王震偉 鄒衛(wèi)強(qiáng) 任大斌 徐菊敏 李 慧 韓群花 付春正*

(1.長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)，長(zhǎng)興，313100；2.浙江大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，生命系統(tǒng)穩(wěn)態(tài)與保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(浙江大學(xué))，國(guó)家瀕危野生動(dòng)植物種質(zhì)基因保護(hù)中心(浙江大學(xué))，杭州，310058)

揚(yáng)子鱷(Alligatorsinensis)是一種在全球范圍內(nèi)極危的爬行動(dòng)物(Reptilia)，隸屬鱷形目(Crocodylia)，鼉科(Alligatoridae)，短吻鱷屬[1]。揚(yáng)子鱷是世界現(xiàn)存25種鱷類(lèi)中最瀕危的一種，也是我國(guó)特有的一種鱷類(lèi)動(dòng)物[2]。曾廣泛分布于中國(guó)各地，但由于棲息地環(huán)境破壞，以及人類(lèi)對(duì)揚(yáng)子鱷的過(guò)度捕殺，使得揚(yáng)子鱷種群數(shù)量迅速下降乃至瀕臨滅絕[3]。目前，揚(yáng)子鱷主要分布在安徽宣城揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)和浙江長(zhǎng)興揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)。截至2019年，安徽宣城揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)人工繁育揚(yáng)子鱷種群已超過(guò)16 000條；浙江長(zhǎng)興揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)共有揚(yáng)子鱷6 691 條[4-5]。

揚(yáng)子鱷與其棲息地環(huán)境形成一個(gè)相互制約、相互聯(lián)系，關(guān)系錯(cuò)綜復(fù)雜的統(tǒng)一有機(jī)體[3]。棲息地環(huán)境直接或間接地影響著揚(yáng)子鱷巢位選擇、筑巢行為、產(chǎn)卵行為和孵化行為等；而揚(yáng)子鱷的筑巢行為和挖洞行為也在影響著其棲息地的環(huán)境[6-7]。氣候變化對(duì)于爬行動(dòng)物的存活具有嚴(yán)重的影響，尤其是對(duì)于巢內(nèi)溫度決定子代性別的揚(yáng)子鱷更是如此[8]。氣溫的改變會(huì)引起揚(yáng)子鱷雌雄性別比例的波動(dòng)，打破原有的雌雄性別比例平衡，從而影響揚(yáng)子鱷的繁殖和存活[8]。大量的研究表明，爬行動(dòng)物通過(guò)巢位選擇來(lái)適應(yīng)氣候的變化[9-13]。當(dāng)外界氣溫較高時(shí)，選擇遮蔽度高的位置進(jìn)行筑巢產(chǎn)卵繁殖；而當(dāng)外界氣溫較低時(shí)，則傾向于選擇開(kāi)闊的位置進(jìn)行筑巢產(chǎn)卵繁殖[14]。研究表明：錦龜(Chrysemyspicta)也是一種由巢內(nèi)溫度決定子代性別的爬行動(dòng)物，自然巢穴中出生的錦龜雌雄性別比例要比人工巢穴中出生的雌雄性別比例穩(wěn)定，這直接證明了錦龜可通過(guò)巢位選擇來(lái)減少外界氣溫變化對(duì)其子代雌雄比例的影響[15]。因此，對(duì)于溫度決定性別的動(dòng)物來(lái)說(shuō)，營(yíng)巢位置的選擇具有重要的生物學(xué)意義。而揚(yáng)子鱷營(yíng)巢位置的選擇，除受到氣溫變化的影響外，還受到植被蓋度、距水源的距離、平坦度、干擾因子等環(huán)境條件的影響[16]。

