-15和IL-37的濃度。

1.2.4 TRIM29表達(dá)水平 收集患者的IDC組織和鄰近正常組織（距腫瘤部位gt;5 cm）的標(biāo)本。所有組織標(biāo)本在RNAlater中保存以保存RNA，在4 ℃過(guò)夜，然后在-80 ℃保存，直到RNA提取。組織經(jīng)處理后，用Trizol試劑（上海三港生物科技有限公司）提取RNA。用Thermo Fisher Science的NanoDrop ND-1000型核糖核酸測(cè)定儀對(duì)提取的RNA進(jìn)行定性和定量檢測(cè)。使用cDNA合成試劑盒對(duì)RNA進(jìn)行逆轉(zhuǎn)錄反應(yīng)。在光循環(huán)儀（Roche LightCycler 96 System）上進(jìn)行定量實(shí)時(shí)聚合酶鏈?zhǔn)椒磻?yīng)（qRT-PCR）分析，將合成的cDNA與每個(gè)基因的正向和反向引物、預(yù)混液和核糖核酸稀釋水一起定位。熱循環(huán)條件為：起始活化步驟：95 ℃下活化600 s，擴(kuò)增循環(huán)40次（在95 ℃下15 s，在59 ℃下30 s，在72 ℃下30 s），終止步驟在95 ℃下10 s，在65 ℃下60 s，在97 ℃下1 s）。使用β-actin作為內(nèi)參基因。所有實(shí)驗(yàn)重復(fù)三次，用2-ΔΔCt計(jì)算基因表達(dá)的倍數(shù)變化。

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)處理

應(yīng)用SPSS 23.0軟件進(jìn)行分析，以（x±s）來(lái)表述GDF-15、IL-37和TRIM29水平等符合正態(tài)分布的計(jì)量資料，采用t檢驗(yàn)；計(jì)數(shù)資料，如2D-SWE評(píng)分分布以率（%）表示，采用字2檢驗(yàn)；采用logistic多因素回歸分析ALNM相關(guān)因素，采用R3.4.3軟件基于多因素分析結(jié)果繪制受試者操作特征（ROC）曲線，并計(jì)算曲線下面積（AUC）評(píng)估診斷效能。Plt;0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 兩組基線資料比較

兩組年齡、BMI比較，差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Pgt;0.05），見(jiàn)表1。

2.2 兩組腋窩淋巴結(jié)2D-SWE評(píng)分比較

研究組腋窩淋巴結(jié)2D-SWE評(píng)分顯著高于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Plt;0.05），見(jiàn)表2。

2.3 兩組GDF-15、IL-37和TRIM29水平比較

研究組IL-37水平顯著低于對(duì)照組，TRIM29、GDF-15水平均顯著高于對(duì)照組，差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Plt;0.05），見(jiàn)表3。

2.4 乳腺IDC患者并發(fā)ALNM的影響因素分析

根據(jù)患者的ALNM診斷結(jié)果，ALNM作為應(yīng)變量（是=1，否=0），將患者各項(xiàng)檢測(cè)指標(biāo)水平均作為自變量納入logistic多因素回歸分析中，結(jié)果表明2D-SWE評(píng)分、TRIM29、GDF-15和IL-37均是患者ALNM的影響因素（Plt;0.05），見(jiàn)表4。

2.5 2D-SWE評(píng)分、TRIM29、GDF-15、IL-37對(duì)IDC患者并發(fā)ALNM的預(yù)測(cè)效能

采用ROC曲線對(duì)幾項(xiàng)指標(biāo)的診斷效能進(jìn)行評(píng)估和比較，結(jié)果表明，幾項(xiàng)指標(biāo)中2D-SWE診斷ALNM的曲線下面積達(dá)到0.832，敏感度為84.2%，特異度62.4%，幾項(xiàng)指標(biāo)聯(lián)合檢測(cè)的曲線下面積可達(dá)到0.963，見(jiàn)表5和圖1。