動(dòng)物的行為主要包括繁殖行為、取食行為、社群行為和空間行為4個(gè)大類(lèi)，其中繁殖行為是爬行動(dòng)物生活史重要的組成部分，也是我國(guó)爬行動(dòng)物生態(tài)學(xué)研究中最為廣泛的領(lǐng)域之一[17]。國(guó)內(nèi)關(guān)于揚(yáng)子鱷繁殖行為的研究，已有一些相關(guān)報(bào)道，研究對(duì)象主要是人工圈養(yǎng)種群，如營(yíng)巢和產(chǎn)卵行為、吼叫行為、護(hù)巢行為、性行為[16，18-20]。目前，關(guān)于揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)不同生境條件下的揚(yáng)子鱷巢位選擇和繁殖行為差異的研究尚有不足。因此，筆者除對(duì)長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)的揚(yáng)子鱷巢位生境及巢溫進(jìn)行調(diào)查外(2017年5—10月)，還對(duì)該保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)2014—2019年繁殖期母鱷的營(yíng)巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)和護(hù)巢率進(jìn)行統(tǒng)計(jì)，分析比較核心區(qū)和野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢位生境差異、繁殖行為及產(chǎn)卵窩數(shù)差異，進(jìn)而了解核心區(qū)和野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境是否有利于揚(yáng)子鱷的生存與保護(hù)，從而為更好地恢復(fù)揚(yáng)子鱷棲息地，提高揚(yáng)子鱷繁殖率和更好地保護(hù)揚(yáng)子鱷提供科學(xué)依據(jù)，這也對(duì)其他揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)的生境恢復(fù)和發(fā)展具有重要的借鑒意義。

1 研究區(qū)域概況

長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)(30°93′N(xiāo)，119°73′E)，始建于1979年，該保護(hù)區(qū)主要由核心區(qū)和野放區(qū)2部分組成，保護(hù)區(qū)內(nèi)鱷魚(yú)由1979年的11條奠基繁育而成，截至2019年9月，該保護(hù)區(qū)內(nèi)揚(yáng)子鱷數(shù)量已超過(guò)6 000條[4]。核心區(qū)為揚(yáng)子鱷繁育研究中心，不對(duì)游客開(kāi)放，核心區(qū)生境條件與野生的自然環(huán)境基本一致，面積15 100 m2，由生態(tài)池組成，生態(tài)池中心為人工島嶼，四周環(huán)水(圖1)。

野放區(qū)于2009年開(kāi)始建設(shè)，2011年正式完工，2012年4月15日首次將核心區(qū)中的揚(yáng)子鱷大規(guī)模放歸至野放區(qū)(圖2)[21-23]，以重建浙江揚(yáng)子鱷野生種群。自2012年起，該保護(hù)區(qū)每年均進(jìn)行揚(yáng)子鱷野化放歸，將核心區(qū)中7—8齡的揚(yáng)子鱷放歸至野放區(qū)，截至2019年野放區(qū)已放歸鱷魚(yú)960條[2]。野放區(qū)屬于自然環(huán)境，面積42 000 m2，為景區(qū)的一部分，對(duì)游客開(kāi)放。長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)范圍內(nèi)共有維管植物239種，其中被子植物231種，裸子植物6種，蕨類(lèi)植物2種；植被資源共有26個(gè)群系，其中栽培植被有5個(gè)群系；動(dòng)物資源包括魚(yú)類(lèi)39種，兩棲類(lèi)(Amphibia)16種，爬行類(lèi)23種，鳥(niǎo)類(lèi)(Aves)67種，獸類(lèi)(Mammalia)15種[4]。

2 研究方法與數(shù)據(jù)分析

巢位生境參數(shù)有巢體積、寬暢度、水源水平距離、水源垂直距離、郁閉度和最近樹(shù)距離，調(diào)查時(shí)間為2017年5—10月[8]。揚(yáng)子鱷巢呈近似圓錐體，其巢體積的計(jì)算公式參照?qǐng)A錐體體積的計(jì)算公式：

式中：H為巢高(m)，即巢基到巢頂?shù)拇怪本嚯x；D為巢寬(m)，即巢材的最大水平寬度。

寬暢度為揚(yáng)子鱷入水通道的寬度(m)；水源水平距離是巢中心距水源的水平直線(xiàn)距離(m)；水源垂直距離是巢中心距水源平面的垂直距離(m)；參照孫雪文等[24]方法測(cè)量郁閉度；最近樹(shù)距離為巢中心距最近高于3 m的樹(shù)的距離(m)[8，24]。在調(diào)查巢位生境同時(shí)，在鱷卵中間放置一個(gè)設(shè)置時(shí)間為20 min的溫度計(jì)(ZDR-20，杭州澤大儀器有限公司)，以記錄巢溫。同時(shí)，在巢的上方，距巢1 m左右也放置一個(gè)溫度計(jì)，用以記錄巢外氣溫的變化。為防止非人為因素導(dǎo)致的溫度計(jì)損壞問(wèn)題，每星期檢查2次溫度計(jì)的運(yùn)行情況，如有損壞，及時(shí)更換。此外，還對(duì)該保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)2014—2019年母鱷的營(yíng)巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)和護(hù)巢率進(jìn)行統(tǒng)計(jì)?；谝陨蠑?shù)據(jù)，對(duì)長(zhǎng)興揚(yáng)子鱷保護(hù)區(qū)核心區(qū)與野放區(qū)的揚(yáng)子鱷巢位生境，巢內(nèi)、外溫度，母鱷的營(yíng)巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)和護(hù)巢率進(jìn)行差異分析。核心區(qū)與野放區(qū)的巢位生境參數(shù)：巢體積、寬暢度、水源水平距離、水源垂直距離、郁閉度和最近樹(shù)距離，巢內(nèi)、外溫度的均溫、最大值、最小值和氣溫波動(dòng)，核心區(qū)與野放區(qū)母鱷的營(yíng)巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)及護(hù)巢率的差異顯著性檢驗(yàn)均采用SPSS 20.0的非參數(shù)檢驗(yàn)中莫斯檢驗(yàn)進(jìn)行分析。

3 結(jié)果與分析

3.1 核心區(qū)和野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢位生境差異

長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)揚(yáng)子鱷巢距水源的水平距離及垂直距離均顯著低于野放區(qū)(P<0.01，圖3B、C)；而核心區(qū)揚(yáng)子鱷巢的最近樹(shù)距離顯著高于野放區(qū)(P<0.01，圖3F)；核心區(qū)揚(yáng)子鱷巢的體積、寬暢度和巢周?chē)车挠糸]度與野放區(qū)無(wú)顯著差異(圖3A、D、E)。

3.2 核心區(qū)和野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢內(nèi)、外溫度差異

由表1可見(jiàn)，長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)揚(yáng)子鱷巢外的氣溫均溫和氣溫波動(dòng)均顯著低于野放區(qū)(P<0.05)；而核心區(qū)揚(yáng)子鱷巢的巢內(nèi)平均溫度，溫度波動(dòng)與野放區(qū)并無(wú)顯著差異。

表1 2017年核心區(qū)和野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢的內(nèi)外溫度

3.3 核心區(qū)和野放區(qū)母鱷的繁殖參數(shù)差異

隨著時(shí)間的推移，核心區(qū)母鱷的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)下降趨勢(shì)(圖4A、C)，野放區(qū)母鱷的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢(shì)(圖4A、C)，但核心區(qū)2014—2019年母鱷的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)與野放區(qū)無(wú)顯著差異(圖4B、D)；此外，核心區(qū)母鱷護(hù)巢率顯著高于野放區(qū)(P<0.01，圖4E、F)。