3 討論

乳腺癌是女性中最常見(jiàn)的惡性腫瘤之一，其預(yù)后與腫瘤的發(fā)現(xiàn)階段和是否發(fā)生ALNM緊密相關(guān)[7]。乳腺IDC作為乳腺癌中最常見(jiàn)的一種類型，其對(duì)患者的健康和生命構(gòu)成了嚴(yán)重威脅[8]。因此，開(kāi)發(fā)和優(yōu)化有效的診斷方法，尤其是對(duì)于ALNM的檢測(cè)，對(duì)于改善乳腺癌患者的治療結(jié)果至關(guān)重要[9]。隨著醫(yī)學(xué)技術(shù)的進(jìn)步，2D-SWE作為一種新興的超聲技術(shù)，已經(jīng)顯示出在評(píng)估腫瘤組織硬度方面的潛在價(jià)值，有助于區(qū)分惡性和良性病變。此外，分子標(biāo)志物的研究和應(yīng)用在腫瘤診斷領(lǐng)域也日益受到重視。TRIM29蛋白作為一種調(diào)節(jié)蛋白，其在多種腫瘤中的表達(dá)與腫瘤的侵襲性和轉(zhuǎn)移能力密切相關(guān)[10]。因此，探索2D-SWE和TRIM29、GDF-15、IL-37表達(dá)水平在乳腺癌尤其是IDC的ALNM診斷中的應(yīng)用價(jià)值，成為當(dāng)前研究的一個(gè)重要方向。本研究旨在探討2D-SWE聯(lián)合TRIM29蛋白表達(dá)水平、GDF-15、IL-37水平在IDC患者ALNM診斷中的應(yīng)用價(jià)值及其聯(lián)合診斷的效果。研究不僅對(duì)各指標(biāo)的單獨(dú)應(yīng)用價(jià)值進(jìn)行了評(píng)估，也探討了2D-SWE、TRIM29、GDF-15、IL-37水平聯(lián)合應(yīng)用在提高ALNM診斷敏感度、特異度和準(zhǔn)確率方面的潛力。通過(guò)這一研究，期望能為乳腺癌患者的診斷和治療提供更為有效的策略，從而改善患者的預(yù)后和生活質(zhì)量。

結(jié)果顯示，IDC患者中，發(fā)生ALNM的研究組在2D-SWE評(píng)分上顯著高于對(duì)照組，這一發(fā)現(xiàn)強(qiáng)調(diào)了2D-SWE在區(qū)分發(fā)生ALNM的IDC患者與未發(fā)生轉(zhuǎn)移的IDC患者中的潛在應(yīng)用價(jià)值。2D-SWE技術(shù)通過(guò)評(píng)估組織的剛度來(lái)提供關(guān)于組織特性的信息，其原理基于惡性腫瘤組織通常比周圍正常組織更硬的事實(shí)[11]。因此，腋窩淋巴結(jié)的2D-SWE評(píng)分提高可能反映了淋巴結(jié)受到腫瘤侵襲和轉(zhuǎn)移導(dǎo)致的組織硬度增加[12]。以往研究表明，TRIM29是一種參與多種細(xì)胞過(guò)程調(diào)控的蛋白質(zhì)，其在多種腫瘤中的表達(dá)與腫瘤的發(fā)展和轉(zhuǎn)移能力密切相關(guān)[13]。在本研究中，研究組的TRIM29平均水平顯著高于對(duì)照組，反映了TRIM29在促進(jìn)乳腺癌細(xì)胞的侵襲性和轉(zhuǎn)移能力中的作用。TRIM29的高表達(dá)可能與腫瘤微環(huán)境的改變、癌細(xì)胞的增殖能力增強(qiáng)及癌細(xì)胞對(duì)周圍組織的侵襲性增加有關(guān)，從而促進(jìn)了腋窩淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移[14]。GDF-15是一種屬于TGF-β超家族的遠(yuǎn)緣成員，與細(xì)胞增殖、凋亡和免疫調(diào)節(jié)等多種生物學(xué)過(guò)程相關(guān)[15]。研究組的GDF-15平均水平也顯著高于對(duì)照組，這一結(jié)果提示GDF-15可能在乳腺癌的發(fā)展和淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移中發(fā)揮重要作用。GDF-15水平的升高可能與腫瘤的應(yīng)激反應(yīng)、炎癥環(huán)境的形成及腫瘤細(xì)胞對(duì)外界環(huán)境適應(yīng)能力的增強(qiáng)有關(guān)，進(jìn)一步促進(jìn)了腫瘤的侵襲和轉(zhuǎn)移。IL-37是一種具有廣泛抗炎和免疫調(diào)節(jié)功能的細(xì)胞因子，其在許多炎癥性和自身免疫疾病中起到了重要的保護(hù)作用[16]。張苗等[17]研究指出，IL-37水平的降低可能反映了在乳腺癌轉(zhuǎn)移過(guò)程中，腫瘤微環(huán)境對(duì)免疫調(diào)節(jié)的影響增強(qiáng)，導(dǎo)致免疫抑制狀態(tài)的形成，從而有利于腫瘤細(xì)胞的生存和轉(zhuǎn)移。這些指標(biāo)聯(lián)合應(yīng)用時(shí)，顯示出極高的診斷效能，這個(gè)結(jié)果強(qiáng)調(diào)了通過(guò)綜合考慮這些生物標(biāo)志物和成像技術(shù)的重要性，能夠顯著提高ALNM的診斷精度。

綜上所述，通過(guò)綜合利用2D-SWE、TRIM29、GDF-15和IL-37等多種指標(biāo)，可以有效提高對(duì)ALNM的預(yù)測(cè)能力，進(jìn)而為患者提供更精準(zhǔn)的治療方案。未來(lái)，通過(guò)進(jìn)一步研究這些標(biāo)志物在乳腺癌中的具體作用機(jī)制，可能有助于開(kāi)發(fā)針對(duì)性的治療方法，從而改善乳腺癌患者的預(yù)后。

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（本文編輯：何玉勤）

通信作者：徐小艷