4 討論

揚(yáng)子鱷是中國(guó)特有的珍稀極危物種，其野生個(gè)體總量少于300 條，面臨著野外滅絕的風(fēng)險(xiǎn)[5]。改善野生揚(yáng)子鱷的棲息地環(huán)境并進(jìn)行揚(yáng)子鱷野外放歸已成為我國(guó)揚(yáng)子鱷保護(hù)工作的重要內(nèi)容[5]。將人工飼養(yǎng)的揚(yáng)子鱷重引入至野外可以有效地復(fù)壯揚(yáng)子鱷野生種群，而重引入的一個(gè)重要方面是保證放歸至野外的個(gè)體能夠成功繁殖[25-26]。揚(yáng)子鱷營(yíng)巢位置的選擇是其營(yíng)巢是否成功的關(guān)鍵因素，進(jìn)而直接影響野外放歸個(gè)體能否成功繁殖[25]。揚(yáng)子鱷營(yíng)巢位置的選擇受到許多復(fù)雜環(huán)境因素的影響，如外界氣溫、植被蓋度、距水源的距離、平坦度、干擾因子等[8，16]。野生條件下，揚(yáng)子鱷會(huì)耗費(fèi)整個(gè)營(yíng)巢時(shí)間的70%(約1周)來(lái)選擇合適的位置[27]。長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢外的氣溫均溫和氣溫波動(dòng)均顯著高于核心區(qū)(P<0.05)，但野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢的巢內(nèi)平均溫度、溫度波動(dòng)與核心區(qū)并無(wú)顯著差異；同時(shí)野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢距水源的水平距離及垂直距離均顯著高于核心區(qū)(P<0.01)，而野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢的最近樹(shù)距離顯著低于核心區(qū)(P<0.01)，這表明揚(yáng)子鱷可能通過(guò)選擇營(yíng)巢的位置來(lái)適應(yīng)外界的氣溫及溫度的波動(dòng)。揚(yáng)子鱷并不進(jìn)行孵卵行為，揚(yáng)子鱷巢內(nèi)溫度的維持主要是通過(guò)太陽(yáng)照射[27-28]。陽(yáng)光過(guò)多，會(huì)導(dǎo)致巢內(nèi)溫度過(guò)高，進(jìn)而導(dǎo)致?lián)P子鱷卵的孵化失敗[29]。野放區(qū)的揚(yáng)子鱷可以選擇離樹(shù)較近的位置進(jìn)行營(yíng)巢，利用樹(shù)冠阻擋過(guò)多的太陽(yáng)照射，從而維持合適的巢內(nèi)溫度，使鱷卵能夠成功孵化。核心區(qū)和野放區(qū)的巢內(nèi)溫度均溫均高于巢外氣溫均溫，其中核心區(qū)巢內(nèi)平均溫度較巢外平均氣溫高1.1℃，野放區(qū)的巢內(nèi)平均溫度較巢外平均氣溫高0.9℃(表1)，此結(jié)果與美洲短吻鱷(Alligatormississippiensis)類(lèi)似，美洲短吻鱷的巢內(nèi)平均溫高出巢外平均氣溫1.4℃[30]。此外，核心區(qū)和野放區(qū)的巢內(nèi)溫度波動(dòng)均遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于巢外氣溫波動(dòng)(表1)，即便外界氣溫波動(dòng)較大，揚(yáng)子鱷也可以通過(guò)選擇恰當(dāng)?shù)臓I(yíng)巢位置來(lái)保證巢內(nèi)溫度的穩(wěn)定。

營(yíng)巢產(chǎn)卵是鱷魚(yú)生活史中最關(guān)鍵的一個(gè)階段，對(duì)于該物種的生存和繁衍具有巨大的影響，據(jù)統(tǒng)計(jì)，高達(dá)90%的美洲鱷(Crocodylusacutus)在孵化后至1齡內(nèi)死亡[31-35]。美洲鱷巢內(nèi)的孵化溫度受外界溫度、降水、太陽(yáng)輻射及鱷卵代謝熱的影響，而太陽(yáng)輻射是維持美洲鱷胚胎發(fā)育的重要熱源[36]。因此，氣候因素(大氣候)、營(yíng)巢位置(中氣候)和巢內(nèi)發(fā)生的過(guò)程(小氣候)將決定巢內(nèi)的孵化溫度及其波動(dòng)[37]。氣候因素(大氣候)和營(yíng)巢位置(中氣候)共同調(diào)節(jié)，維持，升高或降低巢內(nèi)的孵化溫度；氣溫、太陽(yáng)輻射和陰涼處的氣溫等氣候因素是影響巢內(nèi)孵化溫度的主要因素[32]。溫度在鱷魚(yú)的生活史中起著至關(guān)重要的作用[38-39]。鱷卵的孵化溫度決定了胚胎和幼鱷的許多特征和參數(shù)，如胚胎發(fā)育率、胚胎存活率、胚胎和幼鱷畸形的比例、幼鱷的體色與鱗片圖案、體型大小和孵化時(shí)殘余的卵黃重量以及孵化后幼鱷的生長(zhǎng)發(fā)育、存活和體溫調(diào)節(jié)等[40-43]。這些特征和參數(shù)可能會(huì)降低新生幼鱷的適合度，并影響鱷魚(yú)種群的數(shù)量變化和存活能力[36]。此外，巢內(nèi)的孵化溫度還決定了鱷魚(yú)胚胎的性別，即鱷魚(yú)的性別決定機(jī)制為溫度決定性別，全球變暖可能會(huì)對(duì)鱷魚(yú)的性別比例產(chǎn)生影響，進(jìn)而導(dǎo)致小種群鱷魚(yú)的滅絕[36]。外界氣候及溫度對(duì)于長(zhǎng)興揚(yáng)子鱷種群的存活與繁衍同樣具有顯著地影響[23]。研究發(fā)現(xiàn)：每年的2月即長(zhǎng)興揚(yáng)子鱷種群冬眠后的臨蘇醒期的低溫會(huì)導(dǎo)致長(zhǎng)興揚(yáng)子鱷種群的死亡率上升；而8月高溫會(huì)導(dǎo)致新出殼雄性幼鱷的比例增加；此外，9月高溫還會(huì)導(dǎo)致幼鱷的出殼率下降[23]。雖然長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境具有差異，且外界氣候、氣溫均溫和波動(dòng)具有差異，但無(wú)論是核心區(qū)的揚(yáng)子鱷、還是野放區(qū)的揚(yáng)子鱷，均能夠通過(guò)選擇恰當(dāng)?shù)臓I(yíng)巢位置來(lái)維持巢內(nèi)溫度的穩(wěn)定，從而保證巢內(nèi)鱷卵的正常孵化，進(jìn)而維持種群的發(fā)展。

長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)母鱷的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)下降趨勢(shì)(圖4A、C)，而野放區(qū)母鱷的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢(shì)(圖4A、C)。造成這一現(xiàn)象的原因可能是由于核心區(qū)母鱷年齡大多處于30—40齡，部分高齡母鱷開(kāi)始減少甚至停止?fàn)I巢、產(chǎn)卵，這與古巴鱷(Crocodylusrhombifer)[44]和美洲短吻鱷[45]的研究結(jié)果一致，中年時(shí)期是母鱷生殖能力最強(qiáng)的時(shí)期，但隨著母鱷年齡的繼續(xù)增長(zhǎng)其生殖能力逐漸下降；而野放區(qū)母鱷年齡大多處于10—15 齡，且每年會(huì)有來(lái)自核心區(qū)7—8 齡的揚(yáng)子鱷遷入野放區(qū)，隨著亞成年個(gè)體逐漸開(kāi)始性成熟，野放區(qū)參與營(yíng)巢、產(chǎn)卵的母鱷也在逐年增多。此外，野放區(qū)母鱷的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢(shì)，至2019年，產(chǎn)卵窩數(shù)高達(dá)83窩(圖4A、C)，這表明由核心區(qū)放歸至野放區(qū)的揚(yáng)子鱷已經(jīng)逐步適應(yīng)野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境。野放區(qū)逐年遞增的營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)也表明長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)的野外種群復(fù)壯工程已經(jīng)取得了一定的效果。

本研究通過(guò)調(diào)查、分析、比較長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)揚(yáng)子鱷巢位生境差異、繁殖行為及產(chǎn)卵窩數(shù)差異，了解到長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)的揚(yáng)子鱷均能夠通過(guò)營(yíng)巢位置選擇來(lái)維持巢內(nèi)溫度，從而保證巢內(nèi)鱷卵的正常孵化，進(jìn)而維持種群的發(fā)展。此外還發(fā)現(xiàn)，由核心區(qū)放歸至野放區(qū)的揚(yáng)子鱷已經(jīng)逐步適應(yīng)野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境，并開(kāi)始參與繁殖，且營(yíng)巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢(shì)。但每年均在核心區(qū)挑選健壯的揚(yáng)子鱷放歸至野放區(qū)，可能會(huì)對(duì)核心區(qū)揚(yáng)子鱷種群的發(fā)展產(chǎn)生不利的影響，進(jìn)而導(dǎo)致核心區(qū)揚(yáng)子鱷種群的衰落。因此，后續(xù)的放歸應(yīng)該在系統(tǒng)調(diào)查核心區(qū)種群年齡結(jié)構(gòu)后，優(yōu)化放歸策略，保證核心區(qū)和野放區(qū)的揚(yáng)子鱷種群均能夠繼續(xù)存活發(fā)展壯大。此外，面對(duì)全球氣候變化異常，為保證長(zhǎng)興尹家邊揚(yáng)子鱷自然保護(hù)區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)揚(yáng)子鱷種群的發(fā)展，還需對(duì)核心區(qū)和野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境進(jìn)行持續(xù)的監(jiān)測(cè)和觀(guān)察。